ECOLOGÍA Y FITOGEOGRAFÍA - ECOLOGY AND PHYTOGEOGRAPHY

Uso de hospedadores por el muérdago argentino Ligaría cuneifolia (Loranthaceae) a lo largo de su distribución geográfica

Host use by the Argentine mistletoe Ligaría cuneifolia (Loranthaceae) along its geographical distribution

 

Guillermo Cesar Amico* y Romina Vidal-Russell

Laboratorio Ecotono, INIBIOMA, CONICET-Universidad Nacional del Comahue. Quintral 1250, 8400, Bariloche, Río Negro, Argentina.

*guillermo.amico@comahue-conicet.gob.ar

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Resumen

Introducción y objetivos: Ligaría cuneifolia (Loranthaceae) posee una amplia distribución desde Perú al centro de Argentina y Uruguay. Esta especie habita en tres regiones geográficas en forma disyunta a lo largo de cordillera de los Andes, las Sierras Centrales de Argentina y en el este de Sudamérica, en Uruguay y sur de Brasil. El objetivo de este trabajo fue determinar el rango de hospedadores de Ligaría cuneifolia en toda su distribución geográfica y analizar el uso de hospedadores en cada una de las regiones geográficas (Andes, Centro y Este).
M&M: Se registró el uso de hospedadores de Ligaria cuneifolia y distribución geográfica en base a ejemplares depositados en herbarios.
Resultados: En total se registraron 35 especies de hospedadores nativos, comprendidas en 22 géneros y 12 familias. Además se registaron 11 especies no nativas en todas las areas. Los géneros de hospedadores con mayor número de registros fueron Schinus, Prosopis, Geoffroea, Larrea y Vachellia.
Conclusiones: El uso de hospedadores no estuvo directamente asociado a las áreas geográficas. La región Andes fue la que presentó una mayor diversidad de especies, géneros y familias de hospedadores.

Palabras clave Andes, generalista, hospedadores, muérdagos, parásito.

Summary

Background and aims: Ligaria cuneifolia (Loranthaceae) has a wide geographic distribution from Peru to the center of Argentina and Uruguay. It inhabits three disjunct regions, one along the Andes, Sierras Centrales of Argentina and towards the East in Uruguay and south of Brazil. The objective of this study was to determine the host range of Ligaria cuneifolia in all the distribution range; and to analyze host use in each of the geographic regions (Andes, Center and East).
M&M: hosts use and geographical distribution of Ligaria cuneifolia was recorded on the basis of specimens deposited in herbaria.
Results: A total of 35 native host species were recorded as hosts. In addition, 11 non-native host species were recorded in all area. The genera with higher number of records were Schinus, Prosopis, Geoffroea, Larrea y Vachellia.
Conclusions: Host use was not directly related to geographic area. The Andes region was the one that had the most host diversity at the species, genera and family level.

Key words Andes, host, generalist, mistletoe, parasite.

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Introducción

Loranthaceae, con cerca de 1000 especies, es una de las familias más grande dentro de los muérdagos (plantas parásitas aéreas) (Mathiasen et al., 2008). Esta familia es considerada de origen Gondwánico y presenta su mayor grado de especiación en zonas subtropicales-tropicales del hemisferio sur (Barlow, 1983; Liu et al., 2018). En América se han descriptos 18 géneros con más de 300 especies (Vidal-Russell & Nickrent,

2008; Kuijt & Hansen, 2015). Solo cinco de los 18 géneros presentes en América tienen pocas especies. Entre estos cinco está Tripodanthus Tiegh. y Ligaria Tiegh con pocas especies, mientras que los restantes son monoespecíficos: Desmaria Tiegh., Gaiadendron G.Don y Notanthera G.Don. A pesar de la gran distribución geográfica y de habitar una gran variedad de ambientes, el género Ligaria sólo posee dos especies (Kuijt, 1990). Ligaria teretiflora (Rizzini) Kuijt, es endémica de Brasil, mientras que L. cuneifolia Tiegh. posee una amplia distribución desde Perú al centro de Argentina y Sur de Brasil. Esta última especie habita en tres regiones geográficas en forma disyunta: los Andes (a lo largo de la cordillera de los Andes, desde Perú a Argentina y Chile; región Andes de aquí en adelante), las Sierras Centrales de Argentina (provincias de Córdoba y San Luis; región Central de aquí en adelante) y el Este del Sur de Sudamérica (Uruguay, Brasil y Mesopotamia Argentina; región Este de aquí en adelante; Fig. 1).

En las regiones Andes y Central se la encuentra por encima de los 700 m.s.n.m., mientras que en la región Este, está en bajas altitudes. Ligaria cuneifolia se encuentra en una gran variedad de ecorregiones. En la región Andes, esta presente en las ecorregiones de Bosque seco boliviano, Matorral chileno, Monte (bajo y alto) y Puna (central seca) según Olson et al. (2001, Fig. 1). En la región Central, se encuentra solo en el Sur de la ecorregión del Chaco Seco. En la región Este, en el Espinal, Sabana uruguaya y Pampas, donde L. cuneifolia está asociada a los corredores ribereños.

El rango de hospedadores de Ligaria cuneifolia a lo largo de su amplia y discontinua distribución es poco conocido. Se ha reportado que L. cuneifolia es un muérdago generalista en cuanto al uso de hospedadores, parasitando principalmente a especies de Fabaceae (Abbiatti, 1946). Dentro de cada región geográfica, se desconoce si presenta mayor afinidad al uso de una especie, un género o una familia como hospedador principal. En plantas parásitas, se ha postulado que los hospedadores pueden ejercer presiones de selección divergente y determinar diferentes razas dentro de una especie de muérdago, siendo también un factor importante de diversificación (Norton & Carpenter, 1998; Lira-Noriega & Peterson, 2014). El objetivo de este trabajo fue determinar el rango de hospedadores de Ligaria cuneifolia en toda su distribución geográfica. Como así también, analizar el uso de hospedadores de L. cuneifolia a nivel de género y/o familia en cada una de las regiones geográficas (Andes, Centro y Este) con el fin de detectar diferencias en la preferencia de uso de hospedadores a nivel geográfico.

Materiales y Métodos

Se registró el uso de hospedadores de Ligaria cuneifolia en base a ejemplares depositados en nueve herbarios: BCRU (Bariloche, Argentina), CONC (Concepción, Chile), CTES (Corrientes, Argentina), CORD (Córdoba, Argentina), MA (Madrid, España), MERL (Mendoza, Argentina), MO (Saint Louis, EE. UU.), MVFA (Montevideo, Uruguay) y SI (Buenos Aires, Argentina). Cada ejemplar de herbario fue examinado e identificado a nivel de especie. La especie de hospedador se registró cuando esta información estaba disponible en la etiqueta o si el hospedador se recolectó junto con el muérdago. En este último caso se determinó a nivel de género y si era posible hasta especie. Adicionalmente, se construyó una matriz de datos con la información presente en la etiqueta (hospedador, coleccionista, fecha, localidad, altitud y coordenadas geográficas, cuando estas estaban disponibles). Las muestras duplicadas se excluyeron de la matriz; sin embargo, se incluyeron registros de la misma localidad geográfica. Se sabe que existen sesgos asociados con los datos de herbario, por ejemplo, sesgo de coleccionista (Garcillán & Ezcurra, 2011); sin embargo, los datos de herbario se pueden usar como una buena aproximación para patrones generales de rango de uso de hospedadores. Este enfoque se ha utilizado en otros estudios de muérdago en diferentes partes del mundo (Downey, 1998; Norton & De Lange, 1999; Amico et al., 2019).

Además de los ejemplares de herbario, se sumó a la base de datos los ejemplares coleccionados a campo por los autores de este trabajo a lo largo de gran parte de la distribución geográfica de L. cuneifolia. Se recolectaron ejemplares a campo de la región Andes (Catamarca a Mendoza), región Central (San Luis y Córdoba) y de la región Este (Entre Ríos y Uruguay). Estos ejemplares se incorporaron a la colección de BCRU (Bariloche, Argentina). En base al registro de ejemplares de herbarios y colecciones personales se construyó una matriz a nivel de especie, género y familia, para cada región geográfica de la distribución de L. cuneifolia. La nomenclatura de las especies sigue el Catálogo de Plantas Vasculares de la Argentina (Zuloaga et al., 2008).

Para medir la diversidad de hospedadores nativos utilizados por L. cuneifolia calculamos el estadístico K_Q propuesto por Kavanagh & Burns (2012). El valor K_Q es equivalente a otras medidas de diversidad como por ejemplo, el índice de Shannon, incorporando información sobre las abundancias relativas y la riqueza de especies. Por lo tanto, este estadístico nos permite comparar con otras especies de muérdagos. El valor K_Q se calculó utilizando la fórmula, K_Q = p / (a + 1), donde p es el número de hospedadores y a es la cantidad de registros. El estadístico K_Q se calculó a nivel de género y especie de los hospedadores.

Resultados

Se encontraron 210 hospedadores representandos por 46 especies en los ejemplares de herbarios en toda la distribución geográfica de Ligaria cuneifolia (Apéndice). De todos los hospedadores registrados 35 especies corresponden a hospedadores nativos. Estas 35 especies están comprendidas en 23 géneros y 12 familias (Tabla 1). Los géneros con mayor frecuencia de uso (número de registros) fueron Schinus, Prosopis, Geoffroea, Larrea y Vachellia (Tabla 1); mientras que las familias fueron Fabaceae, Anacardiaceae y Zygophyllaceae.

También se registraron más de 11 especies de hospedadores no nativos, principalmente de la familia Rosaceae (Apéndice).

Respecto a las regiones geográficas de distribución de L. cuneifolia (Andes, Centro y Este), la mayoría de los géneros y familias están compartidos entre las tres regiones geográficas (Tabla 1). La región Andes fue la que presentó una mayor diversidad de especies, género y familias de hospedadores. En esta región se registraron, 32 especies, comprendidas en 21 géneros y 11 familias.

Los géneros más frecuentemente utilizados en la región Andes fueron Prosopis, Schinus, Larrea, Geoffroea y Vachellia. La región Central fue la menos diversa, con sólo 5 géneros, siendo Geoffroea el género más frecuentemente parasitado. En la región Este, se registraron 7 géneros en total, siendo Schinus el más frecuentemente utilizado. El género Zanthoxylum de la familia Rutaceae fue único para esta región, pero sólo con un registro. El K_Q de Ligaria cuneifolia para las especies nativas a nivel de especies fue de 0.23 y a nivel género de 0.14.

Tabla 1. Géneros y familias de hospedadores usados por Ligaría cuneifolia en cada una de las regiones geográficas. Para cada género se indica el número de registros.

Generos	Familia	Andes	Centro	Este
Adesmia DC.	Fabaceae	1
Atamisquea Miers	Capparaceae	3
Bougainvillea Comm. ex Juss.	Nyctaginaceae	2
Bredemeyera Willd.	Polygalaceae	1
Bulnesia Gay	Zygophyllaceae	3
Celtis L.	Cannabaceae	1		2
Condalia Cav.	Rhamnaceae	3
Ephedra L.	Ephedraceae	3
Geoffroea Jacq.	Fabaceae	13	4	3
Larrea Ortega	Zygophyllaceae	19
Lithraea Miers	Anacardiaceae	2	1	4
Lycium L.	Solanaceae	7
Porlieria Ruiz & Pav.	Zygophyllaceae	4
Prosopidastrum Burkart	Fabaceae	1
Prosopis L.	Fabaceae	34	2	1
Proustia Lag.	Asteraceae	1
Schinopsis Engl.	Anacardiaceae	2
Schinus L.	Anacardiaceae	22	2	20
Trevoa Miers	Rhamnaceae	1
Vachellia Wight & Arn.	Fabaceae	18	2	4
Zanthoxylum L.	Rutaceae			1
Zuccagnia Cav.	Fabaceae	4

Discusión y conclusión

Ligaría cuneifolia es una especie generalista, parasitando a más de 30 especies nativas a lo largo de toda la distribución geográfica. El uso de hospedadores no estuvo directamente asociado a las áreas geográficas. La región Andes es donde L. cuneifolia parasita mayor diversidad de hospedadores, esto puede estar relacionado con que es la región que abarca más biomas. Mientras que la región Central que solamente abarca el bioma de Chaco seco es donde la diversidad de hospedadores es menor. Cuatro de los cinco géneros más frecuentemente utilizados (con más de 10 registros) Prosopis, Schinus, Geoffroea y Vachellia están presentes en las tres regiones geográficas. Sólo Larrea, con cerca 20 registros esta solamente presente en la región Andes. La mayoría de los registros sobre el género Prosopis son en la región Andes, en las otras dos regiones son utilizados pero en baja frecuencia.

Los géneros más parasitados, con más de 30 registros, fueron Schinus y Prosopis. Schinus es utilizado en casi la misma proporción en la región Este y Andes, mientras que Prosopis es más frecuentemente utilizado en la región Andes. Los géneros Prosopis y Schinus incluyen alrededor de 30 especies en Sudamérica (Zuloaga et al., 2008). Son géneros numerosos y si no se cuenta con partes reproductivas en el momento de la colección es difícil determinar la especie. El número de hospedadores a nivel de especie para estos dos géneros puede ser aun mayor a los reportados en este estudio.

El valor K_Q de Ligaria cuneifolia encontrado en este trabajo, está dentro de los rangos reportados para el muérdagos generalistas en otras partes del mundo (Kavanagh & Burns, 2012; Amico et al., 2019). Un estudio reciente (Amico et al, 2019) muestra que el uso del índice K_Q está sujeto a sesgos según el tamaño de la muestra y es recomendable calcularlo a nivel de especie y género. Este estadístico podría mejorarse incorporando reglas de detención similares a las empleadas en los relevamientos a campo empleados en otros estudios con muérdagos (Watson et al., 2017).

Además de las especies acá reportadas, también L. cuneifolia ha sido registrada parasitando especies de cactáceas (Mauseth et al., 2015). Otra especie de Loranthaceae que también ha sido reportada parasitando cactus, es Tristerix aphyllus G.Don en el Matorral chileno. Tristerix aphyllus parasita solamente a este grupo de plantas, en especial a los géneros Echinopsis Zucc. and Eulychnia Phil. (Medel et al., 2002). Tristerix aphyllus es una apoespecie de T. corymbosus (L.) Kuijt, y se ha propuesto que se originó por un cambio del uso de hospedadores (Amico et al., 2007). Ligaria y Tristerix serían los únicos géneros dentro de Lorantáceas que parasitan a Cactáceas. Otro caso particular encontrado en Ligaria cuneifolia es el uso de Ephedra L. (Ephedraceae) como hospedador. Hasta la fecha no hay registro de muérdagos que utilicen como hospedadores a otros miembros de Gnetopsida.

A lo largo de su distribución Ligaria cuneifolia es simpátrica con otras especies de Lorantáceas cercanas filogenéticamente (Vidal-Russell & Nickrent, 2008; Liu et al., 2018). En la región Andes y Central, L. cuneifolia es simpátrica con Tristerix verticillatus (Ruiz & Pav.) Barlow & Wiens, Tripodanthus flagellaris Tiegh. y Struthanthus spp. Mart.; mientras que en la región Este, L. cuneifolia es simpátrica con T. flagellaris y T. acutifolius (Amico et al., 2007, 2012; Amico & Nickrent, 2009). Estas especies de muérdagos han sido observadas en el mismo área junto a L. cuneifolia, pero nunca compartiendo el mismo hospedador. En otras partes del mundo se ha reportado que no hay una superposición de uso de hospedadores entre especies simpátricas de muérdagos (Hawksworth & Wiens, 1996; Jerome & Ford, 2002; Fadini, 2011; Amico et al., 2019).

Además del uso de hospedadores nativos se ha registrado a L. cuneifolia parasitando especies no nativas que son frutales u ornamentales. En otras partes del mundo se han reportado impactos negativos de los muérdagos sobre la producción agrícola y forestal (Parker & Riches, 1993; Mathiasen et al., 2008). En el caso de L. cuneifolia podría tener un efecto sobre cultivos de olivos (Olea) y frutas de carozo (Prunus). Es necesario realizar estudios a campo para determinar la intensidad de infección y los efectos negativos que puede tener sobre el hospedador en la producción de frutas.

En conclusion, L. cuneifolia es una especie de muérdago generalista, parasitando a numerosas especies de diferentes familias, siendo las familias Fabaceae, Anacardiaceae y Zygophyllaceae las más frecuentemente parasitadas. Dentro de las regiones geográfias, la región Andes fue la que presentó una mayor diversidad de especies, género y familias; mientras que la Región central fue la menos diversa. A pesar de presentar una distrubicuón disyunta, L. cuneifolia no tiene hospedadores específicos en cada una de las regiones geográficas.

Contribución de autores

Ambos autores, participaron en la realización de la investigación, interpretación de datos, preparación de la figura y redacción del manuscrito.

Agradecimientos

Agradecemos a los curadores de los diversos herbarios que fueron visitados por su asistencia en la recopilación de datos que se utilizaron en este estudio. También agradecemos a dos revisores anónimos que realizaron aportes para mejorar este trabajo. Los autores pertenecen al Consejo Nacional de investigación Científicas y Técnicas (CONICET). Para el desarrollo de este trabajo se contó con financiamiento de Fondo IBOL y PIP 11420110100085.

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26. Apéndice. Especies nativas y no nativas parasitadas por Ligaría cuneifolia a la largo de su distribución geográfica en las regiones Andes, Este y Centro de Sudamérica. Los números indican la cantidad de veces que se registró parasitismo en cada especie. Para las especies no nativas se indica el uso, ornamental o frutícola.

 

Especie	Autor	Familia	Andes	Centro	Este
Especies nativas
Lithraea sp.	Miers.	Anacardiaceae	1
Lithraea brasiliensis	Marchand	Anacardiaceae			4
Lithraea molleoides	(Vell.) Engl.	Anacardiaceae	1	1
Schinopsis marginata	Engl.	Anacardiaceae	2
Schinus sp.	L.	Anacardiaceae	17		1
Schinus dependens	Ortega	Anacardiaceae	1		2
Schinus fasciculata	(Griseb.) I.M. Johnst.	Anacardiaceae	1	2	2
Schinus longifolius	Speg.	Anacardiaceae			7
Schinus molle	L.	Anacardiaceae	2		6
Schinus polygama	(Cav.) Cabrera	Anacardiaceae	1		2
Proustia sp.	Lag.	Asteraceae	1
Celtis sp.	L.	Cannabaceae	1
Celtis tala	Gillies ex Planch.	Cannabaceae			2
Atamisquea emarginata	Miers ex Hook. & Arn.	Capparaceae	3
Ephedra sp.	L.	Ephedraceae	2
Ephedra breana	Phil.	Ephedraceae	1
Adesmia sp.	DC.	Fabaceae	1
Geoffroea decorticans	(Gillies ex Hook. & Arn.) Burkart	Fabaceae	13	4	3
Prosopidastrum globosum	(Gillies ex Hook. & Arn.) Burkart	Fabaceae	1
Prosopis sp.	L.	Fabaceae	25	2
Prosopis alba	Griseb.	Fabaceae	1
Prosopis chilensis	Stuntz	Fabaceae	1
Prosopis flexuosa	DC.	Fabaceae	2
Prosopis juliflora	DC.	Fabaceae	1
Prosopis kuntzei	Harms & Hassl.	Fabaceae	2
Prosopis nigra	Hieron.	Fabaceae	2		1
Vachelia caven	(Molina) Seigler & Ebinger	Fabaceae	11		2
Vachelia sp.	Wight & Arn.	Fabaceae	7	2	2
Zuccagnia punctata	Cav.	Fabaceae	4
Bougainvillea spinosa	(Cav. Heimerl	Nyctaginaceae	2
Bredemeyera colletioides	(Phil.) Chodat	Polygalaceae	1
Condalia microphylla	Cav.	Rhamnaceae	3
Trevoa quinquenervia	Gillies & Hook.	Rhamnaceae	1

Especie	Autor	Familia	Andes Centro	Este
Zanthoxylum fagara	Sarg.	Rutaceae		1
Lycium sp.	L.	Solanaceae	6
Lycium tenuispinosum	Miers (GCI)	Solanaceae	1
Bulnesia retama	(Gillies ex Hook. & Arn.)Griseb.	Zygophyllaceae	3
Larrea sp.	Cav.	Zygophyllaceae	5
Larrea divaricata	Cav.	Zygophyllaceae	12
Larrea nitida	Cav.	Zygophyllaceae	2
Porlieria chilensis	I.M.Johnst.	Zygophyllaceae	4
Especies no nativas					Uso
Nerium sp.	L.	Apocynaceae	1		Ornamental
Robinia pseudoacacia	L.	Fabaceae	1		Ornamental
Tipuana sp.	Benth.	Fabaceae	1		Ornamental
Punica granatum	L.	Lythraceae	1		Frutícola
Olea europea	L.	Oleaceae	3		Frutícola
Crataegus sp.	L.	Rosaceae	1		Ornamental
Malus domestica	(Suckow) Borkh.	Rosaceae	2		Frutícola
Prunus sp.	L.	Rosaceae	3		Frutícola
Prunus armeniaca	Blanco	Rosaceae	1		Frutícola
Prunus dulcis	D.A.Webb	Rosaceae	1		Frutícola
Prunus persica	(L.) Batsch	Rosaceae		1	Frutícola
Pyrus communis	L.	Rosaceae	3		Frutícola