MICOLOGÍA

Tomentella (Thelephorales, Basidiomycota) en bosques de Nothofagaceae de Patagonia, Argentina: micorrizas de nuevas especies

 

María Eugenia Salgado Salomón^1,2,4,*, Carolina Barroetaveña^1,2,4, María Belen Pildain^1,3,4, Francisco Kuhar^1,3,4 y Mario Rajchenberg^1,2,4

¹ Centro de Investigación y Extensión Forestal Andino Patagónico (CIEFAP), C.C. 14, Ruta 259 km 16.24, Esquel, Chubut, 9200 Argentina.
² Universidad Nacional de la Patagonia S.J. Bosco, Facultad de Ingeniería, Sede Esquel, Ruta 259 km 16.24, Esquel, Chubut, 9200 Argentina.
³ Universidad Nacional de la Patagonia S.J. Bosco, Facultad de Ciencias Naturales, Sede Esquel, Ruta 259 km 16.24, Esquel, Chubut, 9200 Argentina.
⁴ Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET).
* Autor por correspondencia. E-mail: mesalgadosalomon@ciefap.org.ar

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Resumen

La presencia de especies de Tomentella ha sido reportada abundantemente en bosques templados, tropicales y regiones circumpolares. Las especies del género Tomentella forman típicamente ectomicorrizas (EM) aunque también micorrizas orquioides, ericoides, monotroides y arbutoides. La descripción y caracterización de los morfotipos EM constituyen una herramienta muy útil en trabajos ecológicos. En este trabajo se presentan descripciones morfo-anatómicas de 4 EM de Tomentella asociadas a Nothofagus pumilio, N. dombeyi, N. antarctica, Lophozonia alpina y L. procera, identificadas molecularmente a nivel específico. La morfología y el tipo de exploración de las 4 EM fueron consistentes con lo reportado previamente para el género. Estas EM no presentaron especificidad por un único hospedante de Nothofagaceae. Nuestros resultados demuestran que el estudio morfo-anatómico de los morfotipos EM constituye una herramienta insustituible para la cuantificación y el análisis de la diversidad funcional de la comunidad EM.

Palabras clave: Nothofagus; Ectomicorrizas; Descripciones; Morfo-anatomía.

Summary

Tomentella (Thelephorales, Basidiomycota) in Nothofagaceae forests of Patagonia, Argentina: mycorrhizae of new species

Tomentella is a mycorrhizal genus whose presence in temperate, tropical and circumpolar forests has been widely reported. It typically forms ectomycorrhizae (EM), but also orchidioid, ericoid, monotropoid and arbutoid symbiosis. Tomentella EM morphotypes have consistent morphological and microscopical features, for which reason their description and characterization is a useful tool in environmental research. In this study, detailed morpho-anatomical descriptions of 4 EM Tomentella species associated with Nothofagus pumilio, N. dombeyi, N. antarctica, Lophozonia alpina and L. procera forests are presented, also molecularly determined at species level, and their ecological relevance is discussed. The morphology and type of exploration of the 4 EM were consistent with previous reports for Tomentella species. These EM have no specificity for a single Nothofagaceae host and can be found in at least two species of this family. Our results show that the study of 'EM' morphotypes' morpho-anatomy constitutes an irreplaceable tool for quantification and analysis of the functional diversity of EM community.

Key words: Nothofagus; Ectomycorrhizae; Descriptions; Morpho-anatomy.

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Introducción

En los bosques de Nothofagaceae de Patagonia, Argentina, se han reportado hasta el momento 6 especies de Tomentella (Thelephorales, Basidiomycota), 3 de ellas nuevas para la ciencia (Fernández et al., 2013; Greslebin, 2002; Kuhar et al., 2016). Sin embargo, Nouhra et al. (2013) hallaron secuencias de 5 especies del género a partir de ápices radicales micorrizados en bosques de Nothofagaceae, de las que 3 no coinciden con ninguna de las especies descriptas hasta el momento. Esto indica que aún falta detectar más basidiocarpos para conocer la riqueza del género Tomentella en Patagonia.
Las técnicas basadas en el uso de ADN han permitido revelar la importancia de las especies fúngicas asociadas a especies forestales cuyos esporocarpos no son frecuentemente observados en ambientes naturales (Smith & Read, 2008). Este es el caso de Tomentella, que desde el hallazgo de la primer ectomicorriza (EM) formada por una especie de éste género (Danielson & Pruden, 1989), han mostrado ser abundantes en diferentes ecosistemas, como bosques templados y tropicales (Horton & Bruns, 1998; Kennedy et al., 2003; Jakucs & Erõs- Honti, 2008; Lilleskov et al., 2002; Nara, 2006; Richard et al., 2005; Tedersoo et al., 2006, 2008, 2009) y en formaciones boscosas producto de las desglaciaciones en regiones circumpolares (Kõljalg, 1995). El género forma no solo ectomicorrizas, sino también micorrizas orquidoides, ericoides, monotropoides y arbutoides (Bidartondo et al., 2000, 2004; Kõljalg et al., 2000; McKendrick et al., 2000; Selosse et al., 2002; Tedersoo et al., 2007; Zimmer et al., 2007).
Si bien las técnicas moleculares, especialmente los métodos de "next generation sequencing", han revolucionados el estudio de las comunidades EM, permitiendo la clasificación de numerosos linajes de especies fúngicas, a menudo carecen de la identificación precisa a nivel de especie (Hibbett et al., 2009, 2011). La utilización de métodos moleculares para la detección de micorrizas a partir de muestras ambientales o de esporocarpos permite dilucidar identidades taxonómicas, pero el estudio de los ápices radicales micorrizados sigue siendo el único método para relacionar grupos taxonómicos de hongos con las plantas hospedantes (Agerer & Rambold, 2004-2016). En este sentido, la descripción morfo-anatómica de los morfotipos EM permite caracterizar, seleccionar y clasificar los ápices radicales micorrizadas, constituyendo una herramienta insustituible para la detección, cuantificación y análisis de la diversidad funcional de la comunidad EM (Jakucs et al., 2015). En el caso del género Tomentella sus morfotipos poseen características morfológicas y microscópicas consistentes, que contribuyen a su caracterización certera (Agerer & Rambold, 2004-2016; Binder et al., 2013; Jakucs & Erős-Honti, 2008; Jakucs et al., 2015). En este trabajo se identifican molecularmente a nivel específico y se presentan las descripciones morfo-anatómicas de 4 EM de Tomentella asociadas a ápices radicales ectomicorrizados de árboles de bosques de Nothofagaceae.

Material y Método

Sitios de muestreo
Las especies de árboles en los que se estudiaron EM y sus sitios de colección fueron;
Nothofagus pumilio (Poepp. &Endl.) Krasser en Chubut, Futaleufú, Cañadón Huemules (Lat.:-42.77; Long.: -71.46) y Lago Baggilt (Lat.:-43,27; Long.: -71,69);
N. antarctica (G. Forst.) Oerst. en Río Negro, Bariloche, Foyel (Lat.: -41,67; Long.: -71.45);
N. dombeyi (Mirb.) Oerst.en Neuquén, Lácar, San Martín de los Andes, Estancia "Los Robles" (Lat.: -40.15; Long.:-71.59);
Lophozonia alpina (Poepp. &Endl.) Heenan & Smissen y L. obliqua (Mirb.) Heenan & Smissen, Neuquén, Lácar, San Martín de los Andes, Estancia "Quechuquina" (Lat.: -40,15; Long.: -71,59).
Todos los sitios de muestreo corresponden al Distrito del Bosque Caducifolio, Provincia Subantártica, Dominio Subantártico (Cabrera &Willink, 1980).
Los materiales se colectaron en forma de plantines enteros con pan de tierra de 1-5 años de edad en bosques de Nothofagaceae de Patagonia, Argentina, en otoño y primavera del 2010 al 2014.

Análisis y descripción de los morfotipos
Se analizaron los sistemas radicales completos de 900 plantines de Nothofagaceae spp. de no más de 40 cm de altura. De los mismos, se recolectaron raíces frescas que se lavaron cuidadosamente con agua corriente, colocándolas luego en bandejas con agua. Bajo lupa se distinguieron y separaron
en morfotipos. Los morfotipos se establecieron mediante la evaluación de las dimensiones, y morfología de la EM; color, textura y brillo del manto, presencia de hifas emanantes y rizomorfos, y reacciones químicas con KOH 3%, Melzer y Sulfovainillina. Se realizaron preparados microscópicos a fin de evaluar las características anatómicas del manto externo e interno, siguiendo las metodologías utilizadas por Agerer (1994, 2001), Agerer & Rambold (2004-2016) y Goodman et al. (1996). Las muestras fueron preservadas en buffer CTAB 2% [100 mM Tris-HCL (pH 8,0), 1,4 M NaCl, 20 mM EDTA, 2% CTAB] a -20 °C para la posterior extracción de ADN.
Todos los materiales preservados en CTAB 2% a -20 °C, se encuentran depositados en el Herbario del Centro Forestal CIEFAP.

Extracción de ADN y condiciones de PCR
De cada morfotipo caracterizado, se tomaron 5 ápices radicales micorrizados representativos que fueron lavados con 200 μl de agua ultrapura y cortados en pequeñas porciones con un escalpelo estéril. La extracción de ADN se realizó siguiendo el protocolo modificado de Bent & Taylor (2010). Cuando la extracción no resultó exitosa, se utilizó el Kit GenElutePlantGenomic DNA Miniprep (Sigma- Aldrich), según las instrucciones del fabricante.
La región ITS se amplificó usando los primers ITS1F e ITS4 (Gardes & Bruns, 1993; White et al., 1990). Las reacciones de PCR se realizaron en el termociclador MyCyclerTM (BioRad) con el protocolo adaptado de Barroetaveña et al. (2010) para la región ITS: desnaturalización inicial a 95°C (10 min.), seguido por 41 ciclos de desnaturalización a 94°C (45 seg.), hibridación del primer a 54°C (45 seg.) y elongación a 72 °C (1 min.), con una elongación final a 72 °C (10 min.). Los productos de PCR se separaron en un gel al 1% de agarosa (p/v) teñido con Gel-Red™ (Biotium, California, EE.UU.) y se visualizaron con iluminación UV. Las secuenciaciones fueron tercerizadas, el procesamiento de las muestras siendo realizado por la compañía MACROGEN (Seúl, Corea del Sur).

Análisis filogenético de las secuencias
Las secuencias se editaron inicialmente con BioEdit 7.0.9.0 (Hall, 1999), alinearon automáticamente con MAFFT (Katoh & Standley, 2013) y se ajustaron manualmente con MEGA versión 6 (Tamura et al., 2013). Para armar la matriz de alineamiento se utilizó la función BLASTn (Atschul et al., 1997) de las bases de datos públicos GenBank (Benson et al., 2000; http://www.ncbi.nlm. nih.gov/BLAST/Blast.cgi) y de UNITE (Kõljalg et al., 2013). Cuando se obtuvieron numerosas secuencias que correspondieran con más del 98% de coincidencia a la del hongo EM secuenciado, se utilizó una secuencia por especie disponible en GenBank. Para construir los árboles filogenéticos se utilizaron aquellas que presentaron mayor longitud (en pares de bases) o mejor calidad. La nomenclatura y la clasificación de las especies identificadas corresponden a las citadas en el Index Fungorum (www.indexfungorum.org), DEMMY (http://www. deemy.de) y PubMed (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/ Taxonomy/ Browser/wwwtax.cgi). El set de datos final para ITS incluyó 91 secuencias y 575 caracteres incluyendo gaps.
El mejor modelo evolutivo fue determinado usando el criterio AIC (Akaike, 1974) implementado en jModel Test (Posada, 2008; http://darwin. uvigo.es). El análisis filogenético bayesiano fue realizado usando MrBayes v. 3.2.2 (Ronquist & Huelsenbeck, 2003) por 8.000.000 de generaciones, con cuatro cadenas y el muestreo de árboles cada 100 generaciones. Para determinar convergencia, los archivos Log para cada corrida se analizaron en Tracer v1.6.0 (http://evolve.zoo.ox.ac.uk/software. html/tracer/). El soporte de las ramas fue calculado usando la probabilidad posterior, y ésta fue calculada desde el set posterior de árboles luego de alcanzar la fase estacionaria. Se generó un árbol consenso por la regla de la mayoría (majority rule) de las cuatro corridas independientes.

Resultados

Identificación molecular
Se determinaron molecularmente los 4 morfotipos EM de Tomentella asociados a bosques de Nothofagaceae. Dos morfotipos correspondieron a las especies de Tomentella descriptas por Kuhar et al. (2016): T. tenuissima Kuhar & Rajchenb. (Fig. 1) y T. patagonica Kuhar & Rajchenb. (Fig. 1), posiblemente endémicas, otro a la especie T. ellisii (Sacc.) Jülich & Stalpers, posiblemente cosmopolita (Fig. 1) y un cuarto taxón que se determinó a nivel genérico (Fig. 1). Las secuencias de los morfotipos se agruparon con las secuencias de los basidiomas y de muestras ambientales con un soporte del 100%.

Fig. 1. Filograma mostrando la correspondencia entre basidiocarpo y muestras de EM. Bootstrap significativos según probabilidades del análisis Bayesiano (PP≥0.90) indicados sobre las ramificaciones superiores o inferiores. Los taxones en negrita indican secuencias de morfotipos obtenidos por los autores.

Morfología
Tomentella tenuissima + Nothofagus pumilio: Fig. 2A, 2B; 3D

Fig. 2. Características microscópicas de los morfotipos EM de especies de Tomentella: A-B. Tomentella tenuissima, A, manto externo Tipo L (Agerer, 1994) con montículos de células globosas; B, hifas emanantes fibuladas intensamente espinuladas. C-D. Tomentella patagonica, A, manto externo Tipo G (Agerer, 1994); D, hifas emanantes sin fíbulas. E-F. Tomentella sp. 1 manto externo Tipo L (Agerer, 1994); F, cistidios. G-H, Tomentella ellisii, G, hifas emanantes fibuladas; H, manto externo Tipo M (Agerer, 1994). Barras= 5μm.

Fig. 3. Aspecto macroscópico de los morfotipos EM de especies de Tomentella: A, Tomentella tenuissima, B, Tomentella patagónica, C, Tomentella ellisii, D, Tomentella sp. 1. Barra= 0,5 mm.

Material de Referencia. ARGENTINA, Prov. Chubut, Dpto. Futaleufú, Lago Baggilt, -43.2703, -71.685; 10-XI-2014, leg. F. Kuhar (CIEFAP FK15001)
Descripción morfológica: ápices radicales ectomicorrizados consistentemente marrón muy oscuro, pinnados poco ramificados, curvados en un plano a tortuosos. Textura fibrosa verrugosa, brillantes. Hifas emanantes tortuosas, marrones a marrones grisáceas, brillantes. Reacciones con KOH al 3%, Melzer y Sulfovanillina negativas.
Dimensiones: largo total: 1,02‒1,71 mm; largo de las ramificaciones: 0,63‒1 mm; diámetro principal: 0,27‒0,30 mm; diámetro de las ramificaciones: 0,18‒0,27 mm.
Descripción anatómica: hifas emanantes fibuladas marrón oscuro, con pared engrosada, espinadas a verrugosas, con ramificaciones a 90° y anastomosis fibuladas. No se observaron cistidios.
Manto externo: pseudoparenquimatoso, con células angulares (Tipo L1).
Manto medio: pseudoparenquimatoso, con células epidermiodes (Tipo M).
Manto interno: intermedio entre plectenquimatoso y pseudoparenquimatoso (Tipo H).

Tomentella patagonica + Nothofagus dombeyi Fig. 2C, 2D; 3A
Material de referencia: ARGENTINA, Prov. Neuquén, Dpto. Lácar, San Martín de los Andes, Estancia "Los Robles"; -40,1224; -71,3217; 15- XII-2011, leg. M.E. Salgado Salomón (CIEFAP E2N)
Descripción morfológica: ápices radicales ectomicorrizados marrón oscuro, no ramificados, curvados en un plano a ligeramente tortuosos. Ápice radicales ectomicorrícicos con textura lisa a aterciopelada, con lustre mate, con hifas emanantes marrones, lanosas, brillantes y tortuosas, en su mayoría restrictas a la base del ápice radical ectomicorrizado. Reacción KOH 3%
1 Clasificación según Agerer, 1994.
ocasionalmente exudados intensamente azules a no observables en colecciones en CTAB 2%. Reacciones con Melzer y Sulfovainillina negativas.
Dimensiones: largo total: 1,17‒1,80 mm; diámetro: 0,13‒0,19 mm.
Descripción anatómica: hifas emanantes marrón claro, con septo simple, 5,8‒6,8 μm de diámetro, con pared engrosada, con protuberancias, levemente espinada, con ramificaciones a 90° y anastomosis en puente (H) sin fíbulas. No se observaron cistidios.
Manto externo: plectenquimatoso, con hifas con ligero arreglo radial (Tipo G).
Manto medio: pseudoparenquimatoso, con células angulares (Tipo L).
Manto interno: pseudoparenquimatoso, con células epidermoides (Tipo M).
Estas ectomicorrizas también fueron encontradas asociadas con Nothofagus pumilio, Lophozonia alpina y Lophozonia obliqua, presentando las mismas características morfológicas en los siguientes materiales:
ARGENTINA, Prov. Chubut, Dpto. Futaleufú, Cañadón Huemules, -42,7747; -71,4345; 4-IV-2014; leg. F. Kuhar (CIEFAP FK15002). ARGENTINA, Neuquén, Lácar, San Martín de los Andes, Estancia "Quechuquina";-40,1508; -71,5946; 25 de noviembre de 2011, leg. M.E. Salgado Salomón (CIEFAP E2QA). ARGENTINA, Prov. Neuquén, Dpto. Lácar, San Martín de los Andes, Estancia "Quechuquina"; -40,1508; -71,5946; 25-XI-2011, leg. M.E. Salgado Salomón (CIEFAP E2QO).

Tomentella ellisii + Nothofagus antarctica Fig. 2G, 2H; 3C
Material de referencia: ARGENTINA, Prov. Río Negro, Dpto. Bariloche, Foyel, Establecimiento Sr. Wheewell; -41,6691; -71,4538; 10-XII-2012, leg. M.E. Salgado Salomón (CIEFAP E7F).
Descripción morfológica: ápices radicales ectomicorrizados, irregulares a ligeramente pinnados. De color castaño doradas en la base, con ápice blanquecino. Profusamente ramificados, con ramificaciones curvadas en un plano a tortuosas. Con textura lisa, satinados a ligeramente brillantes, con hifas emanantes poco abundantes, hialinas, muy finas, tortuosas, brillantes, no restrictas a un punto. Reacciones con KOH al 3%, Melzer y Sulfovainillina negativas.
Dimensiones: largo total: 3,7‒3,9 mm; largo de las ramificaciones: 0,63‒1 mm; diámetro principal: 0,25‒0,31 mm; diámetro de las ramificaciones: 0,19‒0,25 mm.
Descripción anatómica: hifas emanantes poco abundantes, cuando presentes, fibuladas, hialinas, de pared delgada y 1,5‒2 μm de diámetro, con ramificaciones a 90° y anastomosis en puente (H) fibuladas. Cistidios difícilmente observables (solo observados 2 veces en 12 preparados), en forma de aguja o punzón con células basales ligeramente engrosadas, de 85‒90 μm de largo y 3‒4 μm de diámetro. No se observaron fíbulas en el manto o en los cistidios.
Manto externo: pseudoparenquimatoso, con células epidermoides (Tipo M).
Manto medio: intermedio entre plectenquimatoso a pseudoparenquimatoso (Tipo H).
Manto interno: plectenquimatoso (Tipo A).

Tomentella sp. + Nothofagus pumilio Fig. 2E, 2F; 3B
Materiales de referencia: ARGENTINA, Prov. Chubut, Dpto. Futaleufú, Cañadón Huemules, -42.7788; -71.4328, 4-IV-2014, leg. F. Kuhar. CIEFAP FK15007. ARGENTINA, Prov. Chubut, Dpto. Futaleufú, Lago Baggilt, -43.2544, -71.6566 10-XI- 2014, leg. F. Kuhar (CIEFAP FK15006)
Descripción morfológica: ápices radicales ectomicorrizados irregularmente pinnados, lineales a curvados en un plano. Ápices blanco-dorado y traslúcidos, en la parte media de color castaño ocre y la base marrón oscura. Textura largamente espinosa, ligeramente brillante. Sin hifas emanantes. Reacciones con KOH al 3%, Melzer y Sulfovainillina negativas.
Dimensiones: largo total: 3‒3,25 mm; largo de las ramificaciones: 1,5‒2 mm; diámetro principal: 0,27‒0,36 mm; diámetro de las ramificaciones: 0,19‒0,25mm.
Descripción anatómica: abundantes y prominentes cistidios en forma de aguja o punzón, con 2‒3 septos por cistidio, con célula basal y pared engrosada, de 95‒100 μm de largo y 3‒4 μm de diámetro.
Manto externo: pseudoparenquimatoso, con células angulares (Tipo L).
Manto medio: pseudoparenquimatoso, con células epidermiodes (Tipo M).
Manto interno: plectenquimatoso (Tipo A).

Discusión

En este trabajo, mediante un abordaje morfo-anatómico y molecular, se caracterizan por primera vez 4 especies del género Tomentella presentes en los bosques de Nothofagceae de Patagonia (Argentina) y se las asocia con diferentes especies de esa familia. Tomentella sp. correspondió a muestras ambientales que formaron un clado con muy alto soporte (100%) que no fue asociado con ningún basidioma o taxón conocido. El hallazgo de basidiomas que correspondan con estas secuencias permitiría la descripción de una nueva especie. Los morfotipos EM descriptos no presentaron especificidad por un único hospedante sino que fueron encontrados en al menos dos especies de Nothofagaceae. Tomentella patagonica fue hallada abundantemente en Nothofagus dombeyi, Lophozonia alpina y L. obliqua (Salgado Salomón, inédito) y N. pumilio (Kuhar et al., 2016); Tomentella tenuissima fue detectada en ápice radiculares ectomicorrizados de L. alpina y N. dombeyi usando técnicas moleculares (Fernández et al., 2013; Nouhra et al., 2013) y en N. pumilio (Kuhar et al., 2016). Tomentella sp. fue previamente registrada por Nouhra et al. (2013) en L. obliqua; en cambio, en este trabajo se la describió para N. pumilio. Otro ejemplo es Tomentella ellisii, que fue reportada previamente en ápices radicales ectomicorrizados de L. alpina mediante la aplicación de herramientas moleculares por Fernández et al. (2013), mientras que en este trabajo se la describe para N. antarctica.
La mayoría de las EM de Tomentella presentan morfotipos caracterizados por ser poco ramificados, de color marrón oscuro negruzco, marrones, marrón ocráceo o avellana-castaño dorado; estas características también fueron observadas en los morfotipos de Patagonia (Agerer, 1995; Binder et al., 2013; Jakucs & Erős-Honti, 2008, Jakucs et al., 2005, 2015; Köljalg et al., 2001). En su gran mayoría las EM de Tomentella forman fíbulas, sin embargo sólo fueron observadas en Tomentella ellissi en Patagonia (Agerer, 1995; Binder et al., 2013; Jakucs & Erős-Honti, 2008, Jakucs et al., 2005, 2015; Köljalg et al., 2001). Jakucs & Erös- Honti (2008) describieron 25 EM formadas por especies de Tomentella en Europa y Australia. De éstas, el 52% presentó cistidios (fibulocistidios o cistidios tipo punzón), mientras que en este trabajo solo se observaron cistidios en T. ellisii y en Tomentella sp. Los mantos externos son, en general, pseudoparenquimatosos con células angulares o epidermoides (Agerer, 1995; Jakucs & Erős-Honti, 2008, Jakucs et al., 2005, 2015), este tipo de manto solo fue encontrado en tres de los morfotipos, sin embargo uno de ellos forma manto plectecquimatoso. Los aspectos morfo-anatómicos de las EM tales como el color, la presencia de cistidios y/o fíbulas, el aspecto de las hifas emanantes y las reacciones coincidieron con las características de los basidiocarpos, con la única excepción del morfotipo de T. ellisii donde muy raramente fueron observados cistidios aunque están ausentes en el basidiocarpo (Kõljalg, 1995; Kuhar et al., 2016).
Tomentella tenuissima y T. patagonica fueron descriptas por primera vez en bosques de Nothofagus por Kuhar et al. (2016) y encontradas en bosques de N. dombeyi, L. alpina y L. obliqua (Fernández et al., 2013; Nouhra et al., 2013). Posiblemente se trate de especies endémicas ya que hasta el momento no se han encontrado en otras formaciones boscosas donde las especies de Tomentella son abundantes. Por otro lado, Tomentella ellisii podría ser considerada una especie de baja especificidad dado que ha sido reportada como micorrícica de Alnus, Pinus, Quercus, Betula, Castanea y especies del Amazonas (Buscardo et al., 2010; Kunttu, 2016; Malysheva et al., 2016; Menkis et al., 2005; Nouhra et al., 2015; Pritsch et al., 2010; Suvi, 2005; Tedersoo et al., 2009; Yorou & Agerer, 2011), y en viveros forestales (Fernández et al., 2013; Minchin et al., 2012)
Todas las EM de Tomentella descriptas en este trabajo corresponden al tipo corta distancia de exploración (Agerer, 2001), similar a otras especies de Tomentella ya descriptas (Jakucs & Erős-Honti, 2008, Jakucs et al., 2015). Se ha interpretado que las características anatómicas de las EM podrían estar relacionadas con su biología y, posiblemente, con funciones en la nutrición de la planta (Agerer & Rambold, 2004-2016). Las características morfológicas de los elementos emanantes de las EM se asocian con diferentes funciones ecológicas referidas a las diferentes maneras de explorar y colonizar los sustratos (Agerer, 2001).
Dado que el estudio de los morfotipos micorrícicos sigue siendo el único método para relacionar grupos taxonómicos de hongos con las plantas hospedantes y permite caracterizar, seleccionar y clasificar EM, constituye una herramienta insustituible para la cuantificación y el análisis de la diversidad funcional de la comunidad EM, este trabajo aporta la descripción morfológica de Tomentella tenuissima, T. patagonica, T. ellisii y Tomentella sp. datos que permitirán avanzar en nuevos estudios ecológicos y de diversidad funcional en los bosques de Nothofagaceae en Patagonia, Argentina.

Agradecimientos

Agradecemos a los propietarios de los establecimientos y a la Administración de Parques Nacionales-Delegación Patagonia, por permitirnos el acceso a los bosques para realizar el trabajo de campo y el financiamiento provisto por el PIP-CONICET 11220110100388 (a M.R.). Los autores son investigadores del Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina.

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Recibido el 8 de febrero de 2017,
aceptado el 15 de julio de 2017.