PALEOBOTÁNICA Y PALINOLOGÍA

Contribución a la identificación de esporas del Reino Fungi en la atmósfera de La Plata, Argentina

 

Daniela S. Nitiu^1,2, Andrea C. Mallo^1,3, María C. Gardella Sambeth^1,2 y Marta A. Morbelli^1,2

¹ Cátedra de Palinología de la Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Universidad Nacional de La Plata, Calle 64 N°3. 1900 La Plata, Argentina. E-mail: danielanitiu@yahoo.com.ar
² CONICET (Consejo Nacional de investigaciones Científicas y Técnicas).
³ CIC. PBA (Comisión de Investigaciones Científicas de la Provincia de Buenos Aires).

 

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Resumen: A partir del análisis del registro aeromicológico de la ciudad de La Plata se propone la definición de Grupos Morfológicos de esporas del Reino Fungi. Este estudio constituye un aporte metodológico a la identificación y recuento de una fracción de la micobiota atmosférica. Para la definición de los grupos, se han tenido en cuenta los criterios de Saccardo (1886) y reformulado los agrupamientos de Díaz et al. (1998) y Aira et al. (2005). Se han creando 4 nuevos grupos y se han incorporando otros tipos esporales a las clasificaciones previas. Cada grupo, incluye entre 2 y 6 tipos de esporas pertenecientes a los Phylum Zygomycota, Basidiomycota y Ascomycota y sus anamorfos, que han sido asignados a nivel genérico. Los caracteres que definen dichas asociaciones son: Grupo Absidia, amerosporas hialinas; Grupo Cortinarius, amerosporas pigmentadas amigdaliformes; Grupo Didymella, didimosporas hialinas o levemente coloreadas; Grupo Didymosphaeria, didimosporas y didimoconidios pigmentados; Grupo Lepthosphaeria, fragmosporas septadas hialinas a pigmentadas y Grupo Helminthosporium, fragmosporas distoseptadas hialinas a pigmentadas. Esta investigación aspira a proporcionar una herramienta que facilite el procesamiento de datos y aporte nuevos elementos cualitativos a las clasificaciones previas, contribuyendo en la compleja problemática de identificación de las esporas fúngicas.

Palabras clave: Grupos Morfológicos; Absidia; Cortinarius; Didymella; Didymosphaeria; Aeromicota de ambientes externos; La Plata.

Summary: (Contribution to the identification of spores belonging to Fungi Kingdom in the atmosphere of La Plata, Argentina). Based on the aeromycological analysis of La Plata city, artificial Morphological Groups of fungal spores were defined. This study is a methodological contribution to the identification and counting of a fraction of the atmospheric micobiota. For the definition of groups, the criteria of Saccardo (1886) were taken into account and the groupings created by Díaz et al. (1998) and Aira et al. (2005) have been reformulated. Four new groups have been created and other sporal types have been incorporated to previous classifications. Each of them includes 2 to 6 spore types belonging to the Phylum Zygomycota, Basidiomycota and Ascomycota and their anamorphs, assigned to generic level. Characters that define such associations are: Absidia Group, hyaline amerospores; Cortinarius Group, pigmented amerospores; Didymella Group, hyalines or slightly colored didymospores; Didymosphaeria Group, pigmented didymospores and didymoconidia; Leptosphaeria Group, hyaline to pigmented phragmospores and Helminthosporium Group, hyaline to pigmented distoseptated phragmoconidia. The aim of this work is to give a tool to facilitate the task of data processing by providing new qualitative elements to prior classifications and contributing to the complex problem of identification of fungal spores presents in atmosphere.

Key words: Morphological Group; Absidia; Cortinarius; Didymella; Didymosphaeria; Outdoor aeromycota; La Plata.

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INTRODUCCIÓN

La identificación microscópica del componente fúngico en los monitoreos aerobiológicos es posible sólo para unos pocos tipos morfológicos dado, entre otros factores, al elevado número presente en las muestras, a la diversidad y a la variabilidad de tamaños de las mismas.
Otro aspecto importante que obstaculiza el reconocimiento reside en la imposibilidad de discriminar, en algunos casos, entre esporas sexuales y asexuales, ya que muchos de los propágulos fúngicos con apariencia similar en la observación microscópica frecuentemente pertenecen a distintas fases de un mismo ciclo cuando no a distintas especies.
En los muestreos aerobiológicos volumétricos no viables, el reconocimiento de la micobiota se realiza únicamente mediante la observación al microscopio óptico de estas biopartículas, que en su gran mayoría están desvinculados del resto de las estructuras de su ciclo vital o de sus hospedantes. Además, algunas esporas no pueden identificarse debido a malformaciones, pérdida de parte de su estructura, o modificaciones en el proceso de captura.
Por otra parte, a pesar de que la metodología utilizada posee reconocidas ventajas para la realización de muestreos aerobiologicos continuos, presenta el inconveniente de que no permite el cultivo in vitro de las esporas para el estudio de la ontogenia y su precisa identificación taxonómica. Por esta razón, el reconocimiento de los taxa constituye un problema crucial en el proceso de recuento de las muestras.
Si bien la clasificación propuesta por la IX edición del Ainsworth & Bisby's Dictionary of Fungi (Kirk et al., 2001) incluye a los hongos mitospóricos como fases de entidades biológicas definidas, la utilización de clasificaciones artificiales sigue siendo aceptada, especialmente en estudios de diversidad y variabilidad fúngica (Sáenz Laín & Gutiérrez Bustillo, 2003).
En este trabajo se concibe al "Grupo Morfológico" como el conjunto de "tipos esporales" que comparten caracteres comunes tales como: número de células constituyentes, características de los septos, tamaño, forma, color y ornamentación. En este sentido, Díaz et al. (1998) utilizan este concepto y proponen el Grupo Fusarium - Leptosphaeria, que incluye esporas de Leptosphaeria Ces. & De Not., Melanomma Nits. ex Fuckel, Phaeosphaeria Miyake y macroconidios de Fusarium Link. ex Fr., y el Grupo Helminthosporium, que abarca Drechslera Ito, Bipolaris Shoemaker, Exosporium Link. ex Fr., Sporidesmium Link. ex Fr. y Helminthosporium Link. ex Fr. Por otra parte, Aira et al. (2005) consideran los agrupamientos de esporas en base a la morfología, pigmentación y ornamentación de las paredes e incluyen en el Grupo de las esporas bicelulares a Didymella Sacc., Didymosphaeria Fuckel, Diaporthe Mitschke, Criphonectria (Sacc.) Sacc. & D. Sacc. Mycosphaerella Johanson y Venturia Sacc. En esta contribución se toman en consideración y reformulan los agrupamientos antes mencionados.
Los estudios aeromicológicos realizados en ambientes externos en la ciudad de la Plata fueron los llevados a cabo por Iovannitti & Tiraboschi (1985) y Negrin et al. (2007), con metodología gravimétrica, y recientemente por Mallo et al. (2010), con metodología volumétrica.
Para la realización de este estudio se ha tomado como base el muestreo llevado a cabo en la ciudad de La Plata (Argentina) durante el período 1998-2001 en el que se caracterizó cuali - cuantitativamente el contenido polínico de la atmósfera y su relación con parámetros meteorológicos e impacto en la salud humana. (Nitiu, 2003, 2004, 2006, 2008; Nitiu & Mallo, 2002; Nitiu & Romero, 2001, 2002). A partir de la observación y el análisis del registro, se reparó en la importancia numérica, diversidad y frecuencia de las esporas fúngicas en esta ciudad y se inició el estudio de estos organismos en la atmósfera.
El objetivo de este trabajo ha sido proponer Grupos Morfológicos a partir de las características de las esporas fúngicas encontradas en la atmósfera de La Plata, contribuyendo a la identificación de la micobiota en monitoreos aerobiológicos en áreas urbanas.

MATERIALES Y MÉTODOS

La ciudad de La Plata (34º 55' S y 57º 57' W) está localizada en el noreste de la Provincia de Buenos Aires, Argentina, a 23 msnm (Fig. 1).

Fig.1. Ubicación geográfica del sitio de muestreo en Argentina.

El clima de la región es de tipo subhúmedohúmedo, mesotermal con escasa deficiencia de agua, con precipitaciones medias anuales de 1165 mm (Burgos & Vidal, 1951). La temperatura media es de 16.5º C, la dirección del viento varía entre NE y SE con una velocidad media de 9.8 km/h y la humedad relativa promedio es del 79.9%.
El monitoreo de carga de esporas en el aire fue realizado con un captador Lanzoni VPPS 2000 (Hirst, 1952) de recambio semanal, emplazado en una terraza ubicada a unos 15 metros de altura cercana al centro geográfico de la ciudad. El área está completamente urbanizada con edificios altos y construcciones bajas, espacios verdes próximos regularmente distribuidos y abundante arbolado.
Las técnicas de procesamiento y observación del material fueron realizadas según las recomendaciones de la Red Española de Aerobiología (REA). La lectura de las muestras se llevó a cabo mediante la observación de 2 transectas paralelas al eje principal del preparado en una magnificación de 400 X, significando el 6% de la lectura total diaria (Galán et al., 2007).
Las muestras fueron observadas y fotografiadas con un fotomicroscopio Nikon Eclipse 200 con una magnificación de 1000 X. Para llevar a cabo las identificaciones se utilizaron atlas, publicaciones de referencia y documentos electrónicos especializados: Bassett et al. (1978), Käärik et al. (1983), Barnet & Hunter (1987), Díaz et al. (1998), Grant Smith (1990), Aira et al. (2005), Lacey & West (2006), Doctorfungus Corporation (2001), Index Fungorum (2004) y Environmental Microbiology Laboratory (2007).
Los preparados microscópicos se hallan archivados en la Cátedra de Palinología de la Facultad de Ciencias Naturales y Museo de la Universidad Nacional de La Plata.
En cada Grupo Morfológico se incluye al conjunto de "tipos esporales" pertenecientes a un determinado taxón y otras esporas de morfologías tan similares en la observación al microscopio óptico, que no es posible o muy dificultosa su discriminación (Docampo Fernández, 2008). Por ello, el conteo en estos casos se realiza hasta el nivel de Grupo.
Los tipos esporales pertenecientes al Reino Fungi se han asignado a los Phylum Zygomycota, Ascomycota, Basidiomycota y los correspondientes anamorfos, considerando los caracteres morfológicos definidos por Saccardo (1886) y la clasificación taxonómica de la IX Edición de Ainsworth & Bisby's Dictionary of Fungi (Kirk et al., 2001). Se realiza una clave para los Grupos Morfológicos propuestos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se presentan 25 tipos esporales adscriptos a los Phylum Zygomycota, Basidiomycota y Ascomycota, que fueron reunidos en 6 grupos morfológicos.

Clave de los Grupos Morfológicos de esporas fúngicas presentes en la atmósfera de la ciudad de La Plata

En la Tabla 1 se exhiben los tipos morfológicos que argumentan los agrupamientos. Estas entidades se designaron según el nombre del tipo esporal más frecuente; se presentan los taxa incluidos en cada grupo, el Phylum y la fase reproductiva a la que corresponden.

El Grupo Absidia incluye amerosporas hialinas del Phylum Zygomycota, que se pueden diferenciar a base de la ornamentación de la pared de la espora en Absidia Tiegh. (lisa), Cunninghamella Matr. (rugosa) y Rhyzopus Ehrenb. (estriada).
En el Grupo Cortinarius se incluyen amerosporas pigmentadas correspondientes al Phylum Basidiomycota, pudiendo distinguir a los tipos esporales por la coloración y ornamentación de la pared. Incluye a:
■ Cortinarius (Pers) Gray: basidiosporas unicelulares, amigdaliformes o fusiformes ferruginosas, castaño amarillentas, de superficie rugosa o verrucosa y tenue apéndice basal (Figs. 2 A, B).
■ Gymnopilus (Fr. Fr.) Smith.: basidiosporas ferruginosas, superficie finamente rugosa a notablemente verrucosa, a veces las verrugas conectadas por crestas, a veces punctadas, paredes gruesas con poro germinal ausente. Los miembros de este género se caracterizan por ser usualmente saprófitos lignícolas.
Otra entidad morfológica es el Grupo Didymella, que incluye a didimosporas hialinas o levemente coloreadas, fusiformes u ovoides de Ascomycota. Se incluyen cinco tipos esporales:
■ Didymella Sacc.: ascosporas, fusiformes a elipsoidales, uniseptadas, hialinas a grisáceas con ornamentación lisa (Fig. 2 C).
■ Cryphonectria (Sacc.) Sacc. & D. Sacc.: ascospora bicelular elipsoidal, ovoide de superficie lisa, con una leve constricción en el centro.
■ Diaporthe Mitschke: ascospora bicelular hialina, elíptica fusiforme, redondeada hacia los extremos (Fig. 2 D).
■ Mycosphaerella Johanson: esporas bicelulares hialinas o con escasa pigmentación, alargadas a aciculares.
■ Venturia Sacc.: ascosporas bicelulares, con células elipsoidales, una de ellas más corta y ancha que la otra, de color amarillento claro y superficie lisa o rugosa (Fig. 2 E). Los miembros de este grupo son causantes de serias enfermedades en plantas de importancia agro-forestal.

Tabla 1. Se detallan los tipos morfológicos que justifican los agrupamientos, las designaciones de los grupos morfológicos, los tipos esporales que los conforman, la división y la fase reproductiva (anamorfo / teleomorfo) a la que pertenecen.

Fig. 2. Fotomicrografías de algunos tipos fúngicos incluidos en los Grupos Morfológicos. A-B: Grupo Cortinarius. A, B: Cortinarius. C-E: Grupo Didymella. C: Diaporthe. D, E: Venturia. F-J: Grupo Didymosphaeria. F-I: Didymosphaeria. J: Trichocladium. K-Q: Grupo Leptosphaeria. K-M: Leptosphaeria. N: Lophiostoma. O: Massariosphaeria. P: Melanomma. Q: Paraphaeosphaeria. R-W: Grupo Helminthosporium R: Helminthosporium. S-U: Bipolaris. V , W : Sporidesmium.

En el Grupo Didymosphaeria se incluyen didimosporas y didimoconidios pigmentados del Phylum Ascomycota que se reconocen por la variación en la forma de sus células, color y ornamentación de la pared. El grupo está conformado por:
■ Didymosphaeria Fuckel: esporas con constricción en el septo, ornamentación estriada y verrucosa (Figs. 2 F-I).
■ Amphisphaeria Ces. & De Not.: esporas con septo constricto y células de extremos redondeados a elípticos, amarillentas a pardo oscuras.
■ Trichocladium Hartz: conidio con septo marrón oscuro, células ovoides, verrucosas, con base truncada (Fig. 2 J).
■ Ochroconis Hoog & Arx: conidios pequeños ovoides marrón pálido. La célula apical es más grande y a menudo se estrecha en la zona del tabique central; lisa o rugosa con una cicatriz basal que destaca. Algunas especies de este grupo suelen provocar dermatitis e infecciones a nivel cutáneo en humanos.

El Grupo Lepthosphaeria lo integran fragmosporas hialinas/pigmentadas de Ascomycota que presentan gran diversidad en el número de células, pigmentación y ornamentación de la pared. Se incluyen seis tipos esporales:
■ Leptosphaeria Ces. & De Not.: ascosporas fusiformes a naviculares, 3 a 8 septadas, con constricción en cada septo, extremos obtusos o redondeados, hialinas a pardo oscuras, lisas o rugosas (Figs. 2 K-M).
■ Lophiostoma Ces. & De Not.: ascosporas fusiformes, 1 a 9 septadas, constrictas en el septo primario, células centrales infladas, terminales con extremos redondeados, hialinas a pardas, ornamentación lisa (Fig.2 N).
■ Massariosphaeria (E. Müll.) Crivelli: ascosporas elipsoidales o anchamente fusiformes, ligeramente curvadas con 3 - 7 septos, la tercer o cuarta célula más ancha que las demás, células terminales agudas, pardo oscuras, de paredes gruesas, episporio verrucoso (Fig. 2 O).
■ Melanomma Nits. ex Fuckel.: ascosporas cilíndricas a alantoides, 3 septadas, células centrales de mayor tamaño, terminales con ápice obtuso, amarillentas a pardo oscuras, episporio liso (Fig. 2 P).
■ Paraphaeosphaeria O. E. Erikss.: ascosporas fusiformes cilíndricas, 2 septadas, célula central inflada y terminales obtusas, pigmentación pardo amarillenta, ornamentación lisa. Se diferencia de Phaeosphaeria Miyake por el número de tabiques (3 o excepcionalmente 4) (Fig. 2 Q). La mayoría de las ascosporas incluidas pertenecen a especies saprofíticas que colonizan materiales orgánicos y se hallan en el suelo, aunque algunas son fitopatógenas, afectando principalmente a gramíneas y provocando el marchitamiento de la planta huésped.

El Grupo Helminthosporium está formado por fragmoconidios distoseptados hialinos/pigmentados de Ascomycota, que se distinguen por la presencia de septos verdaderos o pseudoseptos; alantoides a naviculares, en algunos casos rostrados, con híleo prominente; subhialinos a pardo oscuros, episporio liso a verrucoso. Este grupo presenta una gran complejidad taxonómica no estando claros aún los límites entre sus miembros e incluye a:
■ Helminthosporium Link ex Fr.: conidios del Phylum Ascomycota cilíndricos de extremos
redondeados o subcil índricos, curvos, o elipsoidales, células terminales más pálidas que las intermedias, 1 a 12 pseudoseptos, subhialinos a pardo oscuros, de ornamentación lisa, frecuentemente presentan una cicatriz prominente y oscura en la base (Fig. 2 R).
■ Bipolaris Shoemaker - Drechslera Ito.: conidios fusiformes o cilíndricos, distoseptados, de color pardo claro a oscuro, con híleo oscuro y poco prominente, superficie lisa y cicatriz basal (Figs. 2 S-U). Se trata de un complejo que incluye a representantes de dos géneros de hongos tan similares que se los discute juntos como un grupo (Seidl, 2006). Estos géneros son agentes causantes de feohifomicosis que produce enfermedades alérgicas respiratorias, cutáneas y otras afecciones de distinta gravedad especialmente importantes en pacientes inmunodeprimidos.
■ Exserohilum Leonard & Suggs: conidios rectos o curvados con 1 a 12 septos, pardos, hilum prominente en la célula basal, característicos del género.
■ Exosporium Link ex Schlech.: conidios simples, pseudoseptados con una cicatriz basal, castaños.
■ Sporidesmium Link ex Fr.: conidio fusiforme de color pardo, con apéndice alargado de color más claro (Figs. 2 V, W). Los representantes de este grupo suelen ser patógenos de plantas de interés agrícola u ornamental.
El reconocimiento e identificaci ón de la diversidad de las esporas fúngicas y su posible asignación morfológica y taxonómica es un paso imprescindible en el estudio integral de la atmósfera. Investigadores con reconocida trayectoria (Spieksma, 2004; Aira et al., 2005; Díaz et al., 1998) coinciden en la necesidad de analizar especialmente los componentes de la micobiota que presentan elevada incidencia en el registro y son potencialmente alergénicos. No obstante, como recomiendan Sáenz Laín & Gutiérrez Bustillo (2003), para llegar a identificar aquellos tipos de interés y estudiar sus patrones espacio-temporales, previamente es imprescindible el análisis de toda la diversidad de esporas fúngicas en el sitio de estudio.
Por lo expuesto, se plantea la redefinici ón de 2 grupos morfológicos previamente tratados, con la incorporación de Lophiostoma, Massariosphaeria y Paraphaeosphaeria en el Grupo Leptosphaeria y Exserohilum en el Grupo Helminthosporium.

Para dar coherencia taxonómica al Grupo Leptosphaeria y teniendo en cuenta que los conidios del tipo Fusarium han sido escasamente encontrados en el registro, se ha excluido este tipo esporal de la clasificación original propuesta por Díaz et al. (1998).
Por otra parte, se han creado 4 nuevos grupos: Grupo Absidia (amerosporas de Zygomycota), Grupo Cortinarius (amerosporas de Basidiomycota), Grupo Didymella (didimosporas hialinas de Ascomycota) y Grupo Didymosphaeria (didimosporas y didmoconidios pigmentados de Ascomycota). En este trabajo se propone considerar a los Grupos definidos como unidades de recuento en el registro aerobiológico. Los integrantes de estas asociaciones poseen además patrones estacionales relacionados (Mallo et al. 2010) que refuerzan la consistencia de los agrupamientos.
Con esta investigación se aportan nuevos elementos cualitativos a las clasificaciones previas y se aspira a contribuir en la compleja problemática de identificación de las esporas fúngicas presentes en la atmósfera.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue realizado con el financiamiento de la Universidad Nacional de La Plata, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Tecnológicas (CONICET) y la Comisión de Investigaciones Científicas de la Provincia de Buenos Aires (CIC - PBA). Los autores agradecen la lectura crítica y sugerencias del Dr. Mario Saparat, investigador de CONICET.

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Recibido el 17 de febrero de 2010
Aceptado el 19 de julio de 2010.