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Distribución espacial y fluctuación poblacional de Tetranychus urticae (Koch) y Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot) en cultivos de rosal

Spatial distribution and population fluctuation of Tetranychus urticae (Koch) and Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot) in rose crops

 

Chacón-Hernández J¹, E Cerna-Chávez², Y Ochoa-Fuentes², A Hernández-Juárez², L Palacios-Bazaldúa², J Landeros-Flores²

¹ Universidad Autónoma de Tamaulipas, Instituto de Ecología Aplicada, División del Golfo No. 356, Col. Libertad, Ciudad Victoria, Tamaulipas. C.P. 87019. Tel. 52-834 316-27-21, 318-18-00 Ext. 1601.
² Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Departamento de Parasitología. Buenavista, Saltillo, Coahuila; México. C.P. 25315.
Address correspondence to: Jerónimo Landeros-Flores. Departamento de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Calzada Antonio Narro 1923.
C.P. 25315 Buenavista, Saltillo, Coahuila; México, e-mail: jlan!o@uaaan.mx

Received 1.IX.2014.
Accepted 15.III.2015.

 

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Resumen. Se determinó la distribución espacial y vertical, y la fluctuación poblacional de Tetranychus urticae, y su depredador Phytoseiulus persimilis, en cuatro variedades de rosal (Royal, Samuray, Red Baiser y Keiro) bajo condiciones de invernadero. Se realizaron 9 muestreos para la plaga y 8 para el depredador. Del 20 de Septiembre al 18 de noviembre de 2013, T. urticae y P. persimilis presentaron una distribución agregada en la mayoría de las fechas de muestreo. Al mismo tiempo, P. persimilis no modificó la distribución vertical de T. urticae. También se observó un comportamiento sincrónico entre el depredador y su presa en las cuatro variedades estudiadas, aunque solo los cultivares Royal y Samuray presentaron una correlación significativa (r= -0,708, P<0,05; r= 0,702, P<0,05, respectivamente).

Palabras clave: Rosal; Distribución espacial y vertical; Phytoseiulus persimilis; Tetranychus urticae; Fluctuación poblacional.

Abstract. Spatial and vertical distributions, and population fluctuations of Tetranychus urticae and its predator Phytoseiulus persimilis were determined in four varieties of rose (Royal, Samuray, Red Baiser and Keiro) under greenhouse conditions. Nine samples for the pest and 8 samples for the predator were obtained. From 20 September to 18 November 2013, T. urticae and P. persimilis presented an aggregated distribution pattern during most of the sampling dates. At the same time, P. persimilis did not change the vertical distribution of T. urticae. A synchronous behavior between both predator and prey was observed in the four study varieties, although only the cultivars Royal and Samuray presented a significant correlation (r= -0.708, P<0.05; r= 0.702, P<0.05, respectively).

Keywords: Rosal; Spatial and vertical distribution; Phytoseiulus persimilis; Tetranychus urticae; Population fluctuation.

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INTRODUCCIÓN

Las plantas ornamentales del género Rosa L. (Rosales: Rosaceae) se cultivan en todo el mundo y representan uno de los cultivo florícolas más populares (Chow et al., 2009). El ácaro de dos manchas, Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae), es una plaga importante de los cultivos ornamentales bajo invernadero en todo el mundo (Van de Vrie 1985), y la principal plaga en rosas de corte (Casey et al., 2007). Esto es debido a que alteran los procesos fisiológicos de las plantas como la fotosíntesis y la respiración, y afectan el crecimiento, la floración y la fructificación (Hall y Ferree, 1975).
Uno de los depredadores más efectivos de T. urticae es Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot (Acari: Phyotoseiidae) (Gerson y Smiley, 1990). Al respecto, se han desarrollado varios estudios que intentan comprender la relación depredador-presa en ambas especies con respecto a su distribución espacial y temporal (Nachman, 1981; Cross, 1984; García-Mari et al., 1991; Ryoo, 1996; Nachman, 2006; Gómez-Moya y Ferragut, 2009; Alatawi et al., 2011). Croft et al. (2004) señalan que Phytoseiulus persimilis es un depredador especialista que sobrevive consumiendo arañas rojas.
En cada estrato de la planta existen factores bióticos y abióticos que influyen sobre el ácaro y su biología. Entre los factores abióticos, la temperatura y la humedad son estímulos de importancia en el movimiento de los ácaros sobre la planta (Jeppson et al., 1975). El entendimiento del cambio estacional y de la dispersión vertical de las plagas y sus depredadores en las plantas es fundamental para el desarrollo de una estrategia de liberación óptima (Lilley et al., 1999). Los objetivos de esta investigación fueron determinar (1) el patrón de distribución espacial y vertical, y la !uctuación poblacional de T. urticae y su depredador P. persimilis para un control biológico eficiente en cuatro variedades de rosal bajo condiciones de invernadero, (2) cuáles son las variedades de rosal más susceptible o resistente al ataque de T. urticae, y (3) en qué variedad se desempeña mejor P. persimilis.

MATERIALES Y MÉTODOS

El presente trabajo se realizó en las instalaciones del Departamento de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN) en Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. Para el estudio se utilizaron las especies T. urticae, P. persimilis y cuatro variedades de rosal (Rosasp.). La colonia de Tetranychus urticae se inició con material biológico recolectado en huertas de manzano en la localidad de Huachichil, Municipio de Arteaga, Coahuila. Los ácaros recolectados en el campo (previamente identificados) fueron colocados en plantas de frijol para incrementar su población, bajo condiciones de invernadero a una temperatura de 27 ± 2 °C. La obtención de Phytoseiulus persimilis fue a través de la empresa KOPPERT Biological Systems S.A., México.
El estudio se llevó a cabo en una cama de siembra de 60 cm x 9 m; se utilizaron cuatro variedades de rosal: 1.- Red Baiser, 2.- Samuray, 3.- Royal, 4.-Keiro. Se colocaron 10 plantas por variedad a una distancia de 10 cm, bajo condiciones de invernadero. Un año con siete meses después de la siembra, se realizó una infestación inducida en forma aleatoria con 100 hembras adultas recién apareadas por planta. Una semana después se realizó un muestreo de la población de la araña roja, e inmediatamente se liberaron 12 hembras adultas de P. persimilis por planta en forma aleatoria. Después de una semana, se iniciaron una serie de muestreos semanales del depredador y la presa en los estratos superior, medio e inferior de tres foliolos por estrato, y en tres plantas de cada variedad. El conteo se realizó con ayuda de un microscopio portátil de 30X.

Análisis estadístico. Se realizó la prueba de Kruskal-Wallis para determinar diferencias entre las variedades con respecto a la abundancia de la arañuela roja sobre las cuatro variedades de rosal (Zar 2010). Los modelos utilizados incluyeron:
(1) el índice de Morisita (1959) para determinar el tipo de agregación:

[Σ(X(X-1)) ⁄ ((ΣX)(ΣX-1))]N

donde X es el número de individuos en la i-ésima unidad muestreal, ΣX es el número de individuos en todas las unidades muestreales y N número de unidades muestreales; (2) Taylor (1961):

(v=am^b)

que describe una relación potencial entre la media y la varianza, donde a corresponde al antilogaritmo de la intersección con la ordenada, b a la pendiente de una línea de regresión que determina el tipo de distribución espacial, y m a la densidad media de la muestra, y
(3) Iwao (1968):

(X*=α+βX)

donde β es la pendiente de la línea de regresión que determina el tipo de dispersión espacial. Valores positivos y negativos del parámetro α del modelo de Iwao (1968) son indicadores de la atracción y repelencia (competencia), respectivamente, entre los organismos (Badii y Castillo, 2009). Se realizó la prueba de significancia t (α=0,05) para los parámetros que determinan el tipo de disposición espacial, teniendo como hipótesis que los valores para los parámetros del modelo de Taylor “b” y de Iwao “β” son iguales, menores o mayores a la unidad. Por último, se usaron los métodos de correlación Pearson o Spearman (Restrepo y González, 2007) para medir el grado de relación o asociación existente entre la abundancia del ácaro fitófago T. urticae y la de su depredador P. persimilis, utilizando el programa SAS/STAT (SAS 2001).

RESULTADOS

En análisis para la población inicial, la prueba no paramétrica (Kruskal-Wallis) arrojó diferencias significancias (X²=7,9191; gl=3, P<0,05) entre la abundancia del número de ácaros sobre las variedad. La variedad Royal presentó el mayor número de ácaros (i.e., 629), seguida por Keiro, Reb Baiser y Samuray con 460, 363 y 120 ácaros/planta, respectivamente.

Patrón de distribución espacial de Tetranychus urticae. En todos los muestreos el modelo de Morisita indicó una distribución agregada, mientras que los modelos de Taylor e Iwao indicaron una distribución uniforme en una fecha en las variedades Red Baiser y Samuray (Tabla 1). El parámetro α, indicó que T. urticae presentó repelencia en seis de nueve fechas en la variedad Red Baiser, seis de ocho en la variedad Samuray, siete de nueve en la variedad Royal y tres de seis en la variedad Keiro (Tabla 1). Las pruebas de significancias de t (α=0,05; gl=7) confirmaron el tipo de disposición espacial que indicaron los modelos de Taylor e Iwao. Se registró una mayor abundancia sobre las variedades Royal y Red Baiser con 5650 y 3789 ácaros/planta, respectivamente, y una menor abundancia en Samuray y Keiro con 1268 y 1263 ácaros/planta, respectivamente. (Tabla 2).

Tabla 1. Indices de agregación de Tetranychus urticae en cuatro variedades de rosal.
Table. 1. Indexes of aggregation of Tetranychus urticae on four varieties of roses.

* P<0,05; ** P<0,001; ***P<0,0001; ns: no significativo;  : Ácaros observados en un folíolo; 0: No se observaron ácaros; Mor: Índice de Morisita; Tay: Índice de Taylor; Iwao: Índice de Iwao; r: coeficiente de correlación; m: media muestral;m$: varianza muestral.

Tabla 2. Población de Tetranychus urticae en cuatro variedades de rosal..
Table 2. Population of Tetranychus urticae on four varieties of roses.

T = Total de ácaros; N = Número de individuos por estrato; m = promedio de ácaros por foliolo; EE = Error estándar; Po = Número de unidades con cero individuos.

Patrón de distribución espacial de Phytoseiulus persimilis. En la mayoría de las fechas el modelo Morisita mostró que P. persimilis presentó un patrón de distribución agregada en las variedades Red Baiser y Royal, Samuray y Keiro, mientras que el modelo de Tyalor presentó una distribución agregada en cuatro fechas en las variedades Keiro y Royal, en dos fechas en la variedad Reb Baiser, y una fecha en la variedad Samuray. La distribución fue al azar en tres fechas en la variedad Red Baiser, y uniforme en dos fechas en las variedades Samuray y Red Baiser. A su vez, el modelo de Iwao presentó una distribución agregada en la variedad Keiro en todas las fechas en que se pudo llevar a cabo el método, y una distribución uniforme en dos fechas en las variedades Samuray y Royal (Tabla 3). El parámetro α indicó que P. persimilis presentó competencia intraespecífica por alimento en todas las fechas en la variedad Keiro, en cinco fechas en la variedad Red Baiser, en tres fechas en la variedad Royal y en una en la variedad Samuray (Tabla 3). Hubo una mayor abundancia sobre las variedades Red Baiser y Keiro con 91 y 83 ácaros/planta, respectivamente. En las variedades Royal y Samuray se observaron 66 y 58 ácaros/planta, respectivamente.

Tabla 3. Indices de agregación de Phytoseiulus persimilis en cuatro variedades de rosal.
Table 3. Indexes of aggregation of Phytoseiulus persimilis on four varieties of roses.

* P<0,05; ** P<0,001; ***P<0,0001; ns: no significativo;  : Ácaros observados en un foliolo; 0: No se observaron ácaros; Mor: Índice de Morisita; Tay: Indice de Taylor; Iwao: Indice de Iwao; r: coeficiente de correlación; m: media muestral; m$: varianza muestral.

Distribución vertical de T. urticae y P. persimilis. El mayor porcentaje de la población inicial de T. urticae se observó en el estrato inferior de las plantas con el 45, 54, 56 y 53% en las variedades Red Baiser, Samuray, Royal y Keiro, seguido por el estrato superior con 30, 27 y 43%, respectivamente. Después de la liberación del depredador, la arañuela de dos manchas permaneció en el estrato inferior. La población de P. persimilis en las variedades Royal y Keiro se observó mayormente en el estrato medio con 47 y 48%, respectivamente, en la variedad Samuray en el estrato superior con 66%, y en la variedad Red Baiser en el estrato inferior (40%) (Fig. 1).

Fig. 1. Distribución vertical de ácaros móviles de Tetranychus urticae y Phytoseiulus persimilis en cuatro variedades de Rosal.
Fig. 1. Vertical distribution of the mobile mites Tetranychus urticae and Phytoseiulus persimilis on four varieties of roses.

Fluctuación poblacional. En relación a la !uctuación poblacional registrada de T. urticae y su depredador P. persimilis, se observó en general que la población de la plaga disminuyó a medida que se fue incrementando la población del depredador. La correlación de estas dos especies mostró significancia de acuerdo a Pearson en la variedad Royal, y por Spearman en la variedad Samuray (Fig. 2). Phytoseiulus persimilis fue más eficiente sobre la variedad Keiro, donde el fitófago alcanzó una población total de un ácaro/planta a la sexta semana de la liberación, mientras que en la variedad Red Baiser mostró menos e"ciencia con un total de 67 ácaros/planta (Fig. 2, Tabla 2).

Fig. 2. Fluctuación poblacional de Tetranychus urticae y Phytoseiulus persimilis en cuatro variedades de Rosal.
Fig. 2. Population fluctuation of Tetranychus urticae and Phytoseiulus persimilis on four varieties of roses.

DISCUSIÓN

Se encontraron diferencias significativas en la abundancia de la arañuela roja sobre las variedades de rosal. Las diferencias observadas en este estudio entre variedades son probablemente debidas a la existencia de mecanismos de defensa de la planta (Peralta y Tello, 2011). En este sentido, las cuatro variedades de rosal ofrecen condiciones diferentes que afectan la biología de T. urticae. Estas condiciones involucran aspectos químicos, nutritivos, aspectos físicos como la pubescencia, la resistencia de los tejidos, la estructura superficial de las hojas, la superficie disponible para cada individuo y los componentes secundarios de las plantas (Agrawal, 2000; Balkema-Boomstra et al., 2003; Biswas et al., 2004). Estos factores pueden reducir la calidad alimenticia, reduciendo la digestibilidad y afectando a la fertilidad, el crecimiento, la densidad poblacional, la supervivencia, el desarrollo y la mortalidad de los estados juveniles de las arañuelas rojas (Peralta y Tello, 2011).
Se ha registrado un patrón de distribución agregado de T. urticae en rosas (Hilarión et al., 2008) y en conjunto con P. persimilis (Nachman, 2006). Este patrón de distribución es común en insectos y ácaros (Badii, 1994). Ambas especies de ácaros tuvieron distintas distribuciones. El hecho de encontrar algunas fechas en las que el ácaro depredador muestra diferentes tipos de distribución en varios de los índices quizás se deba a la sensibilidad del modelo. Como lo sugiere Taylor (1984), también es posible que en algunos casos las especies se reproducen muy rápido de modo que cambia su densidad poblacional, y por consecuencia su disposición espacial. Otros estudios realizados con P. persimilis (Nachman, 1981; Ryoo, 1996) indican que la dispersión de la presa dentro de la planta, y la coincidencia espacial entre el depredador y la misma, determinan la respuesta funcional del depredador.
En el primer muestro (sin la presencia del depredador), la arañuela de dos manchas fue hallada en el estrato inferior, lo cual concuerda con los resultados encontrados por Hilarión et al. (2008). Estos autores observaron la mayor población de esta arañuela en la hoja del tercio inferior en plantas de rosa variedad Versilla (alrededor del 72%). El resto de dicha población se halló en hojas del tercio medio (22%) y superior (6%). Después de la liberación del depredador, no se modificó la preferencia espacial del fitófago, que continuó con un mayor porcentaje poblacional en el estrato inferior. Gómez-Moya y Ferragut (2009) observaron que el depredador P. persimilis alteró la distribución vertical de la arañuela de dos manchas, aumentando el porcentaje de fitófagos encontrados en las hojas inferiores de 24 a 49%, y reduciéndolo en las hojas superiores de 76 a 51%.
La distribución vertical de P. persimilis fue diferente en los cuatro cultivos de rosal. En las variedades Royal y Keiro se estableció principalmente en el estrato medio, mientras que en las variedades Red Baiser y Samuray lo hizo en los estratos inferior y superior, respectivamente (Fig. 2). Moya y Ferragut (2009) y Nachman (1981) reportaron que P. persimilis presentó una mayor tendencia a desplazarse hacia las hojas superiores. La eficacia de los depredadores en el consumo de sus presas influye en la distribución de éstas en la planta. Cuanto más eficaz es el depredador consumiendo a la presa con mayor rapidez, ésta se mueve hacia la parte superior de la planta lo que contribuye a su al escape del depredador (Moya y Ferragut, 2009).
La !uctuación poblacional de P. persimilis fue similar a la de T. urticae sobre los tres estratos de las variedades Samuray y Keiro, en donde el depredador controló en menor tiempo al fitófago (Tablas 2, 4). Gómez-Moya y Ferragut (2009) registraron que la eficacia del depredador dependió de su habilidad para distribuirse espacialmente de acuerdo con su presa, agrupándose en las hojas o partes de la planta donde la población de la arañuela de dos manchas fue mayor. Dichos autores mencionaron que la agregación de los fitoseidos fue debido a que pasan más tiempo en las zonas donde se concentra la presa y el potencial biótico es mayor, lo que se manifiesta en una mayor tasa de supervivencia y fecundidad.
Los métodos de Pearson y Spearman indicaron una asociación significativa entre T. urticae y P. persimilis en las variedades Royal y Samuray lo que significa una adecuada relación presa-depredador. Al mismo tiempo, no se encontró significancia en las variedades Red Baiser y Samuray. Probablemente esto se debió a que el grado de alimentación no fue suficiente, lo que se reflejó en los resultados obtenidos por los métodos estadísticos.

Tabla 4. Población de Phytoseiulus persimilis en cuatro variedades de rosal..
Table 4. Population of Phytoseiulus persimilis on four varieties of roses.

N = Número de individuos por estrato; m= promedio de ácaros por hoja; EE = Error estándar; Po = Número de unidades con cero individuos.

En las cuatro variedades, las poblaciones de T. urticae y P. persimilis presentaron un crecimiento sincrónico durante el periodo de estudio; es decir, un incremento en la población de la plaga fue seguido por un incremento en la población del depredador (Fig. 1). Los incrementos en la población del depredador se registraron a partir del décimo día después de incrementarse la población de la plaga. Al respecto, Badii y Flores (1993) mencionan que la selección natural favorece a aquellos depredadores que están bien sincronizados con sus presas, y al mismo tiempo favorece a aquellas presas que pueden evitar esta sincronización.

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