Introducción
Uno de los aspectos importantes para la restauración del bosque nativo es entender los efectos de la herbivoría sobre la regeneración de especies leñosas y cómo reducir los efectos negativos de la herbivoría en las especies de interés (Renison et al., 2015). La herbivoría por vertebrados puede tener efectos negativos en el establecimiento de las especies leñosas reduciendo su crecimiento y supervivencia en estadios tempranos de desarrollo a través del ramoneo y pisoteo (Howe, 1990; Torres et al., 2008, Renison et al., 2015). También la herbivoría por invertebrados puede afectar el establecimiento de renovales de especies leñosas ya que, por ejemplo, se ha registrado que pequeños daños foliares pueden causar efectos considerables en la producción fotosintética (Zangerl et al., 2002). A su vez, la existencia de selectividad en el consumo por parte de los herbívoros, tanto vertebrados como invertebrados, puede modificar la cobertura relativa de las especies en las comunidades vegetales (Hanley et al., 1995; Howe, 2008) o afectar el reclutamiento de plantas, determinando la presencia o ausencia de distintas especies en micro-hábitats específicos (Green et al., 1997; Rao et al., 2001).
Uno de los grupos de herbívoros invertebrados de mayor relevancia ecológica en América del Sur son las hormigas cortadoras ya que pueden consumir y movilizar una gran cantidad de biomasa vegetal, comparable a la cantidad consumida por grandes herbívoros (Holldobler & Wilson, 1990; Herrera & Pellmyr, 2009; Montoya-Lerma et al., 2012). Estudios recientes en forestaciones de sauces (Salix spp.) y álamos (Populus spp.) mencionan daños por estas hormigas que alcanzan los 83 kg/ha de material vegetal seco recolectado (Jiménez, 2019). Varios estudios realizados en bosques y sabanas tropicales y subtropicales han encontrado mayor densidad relativa de hormigueros en bosques degradados o bordes de bosque que en bosques conservados (Farji-Brener, 2001; Wirth et al., 2007; Siqueira et al., 2017). En estos sistemas considerablemente intervenidos por la acción humana, la herbivoría por hormigas podría modificar las trayectorias sucesionales que conducen al desarrollo de un bosque, sistema de referencia que usualmente se quiere alcanzar a través de las forestaciones con fines de restauración (Leal et al., 2014), en especial si se tiene en cuenta que las hormigas prefieren renovales arbóreos antes que las especies vegetales herbáceas (Herrera & Pellmyr, 2009).
Estudios previos mencionan que la herbivoría por hormigas puede atenuarse plantando especies menos preferidas o que posean repelentes (Massad et al., 2011). Otros métodos propuestos incluyen: la exclusión física de las hormigas, el control mecánico de los hormigueros, el control biológico mediante patógenos o predadores y el uso de productos químicos tanto insecticidas como fungicidas (Montoya-Correa et al., 2007; Boulogne et al., 2012; Montoya-Lerma et al., 2012; Della Lucia et al., 2013). Sin embargo, a la hora de seleccionar un método para mitigar el efecto de la herbivoría por hormigas en las plantaciones, es necesario evaluar tanto las ventajas como las desventajas de cada método. Respecto a la utilización de plantas repelentes o más palatables que las de interés para restaurar, si se utiliza una especie exótica con capacidad de repelencia o palatabilidad (Delabie et al., 2003; Caffarini et al., 2008), se correría el riesgo de generar una invasión (Mack et al., 2000). Asimismo, no se ha encontrado información sobre características repelentes para hormigas cortadoras en especies vegetales nativas. En cuanto a la utilización de productos químicos, esto puede tener gran efectividad en el corto plazo, sin embargo, presenta desventajas por los daños ambientales que trae aparejados, como puede ser la mortalidad de especies que no son el objetivo de la aplicación (Della Lucia et al., 2013). Con respecto a la exclusión de las hormigas mediante algún tipo de barrera o protección física, tiene la ventaja de no introducir químicos dañinos en el ambiente al mismo tiempo que solo se necesitan conocimientos básicos del comportamiento de las hormigas, lo que puede hacer más sencilla su utilización (Jaacks, 2017). Varios métodos utilizados como barreras a las hormigas, como la colocación de grasa y sustancias pegajosas, tienen la desventaja que son de duración limitada y deben renovarse luego de lluvias o cuando se saturan (Montoya-Lerma et al., 2012). En un estudio previo en las Sierras de Córdoba se evaluó una técnica de protección física individual usando tubos de policloruro de vinilo (PVC) en plantaciones de Polylepis australis mostrando la potencialidad de ser efectiva para disuadir el ataque por hormigas cortadoras. Además, la técnica empleada tiene la ventaja de ser económica, durable, de bajo mantenimiento y ambientalmente segura (Jaacks, 2017).
Es de esperarse que técnicas como la protección física individual mediante tubos de PVC introduzca cambios micro-ambientales en el entorno del plantín. Algunos de estos cambios podrían ser, la menor incidencia del viento e insolación, la mayor retención de agua y temperatura alrededor del plantín. Se conoce que estas condiciones más favorables de micrositio pueden ser determinantes para el desempeño de los plantines (Schonbeck et al., 2015; Loranger et al., 2017; Sparacino et al., 2020). En sistemas en restauración similares a los del presente trabajo, aun sin presencia de hormigas cortadoras, se ha observado que las protecciones plásticas alrededor de plantines de Polylepis australis resultan beneficiosas para su establecimiento al protegerlos de los fuertes vientos presentes en la zona (Renison et al., 2002; Sparacino et al., 2020). En lo que respecta a las especies de interés para el presente trabajo, no se ha encontrado mayor información respecto a las condiciones óptimas de crecimiento para escallonia (Escallonia cordobensis), mientras que para maitén (Maytenus boaria) se menciona la posibilidad de que requiera protección por parte de la vegetación circundante para poder tolerar las condiciones abióticas desfavorables del área (Marro et al., 2017).
En este trabajo nos propusimos evaluar el efecto de una técnica de protección física (tubos de PVC) en el desempeño del establecimiento de plantines de maitén y escallonia plantados con fines de restauración en un sitio con presencia de hormigas cortadoras. Específicamente, comparamos la supervivencia, el crecimiento y el daño de la herbivoría por hormigas, sobre plantines con y sin protecciones físicas. Consideramos que la información autoecológica de las especies E. cordobensis y M. boaria es demasiado limitada como para aventurar sobre ellas una extrapolación de las conclusiones obtenidas en Polylepis australis (Jaacks, 2017). Además, no hemos encontrado estudios similares en ninguna otra especie. Debido a que las tres especies antes mencionadas (E. cordobensis, M. boaria y P australis) son las más usadas en restauración de bosque en las Sierras Grandes de Córdoba, es de vital importancia optimizar sus técnicas de plantado y aumentar así la probabilidad de establecimiento.
Materiales y Métodos
Area de estudio
El estudio se realizó en las Sierras de Córdoba, en el centro de Argentina (31°34’0”S; 64050’0”ü; 500-2800 m). La temperatura media es de 11.2°C a 1800 msnm, existiendo temperaturas inferiores a 0°C durante todo el año (Marcora et al., 2008). La precipitación media anual fue de 900 mm en el período 19922010. La temporada seca y fría dura de mayo a septiembre y el 83% de la lluvia se concentra en los meses más cálidos entre octubre y abril (Colladon et al., 2010). Los suelos se derivan principalmente de la meteorización del sustrato de granito y depósitos eólicos de textura fina (Cabido et al., 1987).
La vegetación está constituida por un mosaico de pastizales, céspedes de pastoreo, bosques de Polylepis australis (donde se encuentran las especies leñosas de interés para el trabajo), afloramientos de granito y áreas erosionadas con superficies rocosas expuestas (Funes & Cabido, 1995; Cingolani et al., 2003). La ganadería es la principal actividad económica de la zona, comenzó a principios del siglo XVII y reemplazó a los grandes herbívoros nativos a principios del siglo XX (Díaz et al., 1994).
Las plantaciones experimentales se realizaron en Los Gigantes, en un área de 19 ha (31°23’ 12.79”S; 64°47’56.20”O) donde el ganado fue excluido en el año 2016. Esta área presenta una combinación de pastizales y afloramientos rocosos, en una altitud de 1840 msnm. Se estimó una densidad de hormigueros superior a 2 hormigueros/ha, densidad mayor a la estimada en el Parque Nacional Quebrada del Condorito de 0,66 hormigueros/ha (Renison, datos no publicados). La única especie de hormiga cortadora que detectamos en el área de estudio fue Acromyrmex lobicornis EMERY (1888) que tiene una distribución nativa Neotropical, incluyendo a Bolivia, Brasil, Paraguay, Uruguay y Argentina donde es la especie más abundante en zonas semiáridas (https://www.antwiki.org/ wiki/Acromyrmex_lobicornis, consulted April 2020).
Especies seleccionadas
La escallonia, Escallonia cordobensis (Kuntze) Hosseus (Escalloniaceae), es un arbusto o árbol pequeño, con múltiples fustes, de 1,5-3 m de altura, aunque puede alcanzar una altura de hasta 8 m (Renison observ. pers.). Esta especie es endémica de las Sierras Grandes, Sierras de los Comechingones y Sierras de San Luis, en las provincias de Córdoba y San Luis (Argentina). Crece en riberas de arroyos sobre suelos pedregosos, muchas veces asociados a los bosques de Polylepis. Se caracteriza por poseer tallos jóvenes densamente foliados, corteza gris claro a la base (Sede & Denham, 2018).
El maitén, Maytenus boaria Molina (Celastraceae), es un árbol de alrededor de 8 m de altura, presente en los Andes de Argentina y Chile desde Tierra del Fuego/región Magallánica hasta la provincia de Mendoza/región de Atacama, en las sierras de San Luis y Córdoba; y en Brasil en las sierras de Río Grande Do Sul. Presenta reproducción por semillas, dispersadas por aves en los meses de verano (Demaio et al., 2015), además de reproducción vegetativa por raíz (Renison observ. pers.). Experimentos realizados en el centro de Argentina mostraron los mejores rendimientos de los plantines a campo entre los 1500 y 1800 msnm y en sitios sin ganadería (Marcora et al., 2013).
Diseño experimental
Los plantines de maitén y escallonia fueron producidos en un vivero de la localidad de Cuesta Blanca (64° 34’ 46”O; 31° 28’ 56”S) a partir de semillas recolectadas a 15 km o menos del área de plantación. Los plantines al momento del plantado tuvieron una edad aproximada de 18 meses y una altura promedio de 19 cm en maitén y de 34 cm en escallonia.
Se plantaron un total de 230 plantines de cada especie, en micrositios con vegetación baja (menor a 20 cm) y con una separación entre plantines de al menos 3 m. La plantación se hizo en enero de 2018, en hoyos de aproximadamente 35 cm de profundidad y 20 cm de diámetro cavados manualmente con pala, y los plantines se regaron por única vez en el momento de la plantación con 5 l de agua. A un total de 100 plantines por especie seleccionados al azar, se les colocó una protección física y a 130 se los dejó sin protección. La razón para dejar un mayor número de plantines en el tratamiento control sin protección es que en experiencias previas este tratamiento tuvo una alta mortalidad (Jaacks, 2017) y es necesario tener un número inicial mayor para así poder tener suficientes plantines vivos para analizar el crecimiento.
La protección física consistió en un tubo de polivinilo de cloruro (PVC) colocado alrededor de cada plantín, como en Jaacks (2017). Las características de dichos tubos son: color blanco (impide el paso de la luz), 16 cm de diámetro y 30 cm de alto, siendo previsto que al momento de la plantación se los entierre en 5 o 7 cm, quedando así una barrera física y visual de entre 20 a 25 cm de altura.
El monitoreo de los plantines se realizó cada 6 meses durante un periodo de 24 meses, teniéndose al final del experimento cuatro mediciones además de las condiciones iniciales. Para la elección de la cantidad y tiempo entre los monitoreos se tuvo en cuenta el trabajo previo de Jaacks (2017). Para evaluar el desempeño en el establecimiento, se registró la supervivencia y la altura de los plantines. Además, se registró la existencia de daño o corte en los plantines, diferenciando los daños ocasionados por hormigas de aquellos ocasionados por otros herbívoros mediante las características de los cortes que realizan los distintos herbívoros. Para el caso de las hormigas es común la defoliación total de los plantines dejando parte del tallo sin cortar, y cuando la defoliación no es total dejan cortes en forma de semicírculo (Bollazzi Sosa, 2014). A su vez, se tuvieron en cuenta las características de los cortes realizados por roedores y ungulados (descriptas en Schaller 2000) para distinguirlas de la realizadas por invertebrados. Se estimó el porcentaje del plantín que se encontraba defoliado. Como se observó que usualmente cuando las hormigas atacaban un plantín lo defoliaban en su totalidad (100%), y con el objetivo de simplificar el análisis de los datos, se transformó la respuesta de esta variable a presencia/ausencia de herbivoría por hormigas.
Análisis de datos
Los datos se analizaron, por separado para cada especie, empleando Modelos Lineales Generalizados (MLG) usando el programa Infostat (Di Rienzo et al., 2017). Las variables de respuestas fueron la supervivencia y herbivoría por hormigas (presencia/ausencia) a los dos años de la plantación con asunción de distribución binomial y función de enlace logística, la altura final y el crecimiento total (altura final - altura inicial), con asunción de distribución normal y función de enlace identidad. Como variable predictora se incluyó el tratamiento de protección (con y sin protección). Además, para los plantines del tratamiento “sin protección”, se analizó la supervivencia final a dos años del plantado (con asunción de distribución binomial) en función de la herbivoría por hormigas (con y sin signos de daño por hormigas durante el primer año). Se comprobaron los supuestos de normalidad y homocedasticidad para todos los análisis con variables de asunción de distribución normal.
Resultados
A los dos años de plantados, la supervivencia de escallonia con y sin protección fue de 85% y 61%, respectivamente, por lo que la protección aumentó la supervivencia en un 24% (MLG: c2 = 15,2, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 1). Mientras que la supervivencia de maitén con y sin protección fue de 95% y 69%, respectivamente, por lo que en este caso la protección aumentó la supervivencia en un 26% (MLG: c2 = 18,5, GL = 1, P < 0,0001;Fig. 1).
Para los plantines de escallonia, la altura promedio al final del experimento fue menor que al inicio del experimento. A los dos años de plantados, las escallonias con y sin protección, disminuyeron su altura 15 cm y 20 cm, respectivamente (MLG: c2 = 5,2, GL = 1, P = 0,022; Fig. 2A), con una altura final de 19,8 ± 1,5 cm (N = 85) y 12,5 ± 1,2 cm (N = 79), respectivamente (MLG: c2 = 14,0, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 2B). Por su parte, a los dos años de plantados, los maitenes con protección aumentaron en promedio 6 cm de altura, mientras que sin protección disminuyeron en promedio 8 cm (MLG: c2 = 76,5, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 2C), con una altura final de 24,0 ± 1,4 cm (N = 95) y 11,4 ± 0,9 cm (N = 90), respectivamente (MLG: c2 = 58,1, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 2D).
Al finalizar el experimento, el 42% del total de los plantines presentaron al menos una vez alguna clase de herbivoría, correspondiendo el 35% a herbivoría por hormigas cortadoras y el 7% restante a otros insectos o liebres. En las escallonias con y sin protección la proporción de plantines que sufrieron al menos un evento de herbivoría por hormigas fue de 21% y 51%, respectivamente (MLG: c2 = 25,7, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 3A), mientras que en los maitenes con y sin protección las cifras fueron de 4% y 55%, respectivamente (MLG: c2 = 38,8, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 3B). La herbivoría por hormigas cortadoras varió a lo largo del tiempo, observándose mayor herbivoría en los registros de marzo y septiembre del primer año del experimento, siendo siempre mayor en los plantines sin protección (Fig. 3C).
En cuanto a la supervivencia de escallonia en función de la herbivoría por hormigas en plantines sin protección, la supervivencia a los dos años fue de 41% y 75% para los plantines con y sin signos de daño por hormigas durante el primer año, respectivamente. Así, la herbivoría por hormigas durante el primer año disminuyó la supervivencia a dos años en un 34% (MLG: c2 = 23,9, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 4). Para maitén, la supervivencia a los dos años fue de 51% y 87% en plantines con y sin signos de daño por hormigas durante el primer año, respectivamente. Así, la herbivoría por hormiga durante el primer año redujo la supervivencia a dos años en un 36% (MLG: c2 = 35,5, GL = 1, P < 0,0001; Fig. 4). No se realizó este mismo análisis para los plantines con protección debido a que en estos plantines se registró muy poca herbivoría por hormigas durante el primer año (8 plantines de escallonia y 4 de maitén).
Discusión y Conclusiones
Nuestros resultados muestran una mayor supervivencia y crecimiento para los plantines con protección de escallonia y maitén (E. cordobensis y M. boaria), en concordancia con el trabajo previo con la especie Polylepis australis (Jaacks, 2017). El menor daño por hormigas registrado parece explicar en gran parte la mejora en el desempeño de los plantines con protección, aunque otros factores, como las modificaciones micro-ambientales que posiblemente introducen las protecciones, también podrían influir en este resultado.
Según estudios en medianos y grandes herbívoros, los sistemas de montaña pueden ser altamente susceptibles al efecto que genera la herbivoría sobre la estructura de la vegetación (Hofgaard et al., 2010; Speed et al., 2011). En particular en las Sierras de Córdoba se reconoce un fuerte efecto de simplificación de los bosques de P australis por parte de la herbivoría por ganado doméstico (Cingolani et al., 2003, 2008; Renison et al., 2011, 2015), pero poco se sabe del efecto de la herbivoría por invertebrados, y en particular por hormigas, en estos sistemas. Aún se necesitan más estudios para entender en profundidad los mecanismos que subyacen el efecto positivo de las protecciones físicas en el desempeño de los plantines. Sin embargo, los resultados aquí obtenidos muestran que, al menos en algunos sitios degradados, la herbivoría por hormigas puede condicionar el éxito de las plantaciones y del establecimiento natural de leñosas, como sucede con el ganado doméstico.
El efecto de la herbivoría por hormigas en áreas en proceso de restauración ha sido observado en varias regiones del neotrópico, ya que por ejemplo, las hormigas suelen predar o remover las semillas introducidas o bien atacar las hojas nuevas de plantas jóvenes (Majer et al., 2007). Diversos estudios ilustran los severos daños que las hormigas cortadoras generan tanto en plantaciones forestales con fines productivos (Pérez et al., 2011; Nickele et al., 2012; Zanetti et al., 2014), como también en reforestaciones con plantas nativas (Garen et al., 2009; Perin & Guimaraes, 2012). Estos daños se concentran en los primeros años de regeneración del bosque (Vasconcelos & Cherrett, 1997). A su vez, existe una preferencia de las hormigas cortadoras por bosques degradados o bordes de bosques (Farji-Brener, 2001; Wirth et al., 2007; Meyer, 2008; Barrera et al., 2015; Siqueira et al., 2017; Amaya-Hernández et al., 2019), condición que caracteriza las etapas iniciales de los sitios de restauración de las Sierras de Córdoba.
En concordancia con nuestros resultados, experiencias previas de exclusión de hormigas cortadoras a través de una barrera física, han mostrado un aumento en la supervivencia y una disminución de la herbivoría por hormigas en los plantines protegidos (Vasconcelos & Cherrett, 1997; Pérez et al., 2011; Jaacks, 2017). Los antecedentes mencionados y los resultados del presente trabajo refuerzan la idea de que, al menos parcialmente, la mayor supervivencia presentada por los plantines con protección se debe a una menor frecuencia de herbivoría por hormigas cortadoras. Considerando la limitada información disponible sobre la autoecología de las especies estudiadas, escallonia y maitén, el presente trabajo aportó evidencia sobre la susceptibilidad que presentan ambas especies a la herbivoría por hormigas.
La diferencia de crecimiento entre los plantines con y sin protección puede también verse explicada por el resguardo contra condiciones climáticas extremas (frío y viento) que generaron las protecciones. En otras especies las heladas causan la muerte de la parte alta de los plantines y generan una disminución en la altura promedio (Torres & Renison, 2015; Verzino et al., 2004;Korner & Paulsen, 2004; Marcora et al., 2013). Apoyando una hipótesis de disminución de altura por heladas en el presente estudio, se observó en las mediciones posteriores al invierno que algunos plantines se encontraban secos en la porción de la planta que quedaba por fuera de la protección y que por dentro de las mismas presentaban sus hojas en buen estado de salud (observ. pers.). También se ha observado en experimentos con P. australis, que las protecciones plásticas aumentaron el crecimiento de los plantines, aunque no la supervivencia, aparentemente por generar una protección contra el viento (Renison et al., 2002; Sparacino et al., 2020). No contar con valores de alguna de las variables ambientales dentro y fuera de las protecciones fue una limitación del presente trabajo. Lo cual impidió profundizar en los mecanismos mediante los cuales las protecciones estarían aumentando el desempeño en el establecimiento.
Es notable el mayor crecimiento del maitén (M boaria) plantado con protección, en comparación con los plantados sin protección (Fig. 2C) y en comparación con el crecimiento reportado en los estudios previos hechos en la zona (Marcora et al., 2013; Marro et al., 2017). Esta diferencia en el crecimiento parece deberse al resguardo generado por las protecciones contra las condiciones ambientales desfavorables que prevalecen en la zona. Experiencias previas con maitén registran crecimiento recién a partir del quinto año desde la plantación, hipotetizándose que transcurrido ese tiempo la vegetación circundante podría estar facilitando el crecimiento por un efecto nodriza (Marro et al., 2017). Esta explicación hipotética también se apoya en el hecho de que en el centro de Argentina el maitén a menudo sólo se encuentra en bosques maduros (Renison et al., 2011). En el presente trabajo, el crecimiento positivo del maitén en los primeros dos años desde la plantación parece asociarse a que las protecciones generan un resguardo contra condiciones abióticas hostiles, similar al que posibilita la vegetación circundante, en plazos temporales más amplios o en bosques conservados.
Costos y beneficios del uso de protecciones y sus implicancias para la reforestación
Las protecciones físicas aumentaron el desempeño en el establecimiento de los plantines de escallonia y maitén. Sin embargo, la utilización de las protecciones aumentó el costo de plantación de USD$ 0,8 (Renison, comunicación personal) a USD$ 3,0 por plantín, sin considerar la planificación que debe realizarse a medio o largo plazo respecto de los residuos que generan las protecciones cuando ya no son utilizables. Ponderando la altura de los plantines, su supervivencia y el costo como en Jaacks (2017) se obtiene que la eficiencia de plantación luego de dos años fue un 46% mejor sin protección. Si bien la diferencia monetaria no parece justificar la colocación de protecciones y las consecuentes mejoras en el desempeño de los plantines, antes de descartar la técnica completamente deberían evaluarse posibles mejoras. Por ejemplo, la reutilización de las protecciones en futuras plantaciones podría disminuir costos, además de considerarse que su rédito podría ser mayor a más años y que en sitios degradados a ciertas altitudes estas protecciones podrían ser la única forma de garantizar el éxito de la reforestación. En lo que respecta particularmente al daño por hormigas cortadoras, podría evaluarse la utilización simultánea de otras técnicas de bajo costo, como la plantación adjunta de plantas repelentes o más palatables también nativas de la zona, o la destrucción mecánica de los hormigueros con el fin de reducir la herbivoría.
Contribución de los autoresJA y DR concibieron la idea. JA y DR concretaron el experimento a campo. JA realizó los monitoreos. JA, DR y RT analizaron los datos. JA elaboró el manuscrito. Todos los autores discutieron los resultados e hicieron comentarios sobre el manuscrito.
Agradecimientos
A Ronaldo H. Renison por ayudar tanto en la producción de los arbolitos. Deutsche Forschungsgemeinschaft Grant (DFG-Alemania) y Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET-Argentina) proveyeron los fondos. La Familia Ruiz Moreno nos permitió realizar este estudio en su campo y nos brindó alojamiento. Julio Domínguez facilitó los contactos, construyó los alambrados y ayudó en las plantaciones. Numerosos voluntarios ayudaron durante las plantaciones. Dos revisores anónimos y el editor a cargo mejoraron sustancialmente la redacción del manuscrito.