MICOLOGÍA

Hongos micorrícico-arbusculares asociados a Chenopodiaceae en dos ambientes salinos de Córdoba

 

Alejandra Becerra¹, Norberto Bartoloni², Noelia Cofré¹, Florencia Soteras¹ y Marta Cabello³

¹ Laboratorio de Micología, Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal (IMBIV) - CONICET- Universidad Nacional de Córdoba (UNC)- CC 495, 5000 Córdoba, República Argentina. Tel: 54-0351-433-4141, abecerra@unc.edu.ar
² Cátedra de Métodos Cuantitativos Aplicados, Facultad de Agronomía, Universidad de Buenos Aires (UBA). Tel- Fax: 54-011-45248000, República Argentina.
³ Instituto Spegazzini. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Avenida 53, Nº 477. 1900 La Plata. Tel-Fax: 54- 0221-4219845, República Argentina.

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Resumen

Los hongos micorrícico-arbusculares (HMA) colonizan aproximadamente el 82% de las plantas terrestres en cualquier ecosistema, aún en condiciones extremas tales como los suelos salinos. En el presente trabajo se reporta la colonización micorrícica arbuscular (CMA) y su concentración radical en cuatro especies de Chenopodiaceae (Allenrolfea patagonica, Atriplex argentina, Heterostachys ritteriana y Suaeda divaricata) en cinco profundidades del suelo en dos salinas del Centro de Argentina. Todas las plantas mostraron colonización micorrícica que varió significativamente entre especies y sitios para todas las profundidades. Atriplex argentina presentó el mayor porcentaje de CMA en casi todas las profundidades (0-50 cm). En todas las especies, la concentración radical disminuyó a medida que se incrementó la profundidad en ambos sitios. La presencia de raíces micorrizadas en las capas más profundas del suelo para las cuatro especies de Chenopodiaceae, muestran que estos hongos son tolerantes a vivir en los suelos salinos del centro de Argentina.

Palabras clave: Hongos micorrícico-arbusculares; Ambientes salinos; Perfil del suelo; Distribución vertical.

Summary

Arbuscular mycorrhizal fungi associated with Chenopodiaceae from two saline environments of Cordoba province

Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) colonize approximately 82% of land plants in every ecosystem, even in extreme conditions such as saline soils. In the present work we report the arbuscular mycorrhizal colonization and its vertical root concentration in four Chenopodiaceae plants species (Allenrolfea patagonica, Atriplex argentina, Heterostachys ritteriana and Suaeda divaricata) at five different soil depths in two salines of central Argentina. All the plant species showed mycorrhizal colonization and varied significantly among plant species and sites for all soil depths. Atriplex argentina presented the highest mycorrhizal colonization at almost all soil depths (0-50 cm). In all plant species root concentration decrease as depth increases at both sites. The presence of mycorrhizal roots in the deeper layers of soil in the four Chenopodiaceae plants species, shows that these fungi are tolerant to live in the saline soils of central Argentina.

Key words: Arbuscular mycorrhizal fungi; Saline environments; Soil profile; Vertical distribution.

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INTRODUCCIÓN

En el Norte de la provincia de Córdoba y dentro de la vegetación correspondiente a las Salinas Grandes, las comunidades vegetales se ven reducidas a las zonas próximas al salar (Cabido & Zak, 1999). Dentro de las especies halófitas adaptadas a la alta concentración de sales se encuentran especies de Chenopodiaceae (Cabido & Zak, 1999). Estas plantas poseen mecanismos morfo-fisiológicos que permiten aprovechar de manera muy eficiente los escasos recursos nutricionales de los suelos salinos (Uchiyama, 1987; Khan et al., 2000). Una de las estrategias utilizadas por las halófitas para captar nutrientes, es la asociación con los microorganismos del suelo y en especial con los hongos micorrícico arbusculares (HMA), que permiten el crecimiento y desarrollo en condiciones estresantes (Hildebrandt et al., 2001; Plenchette & Dupponois, 2005). Los HMA establecen una simbiosis con las raíces de las plantas lo que les permite explorar una mayor superficie del suelo, y de esta forma captar e incorporar los escasos nutrientes (Smith & Read, 2008), protegiéndolas contra los patógenos radicales (Newsham et al., 1995), y ayudándolas a tolerar la sequía, la salinidad (Miller & Jastrow, 1992) y los metales tóxicos contaminantes (Meharg & Cairney, 2000).
Aunque las especies de Chenopodiaceae han sido consideradas como no micotróficas (Gerdemann, 1968; Hirrel et al., 1978; Peterson et al., 1985; Mohankumar & Mahadevan, 1987), se ha observado que Salicornia sp., Suaeda maritima, Atriplex lampa y A. cordobensis están colonizadas por los HMA (Kim & Weber, 1985; Rozema et al., 1986; Sengupta & Chaudhari, 1990; Cofré et al., 2012; Soteras et al., 2013). Los HMA usualmente están restringidos a los primeros 20 centímetros del suelo, donde se encuentra la mayor biomasa radical (Brundrett, 1991). En general, se ha observado una disminución de la colonización micorrícica (Rillig & Field, 2003), en los propágulos infectivos (esporas, micelio extraradical y raíces micorrizadas) (An et al., 1990; Kabir et al., 1998) al aumentar la profundidad del suelo. Hasta ahora, solo un trabajo reporta para Atriplex lampa una colonización micorrícica similar a lo largo del perfil de suelo para las Salinas de Córdoba (Soteras et al., 2013). En general, el sistema radical (raíces primarias y alimentadoras) de algunas Chenopodiaceae ocupan las capas superficiales del suelo (Barrow, 1997). Cuando el suelo lo permite, las raíces primarias llegan a más de 6 m de profundidad (Ogle & St. John, 2003). El objetivo del presente trabajo fue estudiar la colonización micorrícica arbuscular y la concentración radical de cuatro especies de Chenopodiaceae (Allenrolfea patagonica (Moq.) Kuntze, Atriplex argentina Speg., Heterostachys ritteriana (Moq.) Moq. y Suaeda divaricata Moq.) en dos salinas del Centro de Argentina y en cinco profundidades del suelo (0-50 cm). Se hipotetiza que la colonización micorrícica y concentración radical están concentradas en los primeros centímetros del suelo.

MATERIAL Y MÉTODO

Área de estudio y colección de muestras
El estudio se realizó en dos zonas del norte de la provincia de Córdoba, las Salinas de Ambargasta (29º 27' 45,6" S, 64º 18' 21,9" W) perteneciente al Refugio de Vida Silvestre "Monte Las Barrancas" y las Salinas Grandes (29º 44' 12,5" S, 64º 31' 46,4" W) en la Reserva de Uso Múltiple "Salinas Grandes" (Departamentos de Tulumba, Ischilín y Cruz del Eje). El clima en ambos sitios es seco y cálido, con una precipitación media anual por debajo de los 500 mm y una temperatura media de 19,9 °C. El área (170 msnm, con baja concentración de sales) está ocupada por vegetación xerofítica tales como Aspidosperma quebracho-blanco Schltdl., Prosopis flexuosa DC., Cercidium australe Johnst., Mimozyganthus carinatus (Grisseb.) Burkart, Ziziphus mistol Griseb., Prosopis torquata (Cav. ex Lag.) DC., y Stetsonia coryne (Salm-Dyck) Britton & Rose.
El área de estudio, al borde del salar, muestra limitaciones para el desarrollo de cualquier tipo de cobertura vegetal, con la presencia de cuatro especies de Chenopodiaceae adaptadas a este ambiente: Allenrolfea patagonica, Atriplex argentina, Heterostachys ritteriana y Suaeda divaricata (Cabido & Zak, 1999; Cabido et al., 2006). Las cuatro especies fueron muestreadas en un área de aproximadamente 50 x 50 m en cada uno de los dos sitios, durante finales del verano (primeros días de marzo 2007) aún las plantas se encontraban en su esplendor y con flores. Muestras de suelo y raíces de 5 plantas de cada especie fueron tomadas al azar con un sacabocado de metal (3 cm de diámetro). Las 5 muestras de suelo y raíces se consideraron réplicas. Las muestras de la rizosfera de cada planta se recolectaron entre los 0 y más de 40 cm de profundidad, a intervalos de 10 cm (0-10, 10-20, 20-30, 30-40, y 40-50 cm de profundidad) en cada sitio. Las muestras de suelo de cada profundidad (620 cm³ volumen de suelo) fueron colocadas en bolsas de plástico individuales y almacenadas a 4 °C. En el laboratorio, las raíces finas de cada muestra fueron extraídas, lavadas con agua corriente y fijadas en FAA (formol: alcohol: ácido acético) para determinar posteriormente la colonización micorrícica. A fin de caracterizar el suelo de cada sitio, a las 5 muestras tomadas por nivel de profundidad se les midieron los siguientes parámetros edáficos: conductividad eléctrica (mmhos/cm), fósforo extraíble determinado por el método de Bray and Kurtz I (Jackson, 1964), pH, contenido de materia orgánica siguiendo la metodología de Nelson & . Sommers (1982), relación carbono:nitrógeno y textura del suelo. El nitrógeno total fue determinado usando el método de micro-Kjeldhal (Bremner & Mulvaney, 1982). Las características edáficas se detallan en la Tabla 1.

Tabla 1. Propiedades del suelo de las Salinas de Ambargasta (SA) y las Salinas Grandes (SG), a cinco profundidades de suelo (0-10, 10-20, 20-30, 30-40, y 40-50 cm). Los valores son la media de 5 muestras ± error estándar. Los valores dentro de cada fila con letras distintas son significativamente diferentes según el test de Tukey HSD para un P < 0,05.

Colonización micorrícica arbuscular y concentración radical
Raíces frescas previamente lavadas con agua, se aclararon con KOH 10% (15 min a 90 °C), luego se clarificaron con H₂O₂ al 30% (10 min, temperatura ambiente), se acidificaron con HCl 1% (1 min, temperatura ambiente) y tiñeron durante 5 min en azul de tripán al 0.05% (Phillips & Hayman, 1970). El porcentaje del largo de la raíz colonizada fue determinado con el método de intersección de la cuadrícula (Giovannetti & Mosse, 1980) bajo lupa esteroscópica Leica M 420. Para cada una de las especies vegetales y por profundidad se analizaron 100 segmentos radicales de 1 cm de largo. La colonización micorrícica arbuscular (CMA) fue clasificada en 5 categorías: muy alta (>80%), alta (60- 79%), media (40-59%), baja (20-39%) y muy baja (1-19%) (Zangaro et al., 2002). Para cada profundidad muestreada, se cuantificó la concentración radical (número de segmentos radicales de 1 cm de longitud en 100 cm³ de volumen de suelo).

Análisis estadísticos
Se aplicó un análisis de la varianza (ANAVA) de medidas repetidas sobre los datos a fin de evaluar el efecto de los niveles de profundidad del suelo (0-10, 10-20, 20-30, 30-40, y 40-50 cm - factor intra-sujeto), los sitios y las especies hospedantes (factores entre-sujetos) sobre los parámetros del suelo, la CMA y la concentración radical. Se aplicó un test post-hoc de comparaciones múltiples de Bonferroni o Tukey HSD (nivel de significancia de 0,05) para determinar la diferencia entre los niveles del factor intra-sujeto. Se comprobaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de los residuales (Shapiro-Wilks y Levene respectivamente). Se aplicó una transformación logarítmica a la variable concentración radical. Se evaluó la relación entre la concentración de raíces y la CMA para cada profundidad y sitio a través de análisis de correlación de Pearson. Todos los datos se analizaron utilizando el programa estadístico STATISTICA (http://www.statsoft.com/).

RESULTADOS

Características del suelo
Los suelos de las Salinas de Ambargasta (SA) y las Salinas Grandes (SG) son Salortides típicos (Jarsún et al., 2003). Ambos suelos presentaron una textura franco arcillo arenosa, alto pH, elevada conductividad eléctrica y bajo contenido de materia orgánica. Los suelos de la SA son fuertemente alcalinos con un nivel de P muy bajo (< 5 ppm); mientras que los de la SG son moderadamente alcalinos y un nivel de P bajo (5-12 ppm). En ambos sitios se observó una disminución de la materia orgánica, sólo significativa en las SA, y un incremento de la conductividad eléctrica con la profundidad del suelo (no significativo). La relación C/N en las SA fue significativamente menor de 0-10cm que de 40-50cm. En las SG la relación C/N no fue significativa (Tabla 1).

Colonización micorrícica
Las raíces de Atriplex argentina, Allenrolfea patagonica, Heterostachys ritteriana y Suaeda divaricata presentaron colonización micorrícica arbuscular (puntos de entrada, circunvoluciones, hifas intra- e inter-celulares y vesículas intra- e inter-celulares) en ambos sitios y en todas las profundidades (Fig. 1). No se observaron arbúsculos en ninguno de los hospedantes estudiados. La CMA en ambos sitios varió desde muy bajo a medio; en las Salinas Grandes (SG) de 2 a 50% y en las Salinas de Ambargasta (SA) de 0 a 45%. La colonización varió a lo largo del perfil del suelo (0-10 cm: 12-45%; 10-20 cm: 5-50%; 20-30 cm: 0-45%; 30-40 cm: 4-45%; 40-50 cm: 0-30%). La CMA en A. patagonica y S. divaricata fue muy baja a baja (5-31% y 2-37%, respectivamente) y en H. ritteriana y A. argentina fue muy baja a media (0-45% y 4-50%, respectivamente). La CMA difirió entre las especies de plantas a través de las profundidades del suelo (Tabla 2). Se observaron interacciones significativas entre las profundidades del suelo y las especies de plantas y entre las profundidades del suelo y los sitios (Tabla 2). Atriplex argentina presentó el mayor porcentaje de CMA en casi todas las profundidades para ambos sitios y fue significativamente diferente a las otras especies (Fig. 2).

Fig. 1. Colonización micorrícica arbuscular en Chenopodiaceae. A: Vesículas intracelulares (v) e hifa intercelular (h) en Allenrolfea patagonica. B: Vesículas intracelulares (v) en Atriplex argentina. C: Vesículas intercelulares (v) en Heterostachys ritteriana. D: Vesículas intracelulares (v) en Suaeda divaricata. Escala A: 5µm; B: 15,6µm; C: 10µm; D: 50µm.

Tabla 2. Valores F del ANAVA de medidas repetidas para la Colonización Micorrícica Arbuscular (%CMA) y Concentración de Raíces (CR) en las plantas hospedantes estudiadas (PH), sitios (S) (Salinas de Ambargasta y Salinas Grandes) y profundidades del suelo (PS).

Fig. 2. Colonización micorrícica arbuscular (% CMA) en los cuatro hospedantes estudiados para las diferentes profundidades del suelo en ambos sitios (Salinas de Ambargasta (SA), Salinas Grandes (SG)). Los valores corresponden al promedio de 5 muestras ± error estándar. Hospedantes: Allenrolfea patagonica ( ), Atriplex argentina ( ), Heterostachys ritteriana ( ) y Suaeda divaricata ( ). Profundidades del suelo 1 (0-10cm), 2 (10-20cm), 3 (20-30 cm), 4 (30-40 cm), 5 (40-50 cm).

La concentración radical disminuyó a lo largo del perfil del suelo (valores expresados en cm cada 100 cm³): 0-10 cm: 7-139; 10-20 cm: 5-119; 20-30 cm: 4-38; 30-40 cm: 3-23; 40-50 cm: 1-13. El ANAVA de medidas repetidas mostró que esta variable varió significativamente a través del perfil del suelo (Tabla 2). Se observaron interacciones significativas entre especies hospedantes y sitios, y una interacción tripartita entre profundidad del suelo x plantas x sitios (Tabla 2), indicando que en todas las especies la concentración radical disminuyó a medida que aumentó la profundidad en ambos sitios. La correlación de Pearson entre la CMA y la concentración radical fue positiva y significativa en dos profundidades para la SA (10-20cm r= 0,62; p < 0,01; 40-50 cm r= 0,45; p < 0,05). Para el resto de las profundidades las correlaciones fueron positivas no significativas. En las SG las correlaciones fueron negativas no significativas, excepto en la profundidad 0-10 cm que resultó ser positiva no significativa.

DISCUSIÓN

El presente trabajo muestra la distribución vertical de la colonización micorrícica y la concentración radical en cada una de las 4 especies de chenopodiaceae analizadas y categorizadas en la literatura como no micotróficas (Gerdemann, 1968; Peterson et al., 1985). La presencia de estructuras micorrícicas arbusculares en estas plantas coincide con lo citado en la literatura (Allen, 1983; Fontenla et al., 2001; Plenchette & Duponnois, 2005), especialmente bajo condiciones de estrés tales como la sequía y la salinidad (Hirrel, 1981; Rozema et al., 1986; Sengupta & Chaudhuri, 1990; Cofré et al., 2012; Soteras et al., 2013). Las cuatro especies estudiadas mostraron en sus raíces las estructuras típicas de los Glomeromycota, aunque no se observaron arbúsculos. Los arbúsculos han sido considerados como el sitio de intercambio de carbono y fósforo entre las células radicales y la . con lo encontrado por Soteras et al. (2013) para A. lampa en los mismos sitios bajo estudio (para SG: 49,02 %, para SA: 30,31 %) y por Cofré et al. (2012) para A. cordobensis (SG: 59,95 %). La CMA y la concentración radical variaron a lo largo del perfil del suelo. Zajicek & Hetrick (1986) observaron que el grado de colonización varía con las especies de plantas y con la profundidad del suelo sugiriendo que el crecimiento de las raíces en profundidad puede ser, para las plantas, un mecanismo de supervivencia por la competencia de agua y nutrientes, ya que la fertilidad del suelo generalmente disminuye con el incremento en profundidad (Hayes & Seasted, 1989; Lai et al., 2014; Sala et al., 1992). Esto coincide con lo encontrado en este trabajo ya que se observaron diferencias en los parámetros edáficos a medida que se incrementó la profundidad (una reducción de MO, C y N en SA y una reducción de K y un incremento de Na en SG) lo que probablemente afecte la CMA, tal como ha sido observado en otras hifas de los Glomeromycota (Brundrett, 2002). Estos resultados pueden sugerir que las circunvoluciones y/o las hifas intra-radicales, presentes en las raíces de las plantas estudiadas, pueden estar jugando un rol importante en el intercambio de carbono/ fósforo en las Chenopodiaceae (Plenchette & Duponnois, 2005; Smith & Smith, 2011; Zhang et al., 2012; Soteras et al., 2013). Para Manjarrez et al. (2010) los arbúsculos no son un requerimiento en la transferencia de fósforo a las plantas; por lo que se necesitan más estudios para determinar los efectos benéficos de los hongos micorrícicos a las Chenopodiaceae.
Los valores de colonización micorrícica de las plantas muestreadas fueron similares a los reportados para otras plantas de suelos salinos (Brown & Bledsoe, 1996; Udaiyan et al., 1996; Hilderbrandt et al., 2001; Landwerh et al., 2002; Cofré et al., 2012; Soteras et al., 2013). De las cuatro especies estudiadas, A. argentina presentó el mayor % de CMA en ambos sitios. Esto coincide especies de Chenopodiaceae (Aguilera et al., 1998). Se observaron correlaciones positivas entre la CMA y la concentración radical para la Salinas de Ambargasta en todas las profundidades, resultando significativa a los 10-20 cm y 40-50 cm de profundidad del suelo. Para las Salinas Grandes las correlaciones fueron negativas no significativas, excepto para la profundidad 0-10 cm que resultó positiva. La concentración radical disminuyó a lo largo del perfil del suelo, y aunque las raíces de estas plantas pueden extenderse hasta los 6 m de profundidad (Ogle & St. John 2003), se observó CMA en las raíces de los hospedantes a lo largo de todo el perfil del suelo. Los propágulos infectivos se encuentran concentrados generalmente en los horizontes superficiales del suelo (Oehl et al., 2005) aunque también pueden encontrarse a mayores profundidades (Muthukumar et al., 2003; Wang et al., 2004; Becerra et al., 2014) lo que explicaría la colonización en capas más profundas del suelo.
El presente estudio contribuye con el conocimiento de las micorrizas arbusculares de las Chenopodiaceae creciendo en ecosistemas salinos naturales. Los resultados muestran una colonización micorrícica y una concentración radical alta en la superficie del suelo disminuyendo a medida que se incrementa la profundidad. Estos resultados apoyan nuestra hipótesis. Además, en estos mismos sitios se ha observado una alta diversidad de HMA pertenecientes a diferentes géneros y familias de Glomeromycota (Becerra et al., 2014; Soteras et al., 2012), por lo que se sugiere que estos hongos junto a sus hospedantes estarían adaptados a condiciones medioambientales extremas de pH y salinidad (Wang et al., 2004).

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo estuvo financiado por la Secretaría de Ciencia y Técnica -Universidad Nacional de Córdoba- y la Agencia de Promoción Científica y Tecnológica (PICT 438-2006) y CICPBA para los análisis del suelo. A.B. es investigadora del Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Tecnológicas (CONICET). M.C. es investigadora de la Comisión de Investigaciones Científicas de la provincia de Buenos Aires (CICPBA). F.S. y N.C. son becarias postdoctorales de CONICET.

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Recibido el 4 de febrero de 2015,
aceptado el 30 de noviembre de 2015.