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Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica

versión On-line ISSN 1851-2372

Bol. Soc. Argent. Bot. vol.55 no.2 Córdoba jun. 2020

 

Micología - Mycology

The Genus Phytophthora (Peronosporales) in Argentina

El género Phytophthora (Peronosporales) en Argentina

 

Hemilse Elena Palmucci1* and Silvia María Wolcan2

1.    Cátedra de Fitopatología. Facultad de Agronomía. Universidad de Buenos Aires. Av. San Martin 4453. CP 1417. Buenos Aires, Argentina.

2.    CIDEFI - UNLP - CICBA, Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales, UNLP, 60 y 119, CP 1900. La Plata, Buenos Aires, Argentina. *palmucci@agro.uba.ar

DOI: https://doi. org/10.31055/1851.2372.v55. n2.25537

Recibido: 4 Octubre 2019 Aceptado: 20 Mayo 2020 Publicado: 30 Junio 2020 Editora: María Victoria Vignale


Summary

Background and aims: The genus Phytophthora includes plant pathogens that affect a wide host range and cause severe damage and economic losses. The aim of this study was to achieve a more comprehensive knowledge of Phytophthora in Argentina. To this end, a review was carried out from the first reports in the late nineteenth century until March 2019.
M&M: Information was taken from printed and on-line primary and secondary sources such as Proceedings of National and International Scientific Meetings, Bulletins from National Institutions and Universities, periodical Journals, books and data bases, and then analyzed and categorized.
Results: The revision allowed updating the status of Phytophthora species recorded in the country, considering their geographical distribution, groups of crops affected, host-pathogen relationships, symptoms and nomenclature changes, as well as presenting a quick and comparative access to different subjects related to these pathogens. The results showed that, to date, 20 Phytophthora spp., one species affinis and one taxon affect 223 host-pathogen relationships in Argentina. The diversity of Phytophthora species in the world suggests that a larger number of species, still not cited, could be present in Argentina.
Conclusions: Researchers specialized in the genus Phytophthora, molecular techniques and phylogenetic studies, may allow progressing in the accurate identification of the species and knowledge of their genetic variability.

Key words Argentina, host range, Oomycetes, Peronosporomycetes, Phytophthora, Pseudofungi, Stramenopila.

Resumen

Introducción: El género Phytophthora incluye patógenos de plantas que afectan un amplio rango de hospedantes, causando severos daños y pérdidas económicas. Con la finalidad de conocer el estado actual de la información disponible sobre este género en Argentina, se llevó a cabo una revisión desde fines del siglo XIX hasta marzo de 2019.
M&M: Se consultaron fuentes primarias y secundarias de información escrita y electrónica: presentaciones en congresos nacionales e internacionales, publicaciones periódicas nacionales e internacionales, boletines de instituciones y universidades, libros y bases de datos. La información obtenida fue analizada y categorizada.
Resultados: La presente revisión permitió actualizar las especies presentes en el país, considerando su distribución geográfica y por grupos de cultivos, relaciones hospedante-patógeno, sintomatología y los cambios en su nomenclatura. Se presenta un rápido y comparativo acceso a los diferentes tópicos relacionados con estas patologías. Se encontraron citadas 20 Phytophthora spp., 1 especie affinis y 1 taxon que afectan a 223 relaciones hospedante-patógeno. La diversidad de Phytophthora spp. citadas en el mundo sugiere que en el país podría haber una mayor cantidad de especies aún no registradas.
Conclusión: Investigadores especializados en el género Phytophthora, técnicas moleculares y estudios filogenéticos permitirán avanzar en la certera identificación de las especies y el conocimiento de su variabilidad genética.

Palabras clave Argentina, Oomycetes, Peronosporomycetes Phytophthora, Pseudofungi, rango de hospedantes, Stramenopila.


 

 

Introduction

The genus Phytophthora de Bary includes pathogen species that cause diseases in both natural (grasslands or forests) and agricultural ecosystems worldwide, producing severe damage and economic losses. These species can infect a wide variety of ornamental, forest, oleaginous, vegetable and fruit crops, producing symptoms as root, stem and fruit rots, blights, cankers and wilting (Erwin & Ribeiro, 1996). Most Phytophthora species, such as P. nicotianae Breda de Haan, P cinnamomi R.D. Rands and P. citrophthora (R.E. Sm. & E.H. Sm.) Leonian, affect a wide host range, while others such as P infestans and P sojae Kaufm. & Gerd. are host-specific (Erwin & Ribeiro, 1996; Agrios, 2005). Due to their high virulence and ability to spread disease rapidly, the species of this genus are some of the most important plant pathogens worldwide (Erwin & Ribeiro, 1996).

Regarding its taxonomic location, the genus Phytophthora has been subject of successive changes. At first, it was considered to belong to the Kingdom Fungi (Whittaker, 1969), whereas, later, due to the existence of numerous morphological and physiological differences with true fungi, it was relocated in the Kingdom Chromista (Cavalier-Smith, 1986) and in the Kingdom Protoctist (Margulis et al, 1989). In this context, these organisms were denominated “pseudofungi” and included into the Subdivision Pseudofungi, Phylum Heterokonta (Kirk et al, 2011). In 2001, Dick placed them within the new Kingdom Stramenopila. This position was supported by characteristics such as the composition of the cellular wall, which is composed of cellulose and beta glucans instead of chitin as in true fungi (Bartnicki-García, 1969); the presence of heterokont spores with two flagella (Desjardins et al, 1969), which allow the zoospores to move in liquid media; the coenocytic mycelia, and different sensitivity to conventional fungicides (Latijnhouwers et al, 2003) among other differences.

Currently, the two classifications that place pseudofungi in the Kingdom Chromista (Class Oomycetes) and the Kingdom Stramenopila (Class Peronosporomycetes) are accepted, although the tendency is to consider them as belonging to the Kingdom Stramenopila (Lamour, 2013).

Based on its morphological and nutritional characteristics, the genus Phytophthora was located in the order Pythiales, family Pythiaceae, along with Pythium Pringsh and related genera for many years (Dick, 2001). Later, molecular studies allowed proposing a close Phytophthora affiliation with the downy mildews in the order Peronosporales and family Peronosporaceae (Hulvey et al., 2010; Beakes et al., 2014; Thines & Choi, 2016; Beakes & Thines, 2017).

Molecular-based phylogenies with up to 15 nuclear and mitochondrial genes have been implemented since 2000 (Cooke et al, 2000; Kroon et al, 2004; Blair et al., 2008; Martin et al, 2014; Yang et al, 2017). These studies have placed Phytophthora species in ten well-defined clades.

Several surveys, reviews and taxonomic studies about the genus Phytophthora, including parasitic and/or saprophytic species obtained from soil or water, have been carried out in different countries, including Argentina (Frezzi, 1950, 1977), China (Ho, 1996), England (Brasier & Strouts, 1976 cited by Lodhi, 2007), New Zealand (Boesewinkel, 1974 cited by Lodhi, 2007), Taiwan (Ann, 1992; Ho et al., 1995) and the USA (Campbell & Hendrix, 1967; Hendrix & Campbell, 1970; Erwin & Ribeiro, 1996). The results of all these studies have greatly contributed to the knowledge of the biodiversity of the genus in different regions.

The most complete review was that published by Erwin & Ribeiro (1996) in the USA. This review provided extensive information about Phytophthora spp. and deepened different aspects about their worldwide distribution, morphology, physiology, taxonomic evolution, pathogenesis, disease control, etc. Later, different surveys were conducted in Sindhum, Pakistan (Lodhi, 2007), Hainan Island, China (Zeng et al, 2009), Spain (Moralejo et al, 2009), the United Kingdom (Denton et al, 2008) and Italy (Cacciola et al, 2008). Other studies were carried out in different regions of the USA by Schwingle et al. (2007), Warfield et al. (2008), Yakabe et al. (2009) and Olson & Benson (2011), in Mexico by Perez Sierra et al. (2012), and in South America only in Brazil by Luz et al. (2001).

The information referred to Phytophthora is scattered in on-line or printed scientific articles published by National Universities, National or International Scientific Journals or Meetings and books. The aim of this study was to collect, analyze, and organize the information about Phytophthora spp. recorded in Argentina and update their taxonomic nomenclature.

Materials and Methods

The revisión of the Phytophthora spp. recorded in Argentina here performed covered the period from the late nineteenth century to March 2019, and considered only the records of Phytophthora spp. affecting plants or related to plant diseases. Both printed and electronic primary and secondary sources of information were consulted. Primary sources included a) Proceedings of National and International Scientific Meetings; b) National Joumals such as Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica, Revista de la Facultad de Agronomía de la Universidad de Buenos Aires (FAUBA), Revista de la Facultad de Agronomía de la Universidad de La Plata (UNLP), Revista Argentina de Agronomía, and Horticultura Argentina, among others; and c) International Journals such as Australasian Plant Disease Notes, Journal of Plant Pathology, New Disease Reports, Plant Disease, Phytopathology, Plant Pathology, Tropical Plant Pathology, and Revista Fitopatología de la Asociación Latinoamericana de Fitopatología (ALF), among others. Secondary sources included a) books (Marchionatto, 1948, 1950; Fernández Valiela, 1978, 1979; Erwin & Ribeiro, 1996; b) databases: AGRIS (International Information System for the Agricultural Science & Technology) 1991-2001 (http://agris.fao.org/); CABPEST CD 1973-1988; 1989-1999; 2000-2002; CABPEST or (CAB International on SilverPlatter, Search and Retrieval Software) 1990-2013; EBSCO Host Research Databases, 1975-2019 (http://search.ebscohost.com); CAB ABSTRACT, 1990-2013 (www.cabi.org/publishing-products/cab-abstracts); ScienceDirect (http://www.sciencedirect. com); SCOPUS, 1975-2019 (www.scopus.com); Biblioteca Electrónica de Ciencia y Tecnología (www.biblioteca.mincyt.gob.ar) and c) electronic publications: Atlas Fitopatológico de Argentina (Nome, et al. 2019).

The botanical nomenclature of the hosts was based on the International Plant Name Index (www. ipni.org). For the nomenclature of pseudofungi, different databases were consulted: Farr, D.F & Rossman, A. Y. Fungal Databases; U.S. National Fungus Collections; ARS, USDA, (https://nt.ars-grin.gov/iungaldatabases); Phytophthora Database (www.phytophthoradb.org/species.php) and Index Fungorum (www.indexfungorum.org/Names/ Names.asp).

Results

The information obtained as a result of the revision was analyzed and categorized and is presented in three tables and one figure.

The species of Phytophthora so far recorded in Argentina, together with their host range, symptoms caused and geographical distribution are shown in Table 1. This Table also includes references of the first report in each province, which in turn include some other significant data about the pathogens or disease descriptions and references of the first molecular characterization of the species.

According to our search, the first reference of Phytophthora in Argentina was P. infestans on potato, cited by Rieder (1887). The following reference was Girola (1898), who wrote about this pathogen. After that time, Lindquist made new findings and detailed descriptions (Lindquist, 1932, 1935, 1938), whereas Frezzi made several reports and two compilations of Phytophthora in Argentina (Frezzi, 1950, 1977). The first compilation (Frezzi, 1950) included an exhaustive morphological characterization of the 11 species known until that time, with their host range, location, and detailed drawings of their morphology, and served as later reference for foreign papers. The second compilation (Frezzi, 1977) included the new report of P cryptogea (Frezzi, 1957) and a wider range of host-pathogen relations and their locations.

Most of the taxonomic identification of Phytophthora spp. has been based on their morphological features and colony patterns on different culture media. Some species such P. aff boehmeriae, P citricola complex, P medicaginis, P megasperma and P. syringae were reported only 50 - 70 years ago on a few hosts and were not cited again (Table 1). Later, in the 2000s, molecular diagnostic methods to identify Phytophthora spp. began to be applied. This allowed making taxonomic identifications with greater certainty. The first ITS sequence identification was in P. austrocedri (Greslebin et al., 2007). Then, molecular techniques allowed identifying P sojae (Gally et al., 2007), P palmivora (Lucero et al., 2007), P. cinnamomi (Palmucci et al., 2008), P. nicotianae on different hosts (Lucero et al., 2006; Grijalba et al., 2008; Vetraino et al, 2009; Palmucci et al., 2011a, b, c; 2012, 2013, Palmucci, 2015), P lacustris (ex P. taxon salixsoil) (Dobra et al., During the last few years, some studies about the genetic variability of populations of P. austrocedri (Velez et al., 2014), P capsici (Gobena et al., 2012; Iribarren et al, 2013, 2015, 2016) and P. infestans (Lucca & Huarte, 2012) were carried out. Also others about the virulence and races of Phytophthora sojae were carried out (Grijalba & Ridao, 2013; Grijalba et al., 2014, 2018; Grijalba & Gally, 2015).

 

Table 1. Phytophthora species cited in Argentina

 

 

The species affecting a greater number of hosts are P citrophthora (55), P nicotianae (54) and P cinnamomi (31) (Table 2). On the other hand, other species as P. austrocedri (1), P. medicaginis (1) and P sojae (1) have specific hosts, and some others, which have been recently identified, as P inundata, P lacustris, P multivora, P rosacearum and P thermophila, have been reported only on a single host to date (Table 2).

 

Table 2. Groups of crops affected by Phytophthora spp.

The present inventory shows that there are 20 Phytophthora spp., one species affinis and one taxon reported in Argentina, affecting a total of 223 hosts. Considering the percentage of host-pathogen relations of Phytophthora species, P. nicotianae and P citrophthora are the main species with 24%, followed by P cinnamomi with 14% (Fig. 1).

The distribution of Phytophthora species in the different provinces and regions of Argentina are shown in Table 3. Córdoba and Buenos Aires provinces present the greatest number of species, followed by Tucumán, Río Negro and Corrientes. According to the results, P capsici presents the highest distribution along the countiy, followed by P. cactorum, P infestans, and P citrophthora (Table 3).

 

Table 3. Geographical distribution of Phytophthora spp. in Argentina. Abbreviations= BA: Buenos Aires; Cat: Catamarca; Cba: Córdoba; Ctes: Corrientes; Cha: Chaco; Chu: Chubut; ER: Entre Ríos; Fsa: Formosa; Juj: Jujuy; LP: La Pampa; LR: La Rioja; Mza: Mendoza; Mis: Misiones; Neu: Neuquén; RN: Río Negro; Sal: Salta; SF: Santa Fe; SJ: San Juan; SL: San Luis; SC: Santa Cruz; SE: Santiago del Estero; TF: Tierra del Fuego and Islas Malvinas; Tuc: Tucumán.

 


Fig. 1. Host range percentage of each Phytophthora species found in Argentina.

 

Discussion

So far, the most complete international review regarding Phytophthora spp. was the one published by Erwin & Ribeiro in the USA in 1996. These authors provided broad information about Phytophthora spp. worldwide, and presented different types of tables about their worldwide distribution, morphology, physiology, and taxonomic evolution, as well as disease control measures.

The present review allowed the updating of the previous status and inventory of the Phytophthora species present in Argentina (Frezzi, 1950, 1977) as well as of the nomenclature of Phytophthora spp. in relation to that of Frezzi’s compilations (Frezzi, 1950, 1977).

There are some issues to be highlighted regarding some species. P boehmeriae was first mentioned affecting Citrus sinensis in Corrientes province (Frezzi, 1941) (Table 1). Sequences of some of these isolates have been recently used in phylogenetic studies (G. Abad, USDA-APHIS-PPQ, Pers. comm.), in which it was observed that they were not grouped with the isolate sequence Type of P boehmeriae, whereby the isolates obtained by

Frezzi were considered P. aff. boehmeriae (Abad, Pers. comm.). In addition, after 1941, P boehmeriae has not been cited in Argentina again, except by Wolcan & Lori (2001), who report it causing basal and root rot of Chamelaucium uncinatum. However, more detailed morphobiometric and cultural studies that were made later allowed identifying this oomycete as P. nicotianae (Wolcan et al., 2005), a fact confirmed with the application of molecular analyses and ITS sequencing (Palmucci et al., 2011a, b; Palmucci, 2015). Thus, P boehmeriae was deleted from the list of Phytophthora spp. in Argentina and the record by Frezzi was replaced by P. aff. boehmeriae.

Frezzi also cited P. cactorum var. applanata on three trees (Frezzi, 1950). Waterhouse (1957) later compared the P. citricola original isolates with P cactorum var. applanata and concluded that they were the same species, prioritizing the name P. citricola. Currently, P. citricola is recognized as a “species complex” The name P citricola is retained only for isolates whose morphology and sequence information has an exact match with the isolate Type (CBS 221.88) (Lamour, 2013). Since there are no molecular studies of the Argentinian isolates cited in Table 1, they were considered as “P. citricola complex”.

Another species that was not taken into account in Table 1 was P. fragariae. Although there are two reports mentioning this species in the country, neither of them describes the pathogen. In his book about the culture of Fragaria sp., Folquer (1986) named the Phytophthora spp. that caused basal rot on this crop as P fragariae. Later, Alcoba et al. (2005) cited P. fragaria again, in Tucumán province, but based only on the symptoms of the plants.

During the first decades of the past century, plant diseases of different crops were recorded by phytopathologists from the Argentine Ministry of Agrarian Affairs along the country. The records were noted in phytopathologycal record cards, which were later compiled by the Institute of Agricultural Technology (INTA). These records about Phytophthora spp. were consulted from the Atlas Fitopatológico de Argentina (Nome et al., 2019). Because of their historical value, some of them were included in Table 1 when it corresponded.

According to the recent online resource “IDphy” (https://idtools.org/id/phytophthora/index.php) there were 182 species described worldwide until May 2018 (Abad et al, 2019). Six new species recently described were not included in IDphy yet. Of the 182 species, 167 can be cultivated.

Taking into account that P. boehmeriae was deleted from the list of species, in Argentina, there are currently 20 Phytophthora species, P. aff. boehmeriae and P. taxon kelmania, cited on 223 host-pathogen relationships. The diversity of Phytophthora species in the world suggests that a higher number of species, still not cited here, could be present in Argentina. Further studies with an extended range of hosts would be necessary to determine in detail the diversity of the Phytophthora population in different cropped areas. It is hoped that molecular and secuentiation techniques will allow a better knowledge of the diversity of Phytophthora species present in Argentina.

Conclusions

From the 19th century until now, 20 Phytophthora spp., one species affinis and one taxon of Phytophthora have been recorded in Argentina. In recent years, 30% of them have been identified. Researchers specialized in the genus Phytophthora, molecular techniques and phylogenetic studies, may allow progressing in the accurate identification of the species and knowledge of their genetic variability.

In the context of global climate change, which predisposes the emergence and spread of biotical diseases, this work suggests the need to maximize the study of ecology, species richness, dispersion, pathogenesis, new host-pathogen relations (host switching ability) and the host-Phytophthora-environment interactions. This applies both to climate change as a whole as well as to individual factors such as temperature, rainfall, humidity, among others.

Authors’ contribution

The authors shared the tasks of gathering and interpretation of the information, the preparation of tables and figure and the writing of the manuscript.

Acknowledgements

We thank Dr. Gloria Abad for her remarkable comments and suggestions and Ing. Agr. Carlos Carloni for providing some valuable bibliographic references. This paper was written as part of the Ubacyt 033BA Project.

 

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