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Phyton (Buenos Aires)

versión On-line ISSN 1851-5657

Phyton (B. Aires) vol.85 no.2 Vicente López dic. 2016

 

ARTÍCULOS

Variación en la susceptibilidad a insecticidas de Bemisia tabaci biotipo B alimentada sobre diferentes hospederos

Variation in susceptibility to insecticides in Bemisia tabaci biotype B fed on different hosts

 

Cerna-Chávez E1, Y Martínez-Martínez2, J Landeros-Flores1, L Aguirre-Uribe1, V Sánchez-Valdes1, M Cepeda-Siller1, O Hernández-Bautista2, YM Ochoa-Fuentes*1

1 Departamento de Parasitología, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. C.P. 25315, Tel y Fax. 844 4110226.
2 Estudiante de posgrado. Maestría en Ciencias en Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. C.P. 25315, Tel y Fax. 844 4110226.
Address correspondence to: Dra. Yisa María Ochoa Fuentes. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Calzada Antonio Narro No 1923. CP 25315. Saltillo, Coahuila, México. Tel.: (844) 11 02 26, e-mail: yisa8a@yahoo.com

Received 5.XI.2013.
Accepted 9.V.2015.

 


Resumen. Bemisia tabaci (Gennaadius) biotipo B está catalogada como una de las plagas más importantes, debido al número de hospederos y a las pérdidas económicas que ocasiona. Su control se ha basado en la aplicación de productos químicos, lo que ha provocado problemas de resistencia. Sin embargo el hospedero también puede influir en la inducción de una resistencia hacia los plaguicidas. Es por ello, que la presente investigación tiene como objetivo, evaluar la susceptibilidad de poblaciones de B. tabaci biotipo B desarrolladas en diferentes hospederos a tres insecticidas de diferente grupo toxicológico. Se recolectaron y criaron poblaciones de B. tabaci biotipo B, en seis diferentes hospederos (tres cultivos y tres malezas asociadas: Solanum lycopersicum, Solanum nigrum, Phaseolus vulgaris, Melampodium divaricatum, Cucurbita spp. Y Heliotropium angiospermun) en el Estado de Chiapas, México. Mediante el método de bioensayo de inmersión con ninfas de cinco a ocho días de edad, se determinó la CL50, donde los valores más altos para el producto bifentrina se hallaron en M. divaricatum y S. nigrum con 278,74 177,76 ppm, respectivamente. Para el producto imidacloprid los valores fueron 179,59 ppm para S. lycopersicum y 168,59 ppm para S. nigrum. Finalmente para el producto endosulfan fue M. divaricatum y H. angiospermun mostraron valores de 134,57 y 156,52 ppm, respectivamente. Por lo tanto, el hospedero influyó en la tolerancia de Bemisia tabaci biotipo B a insecticidas. Esto fue debido a la resistencia inducida de cada una de las especies que sirvieron como hospederos, proporcionándole la capacidad de detoxificar los diferentes plaguicidas mediante el uso de enzimas.

Palabras clave: Mosquita blanca; Susceptibilidad a insecticidas; Hospederos.

Abstract. Bemisia tabaci (Gennaadius) biotype B is one of the most important pests due to the number of hosts and economic losses it produces. Its control is based on the application of chemicals, which has led to resistance problems. However, the host may also influence the induction of resistance to pesticides. Therefore, the present study evaluated the susceptibility of populations of B. tabaci biotype B developed indifferent hosts to three insecticides belonging to different toxicological groups. Bemisia tabaci biotype B populations were collected and reared in six different hosts (three crops and three associated weeds: Solanum lycopersicum, Solanum nigrum, Phaseolus vulgaris, Melampodium divaricatum, Cucurbita spp. and Heliotropium angiospermun) in the state of Chiapas, Mexico. By using the dipping bioassay method with nymphs five- to eight-days-old, the CL50 was determined. The higher values of bifenthrin were recorded on M. divaricatum and S. nigrum with 278.74 and 177.76 ppm, respectively. For imidacloprid, S. lycopersicum and S. nigrum recorded 179.59 and 168.59 ppm, respectively. Finally for endosulfan, M. divaricatum andH. angiospermun registered values of 134.57 and 156.52 ppm, respectively. Therefore, the host affected the tolerance of Bemisia tabaci biotype B to insecticides, primarily because of the induced resistance of each of the plant species that served as hosts, providing the ability to detoxify the various pesticides by using enzymes.

Keywords: Whitefly; Insecticide resistance; Host.


 

INTRODUCCIÓN

Bemisia tabaci (Gennadius.) (Hemiptera: Aleyrodidae) biotipo B provoca pérdidas económicas, siendo catalogada como una de las plagas más importantes del mundo (De Barro et al., 2005). En los estados de ninfa y adulto, causa daño directo al succionar la savia e indirecto por la secreción de mielecilla, que propicia el desarrollo de hongos que dificultan la fotosíntesis afectando el vigor del hospedero. Sin embargo, el daño más severo lo causa como vector de virus (Byrne y Bellows, 1990). En América constituye un grave problema, desde el sur de Estados Unidos hasta Argentina (Anderson, 1993; Caballero, 1993; Polack, 2005). En México, la especie B. tabaci biotipo B es una de las plagas que más daño ocasiona, principalmente a los cultivos de hortalizas (Holguín-Peña et al., 2010, Ellsworth y Martínez-Carrillo, 2001). Su control se ha basado principalmente en la aplicación de plaguicidas; sin embargo, el uso indiscriminado de estos ha dado lugar al desarrollo de problemas de resistencia (Naveed, 2006).
Se ha demostrado que los hospederos influyen en la susceptibilidad de ciertos artrópodos a los plaguicidas. El alimento puede influir en la susceptibilidad de dos formas: (1) por la cantidad y la calidad de alimento que se ve reflejado en el peso y tamaño del insecto, y (2) por la presencia de metabolitos secundarios presentes en las plantas que el insecto es capaz de asimilar, alterando su sistema enzimático de degradación (Yu, 1982). Bemisia tabaci biotipo B es una especie polífaga, localizándose sobre 900 especies de plantas hospederas, tanto cultivadas como silvestres (Polack, 2005). Debido a esto, B. tabaci se muestra como una especie candidata a presentar una resistencia inducida como resultado del hospedero. Por tal motivo, el conocer el efecto del hospedero sobre la susceptibilidad de B. tabaci a insecticidas, puede ser utilizada como referencia en estudios de resistencia, dando evidencia de la necesidad y un uso seguro y racional de los plaguicidas (Castle et al., 2009). El objetivo de esta investigación es evaluar la susceptibilidad de B. tabaci criada sobre diferentes hospederos a tres insecticidas de diferente grupo toxicológico

MATERIALES Y MÉTODOS

El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Toxicología del Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN).
Para identificar a B. tabaci biotipo B, se siguió la metodología descrita por Delatte et al. (2005) y Holguin-Peña et al. (2010). Se utilizaron adultos y ninfas del cuarto estadio, utilizando los iniciadores H9 (5´TGTAGCTGGG3´) y H16 (5´TCTCAGCTGG 3´). Para el establecimiento del pie de cría de B. tabaci biotipo B se realizaron seis colectas (una por cada hospedero) en el municipio de Villacorzo, Chiapas (566 msnm) en noviembre de 2012. En la zona se ubicaron los si
guientes cultivos y su maleza asociada infestados de B. tabaci biotipo B: tomate (Solanum lycopersicum, Solanaceae), Maleza I (Solanum nigrum, Solanaceae), frijol (Phaseolus vulgaris, Fabaceae), Maleza II (Melampodium divaricatum, Asteraceae), calabaza (Cucurbita spp., Cucurbitaceae) y Maleza III (Heliotropium angiospermun, Boraginaceae). Para cada cultivo y maleza se recolectaron al menos 200 hojas infestadas con ninfas de B. tabaci en 10 puntos al azar, y se realizaron 100 pasadas con la red entomológica en un rango de 100 mts lineales para la captura de adultos. El material biológico recolectado se trasladó al invernadero de Parasitología Agrícola de la UAAAN, donde se colocaron en jaulas de cría (una cama para cada cultivo y maleza, con plantas de dos meses de edad) de 2,5 x 1 m, cubiertas con tela organza. Cada cama contenía 50 plantas de cada cultivo y maleza. Para evitar el traslape generacional, los adultos que emergieron se colocaron en jaulas con el mismo hospedero. La cría de esta especie se realizó bajo condiciones de invernadero con 26 ± 4 °C de temperatura, HR del 70% y 14:10 h luz:oscuridad.
Los bioensayos, se realizaron de acuerdo con la técnica de inmersión de hoja para mosquita blanca con ligeras modificaciones (IRAC, 2009). Para ello, de cada una de las camas se seleccionaron hojas del estrato medio, que contuvieran 20 individuos de B. tabaci de cinco a ocho días de edad. Las hojas se sumergieron durante 5 s en la concentración respectiva de insecticida. Las hojas tratadas se dejaron secar en papel absorbente y posteriormente se colocaron en recipientes de plástico de 20 x 20 cm, con papel húmedo. Las condiciones del bioensayo fueron de 24 ±2 °C de temperatura, 60% de H.R. y 12:12 horas luz:oscuridad.
Los insecticidas utilizados fueron seleccionados de acuerdo con el manejo reportado por los productores: Bifentrina (Brigadier 20 P® 209 g i.a./L, piretroide), Imidacloprid (Picador 70 PH® 350 g i.a./L, neonicotinoide) y Endosulfan (Tiodan 35 CE® 350 g i.a./L, organoclorado). Para la preparación de las diferentes concentraciones se utilizó agua destilada y el producto bionex® como dispersante, en una proporción 1 mL:1 L de agua. Se establecieron seis concentraciones de cada plaguicida para cada cultivo y maleza. Se realizaron tres repeticiones de cada bioensayo y cada repetición incluyó un testigo de agua con bionex. Las concentraciones usadas fueron de 100, 250, 500, 1000, 1500 y 2000 ppm para c/m de los 3 insecticidas utilizados. La mortalidad de las ninfas se registró después de 24 horas del tratamiento. Se consideró ninfa muerta aquella que estaba deshidratada, con cambio de coloración o sin movimientos. El máximo nivel de mortalidad aceptable para el testigo fue del 10%; la mortalidad ocasionada por los diferentes insecticidas fue corregida por la mortalidad en el testigo mediante la fórmula de Abbott (1925). Una vez registrada la relación concentración-mortalidad para cada insecticida, por cultivo y maleza, se estimaron los correspondientes valores de Concentración Letal 50 y 95 (CL50 y CL95), y la pendiente de la recta de regresión concentración-mortalidad mediante el método de máxima verosimilitud (Finney, 1971). Se utilizó el
programa SAS system para Windows ver 9.0 (2002). Se consideraron significativamente diferentes (P<0,05) los valores de CL50 cuyos intervalos de confianza no se superpusieron.

RESULTADOS

En la Tabla 1 se muestran los valores de CL50 del producto bifentrina en relación a las seis poblaciones en estudio. Bemisia tabaci biotipo B sobre tomate (S. lycopersicum) presentó una CL50 de 24,445 ppm y sobre su maleza asociada, S. nigrum, obtuvo una CL50 mayor (P<0,05) de 177,765 ppm. Sobre frijol (P. vulgaris) la CL50 fue de 150,792 ppm, mientras que sobre su maleza asociada (M. divaricatum), la CL50 (278,748 ppm), no fue significativamente diferente. Sobre calabaza (Cucurbita spp.) se obtuvo una CL50 de 144,145 ppm, mientras que sobre su maleza asociada (H. angiospermun) la CL50 (78,630 ppm) no fue significativamente diferente. Bemisia tabaci criada sobre la maleza M. divaricatum presentó los valores más altos de CL50 (278,748 ppm), seguida de S. nigrum, el frijol y la calabaza. Los valores más bajos se obtuvieron en tomate y H. angiospermun (24,444 y 78,630 ppm, respectivamente).

Tabla 1. Concentraciones letales medias, intervalos de confianza y proporción de resistencia de Bemisia tabaci biotipo B a Bifentrina sobre seis hospederos.
Table 1. Mean lethal concentrations, confdence intervals, and proportion of resistance of Bemisia tabaci biotype B to Bifentrina on six plant hosts.

n: Número de ninfas de cuarto estadio de B. tabaci; gl: Grados de libertad; In. de conf.: Intervalos de confianza.Los valores de CL50 seguidos por letras distintas son significativamente diferentes (P<0,05).
n: Number of 4th stage nynmphs of B. tabaci; gl: Degree of freedom. In. of conf:: Confidence intervals. Values of CL50 followed by different letters are significantly different (P<0.05).

En la Tabla 2 podemos observar los valores de CL50 para el producto imidacloprid en relación a las seis poblaciones. Las poblaciones sobre tomate presentaron una CL50 de 179,595 ppm y sobre S. nigrum de 168,599 ppm; sobre el frijol la CL50 fue de 102,122 ppm, mientras que sobre la maleza M. divaricatum fue de 2,282 ppm; sobre calabaza se observó una CL50 de 165,937 ppm, mientras que sobre la maleza asociada H. angiospermun fue de 85,105 ppm. El tomate, la calabaza y la maleza S. nigrum fueron las que presentaron los valores más altos (P<0,05) de CL50 con 179,595; 165,937 y 168,599 ppm, respectivamente. El valor más bajo lo presentó la maleza M. divaricatum con un valor de 2,282 ppm.

Tabla 2. Concentraciones letales medias, intervalos de confianza y proporción de resistencia de Bemisia tabaci biotipo B a Imidacloprid sobre seis hospederos.
Table 2. Mean lethal concentrations, confidence intervals and proportion of resistance of Bemisia tabaci biotype B to Imidacloprid on six plan hosts.

n: Número de ninfas de cuarto estadio de B. tabaci; gl: Grados de libertad; In. de conf.: Intervalos de confianza.Los valores de CL50 seguidos por letras distintas son significativamente diferentes (P<0,05).
n: Number of 4th stage nynmphs of B. tabaci; gl: Degree of freedom. In. of conf:: Confdence intervals. Values of CL50 followed by different letters are significantly different (P<0.05).

En la Tabla 3 podemos observar, para el producto endosulfan, que la CL50 para tomate fue de 40,073 ppm; para la maleza S. nigrum de 92,331; para frijol de 109,600 ppm, para M. divaricatum de 134,579 ppm; para la calabaza de 85,760 ppm y para H. angiospermun de 156,523 ppm. La maleza M. divaricatum y H. angiospermun fueron las que presentaron los valores más altos de CL50 (134,579 y 156,523 ppm, respectivamente). El tomate presentó el valor más bajo con 40,073 ppm.

Tabla 3. Concentraciones letales medias, intervalos de confianza y proporción de resistencia de Bemisia tabaci biotipo B a Endosulfan sobre seis hospederos.
Table 3. Mean lethal concentrations, confidence intervals and proportion of resistance of Bemisia tabaci biotype B to Endosulfan on six plant hosts.

n: Número de ninfas de cuarto estadio de B. tabaci; gl: Grados de libertad; In. de conf.: Intervalos de confianza.Los valores de CL50 seguidos por letras distintas son significativamente diferentes (P<0,05).
n: Number of 4th stage nynmphs of B. tabaci; gl: Degree of freedom. In. of conf:: Confidence intervals. Values of CL50 followed by diferent letters are significantly different (P<0.05).

DISCUSIÓN

En relación a los resultados de CL50 con el producto bifentrina, podemos mencionar que la maleza M. divaricatum, seguida de la maleza S. nigrum, el frijol y la calabaza fueron los que presentaron los valores más altos de CL50 (177,765 a 144,145 ppm). Los valores más bajos los presentaron el tomate y la maleza H. angiospermun con valores de 24,444 y 78,630 ppm, respectivamente. Para los hospederos con los valores más altos de CL50, como es el frijol, Morales (2000) menciona que son pocas las aplicaciones que se realizan en este cultivo; sin embargo, el uso de piretroides es una estrategia que regularmente utilizan los productores a inicios de ciclo con la finalidad de evitar la transmisión de virus, utilizando las dosis altas recomendadas (equivalente a 600 ppm). Este resultado es mayor al obtenido en nuestra investigación (150,792 ppm) en un 74,8%. Para la calabaza, Riley y Tan (2003) reportan una CL50 para la bifentrina de 190,020 ppm en una línea de mosquita blanca; resultado superior en un 24% a los de nuestro estudio (144,145 ppm). Los valores más altos de CL50 en las poblaciones desarrolladas en las malezas S. nigrum y M. divaricatum (177,775 y 278,748 ppm) sugieren que B. tabaci ha desarrollado resistencia a la bifentrina respecto a los metabolitos secundarios producidos por las malezas. Al respecto, Siegfried y Mullin (1989) y Martinson et al. (1991) mencionan que los factores ambientales que podrían influir en la creación de fenotipos resistentes, incluye a plantas huésped, la temperatura y la exposición subletal a insecticidas u otras toxinas. De este modo, Tian y Guo (1996) utilizando diferentes plantas hospederas como dieta en Heliothis armigera, encontraron respuestas diferenciales de este insecto a la deltametrina. Se han informado varios aleloquímicos o metabolitos secundarios, como el zingibereno en Melampodium divaricatum y solasonina en Solanum nigrum (Correa y Bernal, 1990; Simmons et al., 2004). Al respecto, Hunter et al. (1994) encontraron que un aleloquímico (dihydrochalcone glycoside phloridzin) encontrado en el follaje del cultivo del manzano induce cambios en la respuesta de Platynota idaeusalis al insecticida organofosforado azinfos metil. Así mismo, estos metabolitos secundarios pueden influir en la activación de enzimas detoxificativas que suscitan cambios metabólicos en las mosquitas blancas hacia los insecticidas, tal como lo reportan Brattsten et al. (1977) y Bush et al. (1993). Por otro lado, Tian y Guo (1996), utilizando diferentes plantas hospederas como dieta para evaluar la deltametrina en Heliothis armigera, encontraron un aumento general de actividad de esterasas afectado procesos metabólicos de detoxificación de este insecticida.
Para el producto imidacropid, las poblaciones que tuvieron como hospedero al tomate, la calabaza y la maleza S. nigrum fueron las que presentaron los valores más altos de CL50 con 179,595; 165,937 y 168,599 ppm, respectivamente. El valor más bajo lo presentó la maleza M. divaricatum con un valor de 2,282 ppm. Al respecto, Gutiérrez et al. (2007) en una población de campo sobre tomate obtuvo una CL50 de 29,8 ppm, resultado que es un 83,4% menor al reportado en este estudio (179,595 ppm). Liang et al. (2012) reportaron una CL50 de 125,10 ppm después de siete generaciones de estar expuesta a neonicotinoides (nitenpyram e imidacloprid); estos resultados son un 30% menor a los reportados en esta investigación. En relación al cultivo de la calabaza, Xie et al. (2010) trabajando con una población obtenida de cucurbitáceas, y evaluando el producto nenonicotinoide acetamiprid, reportaron una CL50 de 124 ppm, resultados inferiores en un 25% a los reportados en esta investigación. En la maleza S. nigrum obtuvimos un valor elevado de CL50 (168,599 ppm). Esta maleza presenta varios metabolitos secundarios con efecto insecticida (ejemplo: solasonina, solanigrima, solasodamina, solamarina, glucoalcaloides, asparagina, taninos, saponinas, esteroles y triacotano), que la mosquita blanca tiene que detoxificar (Correa y Bernal, 1990).
Las poblaciones desarrolladas en tomate y calabaza presentaron los valores más altos de CL50. Esto posiblemente se debe a que en el cultivo del tomate se realizan un elevado número de aplicaciones del producto por temporada. Al respecto, se han documentado varias especies de insectos con resistencia a neonicotinoides. Por ejemplo, Zhao et al. (1995) en Frankliniella occidentales y Gorman et al. (2007) en Trialeurodes vaporariorum mencionaron un incremento en la proporción de resistencia de 14 ó 159 veces, dependiendo del número de aplicaciones por temporada. Liang et al. (2012) reportaron sobre tomate una CL50 de 7,34 ppm en la F0 y de 125,10 ppm después de siete generaciones de estar expuesta a neonicotinoides (nitenpyram e imidacloprid).
Las malezas M. divaricatum y H. angiospermun fueron las que presentaron los valores más altos de CL50 (134,579 y 156,523 ppm) para el producto endosulfan, y el tomate presentó el valor más bajo con 40,073 ppm. En relación a la maleza H. angiospermun, Smith y Culvenor (1981) mencionaron que el género Heliotropium presenta una alta cantidad del metabolito pyrrodizilina, el cual tiene efectos contra insectos herbívoros. Al respecto Altieri et al. (1983), trabajando con Heliotropium europaeum en cultivos de leguminosas, redujeron alrededor del 70% las poblaciones de insectos plaga. Respecto a la maleza M. divaricatum se ha encontrado que la familia de las asteráceas presenta propiedades plaguicidas y plaguistáticas (Schmutterer, 1990; Choi et al., 2003). En algunos géneros se han hallado principios activos como trans-anetol, alilanisol, B-cariofileno y tagetona, que han demostrado ser tóxicos e inhibidores de la reproducción y crecimiento en insectos (Weaver et al., 1997; Cestari et al., 2004; Tomova et al., 2005).
Se han encontrado respuestas diferenciales de la mosquita blanca a insecticidas por el desarrollo de sus poblaciones en diferentes plantas huésped (Tian y Guo, 1996), además del incremento de enzimas detoxificativas en los insectos como esterasas y epoxidasas afectado los procesos metabólicos. Estos resultados sugieren que las plantas hospederas tienen un efecto en la resistencia de la mosquita blanca a los insecticidas. Los aleloquímicos o metabolitos secundarios reportados en las especies de malezas estudiadas influyen en la tolerancia de las colonias de mosquita blanca a los insecticidas. Hunter et al. (1994) mencionan que los diferentes aleloquímicos (o metabolitos secundarios) en plantas huéspedes han suscitado cambios metabólicos en insectos, tales como la activación o la inhibición metabólica. Estos cambios en los procesos metabólicos podrían provocar las diferencias observada en la respuesta a insecticidas de insectos desarrollados en diferentes plantas hospederas.

CONCLUSIONES

El hospedero influye en la tolerancia de Bemisia tabaci biotipo B a insecticidas. Esto es principalmente a través de la resistencia inducida, que es obtenida a través de las diferentes características fitoquímicas intrínsecas de cada una de las familias que le sirven como hospedero. Al mismo tiempo, los insectos pueden detoxificar los diferentes plaguicidas mediante el uso de enzimas.

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