PUNTOS DE VISTA

Forma, tamaño y tiempo en la ontogenia de Anfibios y Reptiles

Forms, size and time in ontogeny of Amphibians and Reptiles

 

Marissa Fabrezi¹, Silvia Inés Quinzio¹, Julio César Cruz¹, Mariana Chuliver Pereyra¹, Adriana Manzano², Virginia Abdala^3,4, María Laura Ponssa⁵, Yanina Prieto², Javier Goldberg¹

¹ Instituto de Bio y Geociencias del NOA (CONICET). CCT-Salta. 9 de julio 14. Rosario de Lerma-4405, Salta, República Argentina.

² Centro de Investigaciones Científicas y Transferencia de Tecnología a la Producción. Diamante-3205, Entre Ríos. República Argentina.

³ Instituto de Biodiversidad Neotropical (CONICET-UNT). CCT-Tucumán. Horco Molle sin número. Yerba Buena 4105. República Argentina.

⁴ Cátedra de Biología General, Facultad de Ciencias Naturales e IML, Miguel Lillo 205. San Miguel de Tucumán- 4000, Tucumán, República Argentina.

⁵ Unidad Ejecutora Lillo (CONICET-FML). CCT- Tucumán. Miguel Lillo 251. San Miguel de Tucumán-4000, Tucumán, República Argentina.

Recibido: 29/09/16
Revisado: 05/05/17
Aceptado: 17/06/17

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ABSTRACT

In the life of an organism (ontogeny), phenotypic changes happen throughout the time. This contribution is a review of: a) terms and definitions used in studies of the ontogeny, b) the importance to distinguish between shape variation (development) and size variation (growth); and c) the need to consider the real time (age) in which the ontogeny takes place. Based on available information about the ontogeny among tetrapods with emphasis in anurans and nonavian sauropsids, it is outlined the need to increase the information about the ontogeny for comparative studies. We denote the relevancy to get tables of development to identify ontogenetic variation, the study of three fundamental components of ontogenies (it forms - size-time), and the processes that the age organizes (development and growth) to contribute the paradigm of the Evolution of the Development.

Key words: Development; Growth; Age; Life cycle; Tetrapods.

RESUMEN

En la vida de un organismo (ontogenia) suceden cambios fenotípicos a lo largo del tiempo. Esta contribución es una revisión de: a) términos y definiciones usados en estudios de la ontogenia, b) la importancia de distinguir entre la variación de la forma (desarrollo) y del tamaño (crecimiento); y c) la necesidad de considerar el tiempo real (edad) en el que se organiza la ontogenia. Sobre la base de información disponible de la ontogenia en tetrápodos con énfasis en anuros y saurópsidos no avianos, se destaca la necesidad de incrementar la información sobre la ontogenia para estudios comparados. Enfatizamos en la relevancia y pertinencia de contar con tablas de desarrollo donde se describa la variación en trayectorias ontogenéticas y el estudio de los tres componentes fundamentales de las ontogenias (forma-tamaño-tiempo) y los procesos que la edad organiza (desarrollo y crecimiento) para avanzar en el paradigma de la Evolución del Desarrollo.

Palabras clave: Desarrollo; Crecimiento; Edad; Ciclo de vida; Tetrápodos.

 

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INTRODUCCIÓN

El estudio de la forma animal implica asumir una serie de premisas: 1) la forma animal resulta de la integración de diversos componentes (células organizadas, órganos y tejidos) que tienen roles individuales; 2) la forma animal tiene una naturaleza dinámica con cambios a lo largo del tiempo (diferenciación); 3) la forma animal tiene condicionamientos que responden a leyes físicas que definen su tamaño en el tiempo (crecimiento); 4) la forma animal tiene la capacidad de realizar una función que resulta de la integración de las partes que la componen en una secuencia temporal definida, es decir que la combinación dinámica de la forma y el tamaño ajusta funciones en el tiempo que tienen consecuencias evolutivas (Alberch et al., 1979).

Durante la embriogenia, se producen tres procesos que afectan a la forma inicial: crecimiento, morfogénesis y diferenciación (Maienschein, 2007). El crecimiento es un proceso que involucra multiplicación celular y posibilita la morfogénesis y la diferenciación (Fig. 1). Las células involucradas en el crecimiento interactúan entre ellas y migran, en un proceso que se denomina morfogénesis, para luego diferenciarse en el momento en que llegan a destino. Sin embargo, y a pesar de que mucho se ha investigado sobre los cambios de forma y tamaño que ocurren durante la embriogenia, es necesario enfatizar que la comprensión de la evolución de la forma animal requiere una visión integrada de su variación en toda la ontogenia.

Figura 1. Crecimiento y diferenciación. A. Los esquemas representan estadios embrionarios en un ave que implican crecimiento y cambios de forma que afectan el eje anteroposterior del cuerpo: flexión craneal, flexión cervical y flexión del tronco. B-D. Estadios del desarrollo en la tortuga Phrynops hilarii. B. Embrión con flexión craneal y cervical. C. Embrión en el que ya se produjo la flexión del tronco. D. Embrión en el que la diferenciación del caparazón se encuentra avanzado. La flecha señala el caparazón. E. Individuo en el momento de la eclosión. En los embriones de saurópsidos, la fertilización y los estadios iniciales de clivaje y morfogénesis (organización de hojas embrionarias) pueden ocurrir en el oviducto antes de que el embrión quede aislado por la cáscara del huevo. El desarrollo embrionario ocurre dentro de los límites de la cáscara y allí el embrión crece y sus órganos y sistemas se diferencian. El aumento de tamaño del embrión ocurre a expensas de la conversión de la masa y energía provista por el vitelo o yema. La flecha señala los remanentes de vitelo.

La ontogenia implica cambios de forma y tamaño que ocurren en la vida de un organismo (edades) desde la fertilización (de Beer, 1940). Corresponde a una trayectoria unidireccional que tiene un comienzo y un final y puede ser analizada como la suma de las trayectorias de los diversos componentes (células organizadas, tejidos y órganos) de la forma. La forma/tamaño de cada componente tiene una secuencia temporal y espacial ordenada, cuyas variaciones interespecíficas son detectadas mediante el análisis comparado (Arthur, 2004). Estas variaciones pueden generarse por 1) alteraciones en los tiempos absolutos de desarrollo (heterocronía), 2) cambios en la secuencia espaciotemporal (repatterning) o espacial (heterotopía), 3) variación en la cantidad de desarrollo o heterometría, y 4) aparición de novedades morfológicas (heterotipia).

Durante mucho tiempo la Anatomía Comparada ha trabajado la forma y el tamaño como atributos estáticos que definen un taxón mientras que la Embriología ha restringido la variación de la forma y el tamaño animal a los cambios iniciales en el desarrollo de taxones modelo. Este hecho ha subestimado la importancia de la variación de la ontogenia en la evolución de los distintos linajes animales. Esta situación comenzó a cambiar al surgir un nuevo paradigma en las Ciencias Biológicas, conocido como Evo-Devo (Evolución del Desarrollo), que intenta comprender de manera integral la evolución de los fenotipos (Müller, 2007).

En este contexto, coincidimos en la necesidad de recuperar el valor del estudio de la forma animal sin perder de vista que es el resultado de las combinaciones entre procesos de desarrollo y crecimiento en el tiempo y su expresión funcional tanto intrínseca como extrínseca. Para ello realizamos una revisión de términos ampliamente usados en estudios comparados cuyos significados, a pesar de resultar familiares, han sido usados de manera ambigua o poco precisa. Discutimos ejemplos de nuestras investigaciones y enfatizamos sobre la necesidad de reconocer y delimitar puntos de referencia (eventos) y segmentos (etapas o períodos) en las trayectorias que nos permitan uniformizar criterios para realizar comparaciones entre ontogenias. Nuestro objetivo es despertar el interés por el estudio de la forma animal no como una instantánea o fotografía sino como una secuencia de fenotipos en el tiempo cuya consecuencia es el proceso de evolución animal.

Conceptos claves en el estudio de la ontogenia

Eventos claves en una trayectoria ontogenética: la ontogenia transcurre en un tiempo finito comprendido entre un momento inicial y un momento final. Entre ellos, existen etapas o períodos delimitados por eventos muy claros y definidos. Estos (eventos y etapas) se utilizan en la comparación de la ontogenia de la mayoría de los grupos animales. Bajo esta concepción, los eventos más importantes de una trayectoria son la fertilización, eclosión, madurez sexual y muerte y las etapas que delimitan son la embrionaria, juventud y adultez (Fig. 2A). En el caso del ciclo de vida complejo o bifásico, la etapa larval sucede a la embrionaria y existen diferentes interpretaciones sobre el evento que correspondería a la eclosión (Fig. 2B).

Figura 2. Comparación de dos trayectorias ontogenéticas en las que se destacan los eventos clave. En A, la trayectoria representa el desarrollo de un organismo (pollo) en el que el individuo de vida libre, es morfológicamente y ecológicamente similar al adulto. En B, la trayectoria representa al desarrollo de un organismo con un ciclo de vida complejo o bifásico (Xenopus laevis), donde la forma de vida libre es morfológica y ecológicamente distinta adulto. Este segmento adicional de la trayectoria ontogenética es la etapa larval. En la primer parte de esta etapa predomina el crecimiento mientras que los procesos de transformación corporal están concentrados hacia el final de la misma, se suceden rápidamente durante la metamorfosis.

La fertilización ocurre cuando dos células sexuales y haploides (gametas) se fusionan (singamia) para crear una nueva célula diploide llamada huevo o zigoto. La fertilización tiene dos consecuencias: la combinación de genomas derivados de dos progenitores que se transmiten a la descendencia y el comienzo de las interacciones que permiten que el desarrollo proceda (Gilbert, 1997). Hall (1992) sostiene que la fertilización es la primera y la más importante interacción epigenética de la ontogenia, ya que dos células completamente diferentes (óvulo y espermatozoide) interactúan y se fusionan bajo circunstancias naturales. Estas interacciones se dan en la siguiente secuencia: 1) reconocimiento y vinculación entre el espermatozoide y la matriz extracelular que rodea al óvulo; 2) penetración a través de la cubierta y reacción acrosómica; y 3) vinculación y subsecuente fusión entre el espermatozoide y la membrana plasmática del ovocito (Meslin et al., 2012). Una vez que estas interacciones se han producido puede ocurrir la fusión del material genético. La fertilización es un punto de referencia para dar comienzo a la ontogenia.

La eclosión es un evento físico-químico por medio del cual el individuo abandona el huevo e inicia su vida libre. Los términos nacimiento y eclosión pueden ser usados indistintamente. En los grupos vivíparos, particularmente mamíferos, el nacimiento de nuevos individuos está controlado en gran medida por las contracciones del útero de la madre. En anamniotas y amniotas ovíparos, el evento de eclosión o nacimiento tiene que ver con el esfuerzo del embrión para despojarse de las membranas que lo rodean sin participación alguna de la madre (Gilbert, 1997). En los saurópsidos, monotremas y anuros con desarrollo directo, existe una estructura tegumentaria y dehiscente llamada diente del huevo con la que el embrión rompe la cáscara para eclosionar.

Es importante destacar que el concepto de vida libre se refiere a la adquisición de capacidades individuales para el movimiento y la alimentación en un ambiente no limitado y distinto al medio materno (i.e. envolturas de huevo, útero, oviducto). Sin embargo, existen algunas excepciones a esta definición tan precisa. En los marsupiales, por ejemplo un neonato no es un individuo de vida libre ya que no tiene capacidades para la termorregulación y locomoción que son suplidos en el marsupio materno. La eclosión o nacimiento no implica el inmediato funcionamiento del mecanismo de alimentación y/o locomoción. Los reptiles recién eclosionados se alimentan de restos vitelinos por ejemplo (Fig. 1E).

En formas con ciclo de vida complejo, la eclosión origina una serie de formas de vida libre que en anuros conocemos como renacuajos (Fig. 2B).

La madurez sexual es un punto en el que convergen aspectos morfológicos, fisiológicos y del comportamiento que determinan la adquisición de capacidad reproductiva. Entre los aspectos morfológicos, nos referimos a la finalización de la gonadogénesis y diferenciación de conductos asociados a las gónadas, la aparición de caracteres sexuales como la genitalia externa, coloración, ornamentaciones y anexos tegumentarios y en determinados casos, un tamaño mínimo distinto para hembras y machos. Los aspectos fisiológicos y bajo control de hormonas sexuales se refieren a que se completa el primer ciclo de gametogénesis. Finalmente, entre los aspectos comportamentales también hay un control endócrino que actúa en la selección de pareja, cortejo, vocalización, etc.

Del conjunto de eventos de una trayectoria ontogenética, la madurez sexual es el más difuso y difícil de definir en ausencia de reproducción.

La muerte es el evento terminal de la ontogenia que consiste en la extinción de los procesos homeostáticos de un organismo.

Etapas claves en las trayectorias: son conjuntos o secuencias de (fenotipos) o estadios de desarrollo y se reconocen como embriogenia, juventud y adultez. De acuerdo a Richardson (1999) los estadios del desarrollo son "agrupamientos temporales de estados de caracteres morfológicos" lo cual resume e integra los componentes temporales y espaciales del desarrollo (Fig. 3).

Figura 3. Cortes transversales de la falange subterminal del dedo IV de la pata en especimenes adultos de Ceratophrys cranwelli. A, especimen macho (LHC 81 mm) con 11 ±1 LAGs. B, especimen macho (LHC 84,6 mm) con 14 ±1 LAGs. Tinción de Hematoxilina - Eosina.

La embriogenia inicia la trayectoria ontogenética de un individuo entre la fertilización y la eclosión. Para un linaje dado, la embriogenia puede mostrar variación significativa en cuanto a su duración. Para que comience el desarrollo embrionario existen dos condicionamientos fundamentales: a) la formación de un nuevo genoma y b) la expresión de esa información asociada a la estructura espacial y a la interacción de los componentes del zigoto que ya mencionamos y que se denominan interacciones epigenéticas (modificaciones del fenotipo no genéticas). Todos los estadios del desarrollo embrionario ocurren separados del ambiente externo por las envolturas embrionarias y/o membranas del huevo y dependen de nutrientes maternos (Arthur, 2004). Los embriones iniciales corresponden a los estadios de clivaje, de blástula y de gástrula (con predominio de procesos morfogenéticos), mientras que los embriones tardíos son aquellos en los que predomina el crecimiento y la diferenciación, por ello en estos se incrementa la diversidad de formas (Figs. 1 y 2). La embriogenia es un período en el que reglas o restricciones del desarrollo (developmental constraints) mantienen cierta estabilidad fenotípica (Schwenk y Wagner, 2003) pero a medida que se incrementa la complejidad, se expande la variación estructural y así, un proceso de morfogénesis en el que predominan las mismas reglas, puede conducir a la diferenciación de una aleta, un brazo o un ala (Shubin y Alberch, 1986).

La embriogenia ofrece un abanico de posibilidades de variación temporal y espacial en un linaje. En algunos organismos, se puede enlentecer la actividad metabólica hasta el punto de simular un detenimiento del desarrollo, proceso llamado diapausa embrionaria, como ocurre en grupos de vertebrados amniotas como tortugas, camaleones (Andrews y Donoghue, 2004), canguros, osos hormigueros, mulitas, pandas y murciélagos (Sandell, 1990; Knott et al., 2013). El tiempo en que el embrión pasa en un estadio de diapausa es variable y depende de las condiciones ambientales; sin embargo esta variación temporal no tiene consecuencias para el embrión al momento de eclosionar. En las tortugas de agua dulce Phrynops hilarii, con dos puestas por año, una en otoño (comienzo la temporada de bajas temperaturas y de altos niveles hidrométricos o inundaciones) y otra en primavera-verano (altas temperaturas y bajos niveles hidrométricos), inmediatamente iniciado el desarrollo comienza la diapausa. Dependiendo de la temporada, la diapausa será de larga (más o menos 8 meses) o corta duración (más o menos 3 meses). Lo curioso e interesante es que los embriones de ambas puestas sincronizan el nacimiento en temporada con temperatura y humedad favorables para la supervivencia de los recién eclosionados (Booth, 2002; Prieto, 2015).

A medida que avanza la embriogenia las características diagnósticas del linaje al que pertenece el embrión se van diferenciando (por ejemplo las extremidades, el caparazón, algunas estructuras tegumentarias como las cubiertas de las mandíbulas, plumas, pelos y escamas; Fig. 2A). En los animales con desarrollo directo, la embriogenia avanza hasta la completa diferenciación de los órganos y sistemas, de manera tal que en el momento de iniciar la vida libre el individuo cuenta con la mayoría de las capacidades para cumplir con sus funciones vitales.

En anfibios con ciclos de vida complejos, los estadios larvales comprenden trayectorias ontogenéticas de individuos que llevan una vida autónoma ya que son capaces de alimentarse y/o de trasladarse por sí mismos, con morfología, fisiología y ecología diferente del adulto. La etapa larval comprende desde la eclosión hasta el final de la metamorfosis (Fig. 2B). La diversidad morfológica y ecológica de las larvas incluye formas sin capacidad de alimentarse (especies en las que el período larval se cumple a expensas del vitelo materno o larvas endótrofas) y/o trasladarse (ranas marsupiales, dendrobátidos) hasta aquellas especies en las que los procesos de desarrollo son tan rápidos e intensos que las larvas son más parecidas morfológica y ecológicamente a los adultos (Fabrezi y Quinzio, 2008; Fabrezi, 2011; Fabrezi et al., 2016).

Resulta importante destacar que el término larva no implica un grado de homología entre diferentes grupos animales sino más bien refiere a los estadios posteriores al embrión, que necesariamente deben pasar por un proceso de metamorfosis (Minelli, 2003). La metamorfosis es un conjunto de cambios ontogenéticos abruptos e irreversibles entre un estado postembrionario de vida libre multicelular (larva) a un estado pre-reproductivo (juvenil), que implica la transformación del plan corporal (Heyland et al., 2005) (Fig. 2B). La metamorfosis involucra procesos de desarrollo que implican pérdida de estructuras larvales, formación de nuevas estructuras que serán funcionales en el adulto y remodelación de otras (Dodd y Dodd, 1976).

En la literatura, la larva ha sido considerada: a) como el producto de procesos morfogenéticos que gradualmente transforman al embrión en una forma más compleja (Darwin, 1859); b) como estadios adicionales en los ciclos de vida con diferenciación postembrionaria que se elimina en la transición metamórfica (Wassersug, 1975; McEdward y Janies, 1993); y c) como estadios juveniles no reproductivos (de Beer, 1940).

En la Figura 2 se muestra un esquema que representa nuestra interpretación de los ciclos de vida complejos, siguiendo la opción b) antes mencionada. En esta interpretación la trayectoria adicional que incluye los estadios larvales y la metamorfosis se considera resultado de repatterning [cambios espacio-temporales sin consecuencias en la forma final (Zelditch, 2003)]. En la etapa larval, coexisten tres conjuntos de sistemas de cambio ontogenético: a) sistemas de órganos y elementos anatómicos que se remodelan durante la metamorfosis (por ejemplo arcos viscerales, sistema digestivo, piel) y que presentan una secuencia temporal y espacial diferente en las formas con desarrollo directo; b) sistemas de órganos y elementos anatómicos que son exclusivos de los estadios larvales (branquias internas, cola, estructuras orales queratinizadas) que podrían ser asumidas como novedades morfológicas y que desaparecen durante la metamorfosis; y c)sistemas de órganos y elementos anatómicos que serán funcionales a partir de la metamorfosis (por ejemplo, las extremidades, las gónadas) y son los que nos permite establecer ciertas equivalencias entre estadios larvales y embriones de taxones con desarrollo directo. El resultado al finalizar la metamorfosis es la formación de un plan corporal similar al del adulto y comparable con un recién nacido de las especies con desarrollo directo (Fig. 2).

La juventud comprende fenotipos de vida libre desde la eclosión, o fin de la metamorfosis, hasta la madurez sexual. Las trayectorias ontogenéticas más importantes de la juventud implican principalmente crecimiento somático y procesos de desarrollo relativos a la maduración sexual (Figs. 2-4). En general, los juveniles han alcanzado el plan corporal adulto y la mayoría de los sistemas son funcionales, especialmente la alimentación y locomoción (McEdward y Janies, 1993). El comienzo de la juventud implica una paulatina puesta en marcha de las funciones y capacidades de la vida libre. Por ejemplo, en las tortugas de agua dulce, los "juveniles tempranos" no se alimentan los primeros 15 días post-eclosión ya que se nutren de los restos de vitelo (Packard et al., 1988; Prieto, 2015) (Fig. 1E).

Figura 4. Representación esquemática de las trayectorias ontogenéticas que ocurren después de la eclosión e inicio de la vida libre en la mayoría de los anuros (Fabrezi et al., 2010). La metamorfosis es un proceso que determina la desaparición de sistemas y órganos larvales o su transformación en sistemas y órganos completamente diferentes de los larvales. Otras trayectorias involucran el desarrollo de órganos y sistemas que no son afectados o influenciados por la metamorfosis y pueden exhibir mayor variación al no estar restringidos por la metamorfosis. En la figura los rectángulos coloreados representan cada una de las trayectorias y las interrupciones implican eventos que presentan mayor variación.

De Beer (1940) distingue las estructuras juveniles, como todo aquello que aparece o se desarrolla previo al estadio adulto, considerando esto último como la adquisición de la forma y tamaño final. Este criterio ha sido seguido por numerosos autores que definen diferentes estadios juveniles sobre la base del grado de osificación, la microhistología ósea, cantidad de vascularización de los huesos y/o ausencia de fusión de epífisis y diáfisis (Banbury y Maglia, 2006; Horner et al., 2000; Maisano, 2002), patrones de coloración (Pérez i de Lanuza et al., 2012) o simplemente en un tamaño sustancialmente menor al que se ha señalado como máximo en una especie (Ponssa et al., 2010; Streicher et al., 2012; Lange et al., 2012; Esperón Rodriguez y Gallo Reynoso, 2013; Vera y Ponssa, 2014; Vera et al., 2015). La definición de juvenil, por lo tanto, se basa tácitamente más en la ausencia de algo en relación al adulto (madurez sexual, tamaño máximo, etc.) que en una caracterización morfológica particular.

Otro problema que surge al analizar la etapa de juventud representa su extensión. Si se considera la juventud en su concepción de "sin cambios morfológicos" podría pensarse al tamaño (el cual cambia) como un indicador indirecto de la edad lo cual conlleva ignorar que: 1) el tamaño no aumenta necesariamente con el tiempo y 2) el crecimiento de los individuos depende de múltiples factores ambientales e intrínsecos, por lo cual no siempre hay una correspondencia directa entre tamaño y edad. En este sentido, una serie de tamaño no debería ser considerada sinónimo de serie ontogenética; las observaciones y conclusiones que posibilita la primera pueden estar sesgadas por diferencias de tamaño entre individuos de una misma especie. En algunas especies de anuros (e.g. Pseudis sp., Telmatobius atacamensis y Chacophrys pierottii) el tamaño al finalizar la metamorfosis es ligeramente menor que el tamaño de los adultos y por ello no resulta fácil distinguir a simple vista si un espécimen sin saco vocal (carácter sexual secundario del macho) es un individuo recién metamorfoseado o una hembra adulta (Fabrezi y Quinzio, 2008; Fabrezi et al., 2009; 2010). Algo parecido podría ocurrir en las especies miniatura.

Existen diferentes técnicas para determinar la edad cuya aplicación depende del tipo de organismo y de las etapas del desarrollo que se analizan. Se pueden obtener datos de la edad al criar especímenes en cautiverio o laboratorio, aunque extrapolar los resultados de condiciones no naturales simplifica o reduce las variables extrínsecas que influyen en la ontogenia (Packard, 1999). En animales en condiciones naturales, la captura, marcado y recaptura de individuos permite obtener información de la edad y el tamaño de los individuos y facilita la obtención de datos demográficos, pero requiere de poblaciones estables (Schmidt et al., 2002; Campbell et al., 2009; Lettink, 2012).

La esqueletocronología (Hemelaar, 1985; Leclair y Castanet, 1987) ha sido amplia y exitosamente utilizada para estimar la edad en distintos grupos de vertebrados (Tucker, 1997; Valdecantos et al., 2007; Matsuki y Matsui, 2009). Consiste en diferenciar períodos de crecimiento activo y de crecimiento lento en el tejido óseo en especies de vertebrados de áreas con estacionalidad (Fig. 3) y al combinar parámetros como el tamaño y la edad, y otro tipo de información morfológica (e.g. sexo) se pueden estimar tasas de crecimiento (Castanet, 1978). Además tiene la ventaja de poder ser aplicada en especímenes de colección (Fabrezi y Quinzio, 2008; Casale et al., 2011; Snover et al., 2013). Esta técnica ha sido usada en el análisis de trayectorias ontogenéticas y ha permitido estimar tasas de crecimiento en varios grupos de tetrápodos (Zug et al., 2002; Goshe et al., 2010; Mouden et al., 1999; Roitberg y Smirinia, 2006; Tinsley y Tocque, 1995; Jakob et al., 2002; Erişmiş et al., 2009). Sin embargo, se podría cuestionar que el depósito de los anillos puede alterar su periodicidad por condiciones ambientales (Duarte Varela y Cabrera, 2000) y/o la posible resorción de anillos (Chen et al., 2011; Mao et al., 2012; Gutiérrez et al., 2013).

Los caracteres y/o atributos relacionados con el desarrollo sexual, también podrían ser indicadores de etapas juveniles. En algunas especies, las formas no reproductivas presentan un patrón de coloración particular que nos permite asignarlos a categorías juveniles (Pérez i de Lanuza et al., 2012). Sin embargo, en ausencia de caracteres de la morfología externa, los juveniles son reconocidos por las características de sus órganos sexuales internos y/o por el estado de sus gónadas.

La etapa juvenil ha tenido un lugar menor en la diagnosis de los fenotipos a pesar de la cantidad de ejemplos que revelan la importancia de conocer las trayectorias ontogenéticas de órganos y sistemas en esta etapa. Por ejemplo, en las serpientes de la familia Viperidae que presentan gran variabilidad tanto en la morfología de la cabeza como en los tipos de presas que consumen, hay un alto grado de especialización morfológica en el cráneo en relación con la edad. En los juveniles, la forma y tamaño de estructuras cefálicas tales como el largo del hueso cuadrado, largo de las mandíbulas y ancho general de la cabeza difieren entre las serpientes especialistas -que comen solo mamíferos durante toda su vida- y las generalistas -que comen otro tipo de presas como anfibios, reptiles y recién en estadios adultos- mamíferos (Cundall y Greene, 2000; López et al., 2013).

La caracterización de juveniles sobre la base de forma, tamaño y edad hace posible detectar desviaciones importantes de las ontogenias (Figs. 4 y 5). Por lo menos una de las especies de ranas del género Pseudis se caracterizan porque el crecimiento, el desarrollo somático y la gonadogénesis alcanzan sus etapas finales al finalizar la metamorfosis (Fabrezi y Goldberg, 2009; Fabrezi et al., 2009; 2010) (Fig. 5). Esta combinación de trayectorias ontogenéticas que implican diferencias con otras es vista en ontogenias muy particulares (de Beer, 1930; Gould, 1977; Reilly et al., 1997) y pone de manifiesto la capacidad de variación y evolución de las distintas etapas de la ontogenia.

Figura 5. Representación esquemática de las trayectorias ontogenéticas que ocurren después de la eclosión e inicio de la vida libre en Pseudis platensis (datos tomados de Fabrezi et al., 2010). Como en la mayoría de los anuros, la metamorfosis es un proceso que determina la desaparición de sistemas y órganos larvales o la transformación de otros. En esta especie, el desarrollo de órganos y sistemas que no son afectados o influenciados por la metamorfosis parecen alcanzar su forma postmetamórfica al finalizar la metamorfosis.

La adultez corresponde a los estadios de un organismo cuyo tejido reproductivo se vuelve funcional, es decir presenta madurez gonadal, acompañado de dimorfismo sexual, si es que existe (www.xenbase.org; http://rgd.mcw.edu). Convencionalmente se considera que la adultez implica que el desarrollo se ha completado. De Beer (1940) describió a la forma adulta como el resultado final de la ontogenia, mientras que Gould (1977) consideró que es la llegada a la madurez sexual. En general, existe una concepción de ver al adulto como una forma final rígida, inmodificable con un diseño complejo y altamente específico para su modo de vida.

Alcanzar el estadio adulto implica no sólo desarrollo, en el que se incluye la maduración y capacitación de las células germinales y la diferenciación de caracteres sexuales secundarios, sino también crecimiento. Sin embargo el desarrollo nunca se completa enteramente, ya que la forma de un organismo no se fija definitivamente y la diferenciación celular no cesa durante su vida (Kellicot, 1913). Resulta interesante destacar que la forma adulta, madura sexualmente, puede ser alcanzada antes de que algunos procesos de crecimiento se hayan detenido, es decir que el tamaño a la madurez sexual y el tamaño máximo que una especie puede alcanzar no son necesariamente coincidentes. Por otra parte y dentro de los límites de una especie, la edad de adultez de machos y hembras puede ser diferente y eso implica una variación en tamaño-forma en función del tiempo que corresponde al dimorfismo sexual.

En una ontogenia, la adultez comprende a todos los estadios capaces de reproducirse, involucra envejecimiento y senescencia y su punto final es la muerte. El envejecimiento es el proceso biológico que involucra una serie de cambios estructurales y funcionales que aparecen con el paso del tiempo ("desgaste") y no son consecuencia de enfermedades ni accidentes, mientras que la senescencia es el proceso degenerativo complejo que termina naturalmente con la vida funcional de un órgano u organismo. Senectud y envejecimiento parecerían superponerse y definir una etapa de la adultez asociada a la disminución de la efectividad y eficiencia de ciertas funciones como por ejemplo la reproducción, locomoción, etc. Esta etapa ha sido escasamente considerada en el contexto de la Biología Comparada, posiblemente porque se asume que un animal en condiciones naturales rara vez la alcanza (Kirkwood y Rose, 1991; Monaghan et al., 2008; entre otros). Exceptuando a los mamíferos y en especial a los humanos, son limitados los casos en los que se estudian los posibles efectos de la vejez y la senectud sobre los fenotipos. Kara (1994) describe en anfibios el aumento de las uniones de las fibras paralelas de colágenos (cross-linking), la acumulación de pigmentos en la piel y la disminución del metabolismo como algunos efectos de la senescencia y el envejecimiento. Smirnov (1994) describe la aparición de huesos supernumerarios y asimetrías de huesos en especímenes de Xenopus laevis criados en laboratorio durante varios años. También se ha descrito la senescencia en el músculo esquelético en mamíferos tanto de pequeño como gran tamaño (Hindle et al., 2009a; 2009b; Hämäläinen et al., 2015) y algunas evidencias de senescencia fisiológica en parámetros hematológicos (hematocrito, albumina, creatinina) de especímenes salvajes del ciervo Capreolus capreolus (Jégo et al., 2014).

Los estudios de esqueletocronología y los datos directos de edad permitirían ordenar las secuencias de adultos para establecer trayectorias ontogenéticas de los cambios de forma-tamaño (incluyendo los relacionados con la vejez y la senectud). En algunas especies de Ceratophrys (Anura, Ceratophryidae), la presencia de placas óseas dorsales puede considerarse un signo de adultez o quizás de senescencia. En C. cranwelli, los escudos dorsales están ausentes en especímenes con menos de 70 mm de longitud hocico cloaca; mientras que en especímenes de mayor talla, el número de escudos (7-11) incrementa con la edad (11-14 anillos de crecimiento, Fig. 3) y el tamaño (74-84 mm), lo que sugiere que la presencia de estas estructuras depende de un tamaño y/o edad mínimos (Fabrezi y Quinzio, 2008; Quinzio y Fabrezi, 2012).

Este breve repaso de las distintas etapas de la ontogenia y de las particularidades de los ciclos de vida, demuestra que los cambios en la forma y el tamaño tienen trayectorias independientes. Paralelamente, destaca que la variación temporal nos permite distinguir cuál es la posición de una determinada forma/tamaño en la trayectoria ontogenética. Así, una trayectoria ontogenética acompañada de los tiempos en que transcurre resulta necesaria para interpretar como varían las tasas y velocidades en procesos de desarrollo y crecimiento.

Tablas de desarrollo

El estudio de los cambios durante la ontogenia requiere de aproximaciones que permitan ordenar temporalmente la variación fenotípica. En distintos grupos se han propuesto tablas de desarrollo con una subdivisión en estadios discretos y ordenados, cada uno de los cuales es una imagen separada arbitrariamente del eje temporal de la etapa, en la vida de un organismo que se analice (de Beer, 1940). El orden temporal (secuencia), nos permite comparar individuos en etapas de la ontogenia que definimos como equivalentes. Cada estadio es designado por un número, letra o cualquier convención que permita organizar la secuencia unidireccional que representa un intervalo específico en la ontogenia.

En general, una tabla de desarrollo facilita la identificación de estadios sobre la base de caracteres exomorfológicos claramente definidos (pliegues neurales, esbozo de la extremidad, etc.) (Hoopwood, 2007). Si bien el uso de caracteres de la morfología externa facilita la comparación de organismos enteros, se pueden organizar tablas de desarrollo también de sistemas y órganos internos. Una de las tablas de uso más extendido en los estudios herpetológicos es la tabla de desarrollo de Xenopus (Nieuwkoop y Faber, 1994), que caracteriza en simultáneo, la morfología larval y su correlato con la anatomía interna de cada estadio.

Otra característica de las tablas de desarrollo es que representan una secuencia graficada de morfologías. En una tabla, el carácter o los caracteres diagnósticos de un estadio deben ser ilustrados con la mayor claridad. Si el carácter que define el estadio es evaginación del dedo IV, este carácter debe ser mostrado mediante una ilustración (dibujo y/o fotografía) que facilite su reconocimiento.

Los caracteres que se usarán para diagnosticar los estadios deben ser indiscutibles, por ejemplo: presencia de una papila en el borde del labio; 3 hileras de dientes, largo del esbozo igual a dos veces el ancho, etc. Cada estadio debe ser descrito de manera concisa, telegráfica y sin usar verbos, independientemente de la condición precedente y subsecuente, por ejemplo: ángulo de la boca entre la narina y el ojo; esbozo de la pata en forma de paleta.

Cuando la serie ontogenética se obtiene a partir de la cría en condiciones de laboratorio o cautiverio, la información sobre los tiempos en que ocurren los estadios o las etapas y algunas condiciones de cría (temperatura, iluminación, volumen de agua, acidez, cantidad de alimento) constituyen datos adicionales muy importantes que se deben agregar como observaciones en la tabla. Sin embargo, las series ontogenéticas obtenidas en el campo, tienen un atributo fundamental que es que nos proveen del tiempo entre estadios que nos aproxima a la condición natural y real para una especie, aun cuando no podamos cuantificar variables que en laboratorio pueden ser controladas.

Para los distintos grandes grupos de vertebrados, se han elaborado tablas de desarrollo en especies modelo, en especies de criadero y/o domésticas y en especies silvestres (Tablas 1 y 2) y en algunos casos incluyen la variación en rasgos de la morfología interna. Mientras más específica sea la tabla, más detallada será la caracterización de los estadios (Dünker et al., 2000). Por ejemplo en anuros, dos tablas de desarrollo embrionario y larval son ampliamente usadas: la tabla de Nieuwkoop y Faber ( 1994) para el pípido Xenopus laevis que describe 66 estadios desde la fertilización hasta la ausencia completa de cola y la tabla de Gosner (1960) que resume en 46 estadios el desarrollo embrionario y larval de Incillus valliceps. Esta última es más simple y sus estadios resultan más fáciles de identificar en la mayoría de los anuros que tienen larvas tipo IV (diferentes a las larvas tipo I de los Pipoidea); sin embargo la tabla de desarrollo de Xenopus laevis es más informativa ya que hace referencia al desarrollo de órganos y sistemas de la anatomía interna.

Tabla 1. Información disponible en formato de tablas de desarrollo para los anfibios. El volumen de información publicada no representa ni el 1,5% de la diversidad de anfibios actuales y con familias en las que se desconocen la mayoría de los aspectos de sus ontogenias. EE: estadios embrionarios; EL: estadios larvales; EM: estadios metamórficos. DCN; desarrollo en condiciones naturales; DCL: Desarrollo en condiciones de laboratorio; DI: desarrollo interno; ME: morfología externa; E: esqueleto; Hi: histología.

Tabla 2. Información disponible en formato de tablas de desarrollo para los saurópsidos no avianos. Los datos condensados en esta tabla representan menos del 1% de la diversidad del grupo y los trabajos seminales hasta la década del '60 fueron compilados en Gans & Billet (1985). En el caso de las serpientes, el vacío de información es manifiesto para algunos grupos basales (tiflópidos y leptotiflópidos) y los muy diversos colúbridos.EE: estadios embrionarios; EL: estadios larvales; EM: estadios metamorficos. DCN; desarrollo en condiciones naturales; DCL: Desarrollo en condiciones de laboratorio; ME: morfología externa; E: esqueleto; HI: histología.

Las Tablas 1 y 2 presentan una versión sintética de la información disponible sobre el desarrollo en dos grupos de tetrápodos. En ellas se ponen en evidencia el énfasis que existió en el estudio del desarrollo inicial con una caracterización de estadios tempranos que implican sobre todo morfogénesis. Esto tiene que ver con la dificultad de organizar series ontogenéticas y también por la presunción de la ausencia de cambio morfológico cuando el organismo ha alcanzado un plan corporal que no cambiará.

En anfibios (Tabla 1), en los que el desarrollo externo facilita el estudio del desarrollo embrionario y larval y es factible obtener datos sobre los tiempos y variables ambientales en las que se produce el desarrollo, se puede acceder a tablas de desarrollo para menos de 120 especies que representan una insignificante fracción del total de las especies existentes. Sobre la variación de la ontogenia posteclosión/postmetamorfosis todavía no existe información que nos permita describir patrones relativos a tasas de crecimiento y tasas de desarrollo de juveniles y/o procesos de envejecimiento y senectud. En este contexto, un caso interesante de la evolución del desarrollo ha sido descrito en Xenopus laevis de criaderos en los que la aparición espontánea de renacuajos sin tiroides que crecen por largos períodos de tiempo sin metamorfosear nos plantean la posibilidad de la existencia de larvas (como una extensión del desarrollo postembrionario) que sufren envejecimiento y senectud (Rot-Nikcevic y Wassersug, 2003; 2004; Kerney et al., 2009).

En los saurópsidos, con excepción de la abundante literatura para las aves, el desarrollo inicial es poco conocido (Tabla 2). En general la mayoría de las tablas de desarrollo embrionario comienzan en el momento de la oviposición y poco se sabe de los tiempos del desarrollo embrionario inicial entre la fertilización y la oviposición. La incorporación de esta información al estudio de las ontogenias y la construcción de tablas de desarrollo serían bienvenidas para comprender la biodiversidad de linajes tan disímiles.

Los mamíferos son el grupo mejor estudiado en todas las etapas de la ontogenia y algunos linajes, como aquellos que pueden ser criados en cautiverio y que tienen una elevada fertilidad y rápido desarrollo (e.g. conejos, ratas, comadrejas), son usados como modelo por las ciencias experimentales. Desde el punto de vista de la Evo-Devo, los estudios de la ontogenia llevados a cabo en los murciélagos han puesto en evidencia cómo la edad, el tamaño y ciertos caracteres fenotípicos se han combinado en este grupo con resultados que incrementaron su diversificación y longevidad (Barja, 2002; Brunet-Rossinni, 2004; Brunet-Rossinni y Austad, 2004; Cretekos et al., 2005). Las investigaciones realizadas en los murciélagos han proporcionado una perspectiva novedosa sobre el papel de la edad en la evolución animal (Brunet-Rossinni y Austad, 2004).

Consideraciones finales

Desde nuestro punto de vista, los tres componentes fundamentales de las ontogenias (forma-tamaño-tiempo) y los procesos que la edad organiza (desarrollo y crecimiento) son el gran aporte de la Morfología al estudio de la evolución de los fenotipos que propone la Evo-Devo (Evolución del Desarrollo).

Aquí, hemos destacado la riqueza de información que el estudio de toda la ontogenia puede proporcionar para comprender la variación de la forma animal y también enfatizamos en la necesidad de organizar e incrementar la información sobre secuencias y tablas de desarrollo ya que hasta el momento sólo se conoce una pequeña fracción de la diversidad existente, sólo en el caso de los tetrápodos.La información, sintetizada en formato de tabla de desarrollo, que puede describir una trayectoria ontogenética como la juventud en un taxón dado, constituye una herramienta que en la formación del biólogo no tiene la dimensión que debería tener. Más aun cuando el término biodiversidad se hace cada vez más frecuente, es necesario asumir que a) una especie es algo más que la diagnosis de un estado de la ontogenia, b) que la ontogenia es variación del tamaño y la forma en el tiempo, y c) que la variación en el tiempo, es evolución.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Fernando Lobo, Agustín Scanferla, Florencia Vera Candioti, Miriam Vera, Jessica Fratani y Gabriela Fontanarrosa por sus aportes a la discusión planteada en el marco del taller financiado por el PICT 616 (a MF) y que dio origen al primer manuscrito de este trabajo. A los editores de Cuadernos de Herpetología, Diego Baldo y David Buckley por haber contribuido a una revisión detallada que mejoró la versión final. El financiamiento de esta investigación corresponde a fondos de la Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica: PICT 616 y 510.

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