BIOLOGÍA DE ESPECIES AUSTRALES

Embothrium coccineum J. R. Forst. et G. Forst

Adriana E. Rovere ^1,3 & Vanina R. Chalcoff ²

¹ Centro Regional Universitario Bariloche, Universidad Nacional del Comahue. CONICET. Quintral 1250. Bariloche (8400). Río Negro. Argentina. E-mail: arovere@crub.uncoma.edu.ar
² Laboratorio Ecotono, Instituto de Investigaciones en Biodiversidad y Medio Ambiente (INIBIOMA), CONICET-UNComahue, Bariloche, Argentina. E-mail: vchalcoff@gmail.com
³ Autor para correspondencia.

Introducción

Presentación de la especie.- Embothrium coccineum J. R. Forst. et G. Forst. pertenece a la familia Proteaceae, siendo la especie de distribución más austral dentro de la familia (Alberdi, 1997). Esta familia cuenta con alrededor de 75 géneros y 1350 especies, y está distribuida principalmente en el hemisferio Sur, especialmente en regiones mediterráneas y templadas del sur de África, Australia y Sudamérica (Sleumer, 1984; Mabberley, 1987; Barthelemy et al., 2008). En los bosques templados de Argentina y Chile se encuentran cuatro géneros de Proteaceae (Sleumer, 1984; Mabberley 1987; Hoffmann, 1982): Embothrium, género monoespecífico con la especie Embothrium coccineum, Gevuina, con tres especies pero sólo una de éstas presente en el bosque lluvioso de Sudamérica austral (Gevuina avellana), Lomatia, con tres especies (Lomatia hirsuta, Lomatia ferruginea y Lomatia dentata) en los bosques andinos, y Orites, con varias especies pero sólo una presente en la región de los bosques templados en Chile central y raramente en Argentina (Orites myrtoidea), considerada en peligro de extinción (Hoffmann, 1982; Hechenleitner et al., 2005). Las otras especies del género Gevuina se hallan en los trópicos de Nueva Guinea y Australia, las especies del género Lomatia se hallan también en Australia, en Tasmania y en los Andes tropicales hasta Ecuador, mientras que las otras especies del género Orites se encuentran en Australia, Tasmania y Bolivia (Sleumer, 1984; Mabberley, 1987; Arroyo et al., 1995).
Los nombres vulgares de Embothrium coccineum son notro, ciruelillo o fosforito (Hoffmann, 1982; Donoso, 2006; Ezcurra & Brion 2005), mientras que en lengua mapuche se lo denomina nochru o notru, y chreumün o tremún (Erize, 1989; Wilhelm de Mösbach, 1991).

Distribución geográfica

Embothrium coccineum es un árbol o arbusto endémico de los bosques templados australes de Sudamérica perteneciente a una familia de origen Gondwanico (Escobar et al., 2006). Se distribuye a lo largo de un área angosta que abarca un extenso gradiente latitudinal tanto en Argentina como en Chile, desde las localidades de Linares en Chile (35º S) y Lago Ñorquinco en Argentina (39°S), hasta Tierra del Fuego en el extremo sur del continente sudamericano (55º S). Su área abarca unos 2200 km de extensión (20 grados de latitud) y por lo tanto es una de las especies arbóreas más ampliamente distribuida de los bosques templados junto con la lenga (Nothofagus pumilio), el ñire (Nothofagus antarctica) y el ciprés de las guaitecas (Pilgerodendron uviferum). El rango de su distribución longitudinal abarca aproximadamente 250 km de ancho (2,5 grados de longitud) desde la isla de Chiloé (73° 50' longitud oeste) en Chile, hasta la estepa patágonica (71° longitud oeste) en Argentina (Chalcoff, 2008). También exhibe una importante distribución altitudinal con poblaciones ubicadas desde el nivel del mar hasta los 1400 metros de altura, por ejemplo en el Cerro Otto, donde crece en forma achaparrada formando los matorrales de altura (Rovere obs. pers.; Sleumer, 1984; Romero et al., 1987; Chalcoff, 2008). Es una especie citada como común o frecuente para el sur de Chile (Hoffmann, 1982). Con respecto a su estado de conservación, Chebez (1999) la cita como indeterminada ya que no se tenía suficiente información. En la actualidad se sabe que es una especie que no está en peligro y que se adapta bien a los regímenes de disturbios tanto de origen antrópico como natural (Smith- Ramírez et al., 2007; Souto & Premoli, 2007).

Hábitat y comunidades

Debido a su extensa distribución, esta especie se desarrolla en una gran diversidad de ambientes con amplias variaciones en los factores climáticos, asociándose con distintos tipos forestales. Si bien crece en diversos biotopos, no llega a formar bosques puros (Alberdi & Donoso, 2004). Al norte de su distribución, donde la humedad es escasa, habita cerca de lagunas o cursos de agua, alcanzando un tamaño semi-arbóreo (Alberdi & Donoso, 2004). En la parte central de su distribución, bajo mayores valores de humedad, aparece más frecuentemente y pueden desarrollar ejemplares de porte arbóreo. Al sur de su distribución, con mayores valores de precipitación, aparece nuevamente como una especie acompañante más escasa y de menor altura. El gradiente de precipitación que ocurre a lo largo de su distribución longitudinal (desde 4000 mm anuales al oeste hasta <700 mm al este) determina que también aparezca como especie acompañante de los diferentes tipos de bosque que se dan a través de este gradiente. Por lo tanto es frecuente en bosques húmedos dominados por coihue (Nothofagus dombeyi), hua-huán (Laureliopsis philippiana), maniú hembra (Saxegothea conspicua) y tineo (Weinmannia trichosperma) entre otras, en bosques mesófilos dominados por coihue y ciprés (Austrocedrus chilensis), y en bosques xéricos de transición hacia la estepa con ñire, ciprés, maitén (Maytenus boaria) y radal (Lomatia hirsuta) (Ezcurra & Brion, 2005). En este último tipo de ambiente y en lugares de mayor altitud con gran exposición al viento y a la insolación, la especie se presenta formando matorrales de bajo porte (Ezcurra & Brion, 2005).

Morfología

Aspectos generales de la morfología de la hoja, la flor, el polen, los frutos y las semillas.- Las hojas son alternas, distanciadas por entrenudos largos sobre las ramas principales o densamente agrupadas en braquiblastos (Figura 1A), de borde entero, de color verde brillante en la cara superior y más claras en la cara inferior, con pecíolo glabro y estípulas caedizas de color rojizo (Sleumer, 1984; Brion et al., 1988). Su morfología es sumamente variable, desde anchamente ovadas a angostamente lanceoladas, de base cuneada y ápice agudo, y de tamaño diverso (4-8 cm de largo x 1-3 cm de ancho) (Chalcoff, 2008). Esta gran variación morfológica está estrechamente asociada al clima, y estas diferencias a lo largo de su rango geográfico en relación a distintas condiciones ambientales podrían estar determinadas genéticamente (Souto & Premoli, 2007; Chalcoff et al., 2008).

Fig. 1.- Lámina de Embothrium coccineum (notro): A, rama con flores; B, C, botones florales; D, flor abierta; E, tépalo con antera; F, folículo cerrado; G, folículo abierto; H, semilla alada. Ilustración de Ángel L. Cabrera, reproducida de Ezcurra & Brion, 2005.

Las flores de Embothrium son zigomorfas (presentan simetría bilateral, Figura 1B, C y D), rojas, tubulares y hermafroditas (Smith- Ramírez, 1993). Cada flor está compuesta por cuatro tépalos reflejos con un estambre sésil en la concavidad apical de cada uno de los tépalos (Figura 1E), mientras que el ovario posee un pie o estípite basal con un nectario sobre el mismo (Dimitri, 1977; Sleumer, 1984). Es una especie protándrica (Humaña & Riveros, 1994) ya que en sus flores el polen es liberado de las anteras antes de que el estigma esté receptivo (Dafni, 1992). Además, como otros miembros de la familia de las Proteaceae, esta especie tiene anteras dehiscentes dentro del botón floral que instantes antes de la antesis depositan el polen sobre una parte especializada del estigma llamada «presentador de polen» (i.e., existe presentación secundaria de polen) (Ladd, 1994) desde donde el polen será luego transferido al cuerpo de sus polinizadores. El polen es bi-operculado, de unos 25 micrones, y su producción, en términos de granos de polen por flor, varía entre 1500-450000 granos (Chalcoff, 2008).
Las flores de Embothrium poseen una vida media de cuatro días (Smith-Ramírez & Armesto, 1998), son grandes, (aproximadamente 3-6 cm) (Chalcoff, 2008), se agrupan en racimos corimbosos de 10 a 40 flores (inflorescencias), y cada árbol posee cientos de racimos (Hoffmann, 1982; Smith-Ramírez & Armesto, 2003). Las flores son rojas a anaranjadas, teniendo una gran variación aún entre flores de un mismo individuo, debido a la presencia tanto de antocianinas como de carotenos (Chalcoff, 2008). En algunas localidades se ha citado la existencia de algunos individuos de Embothrium con flores amarillas así como individuos con flores blancas (Montenegro, 2000). Esta singularidad se debe posiblemente a la falta de producción de antocianinas en el caso de las flores amarillas, y a la ausencia de antocianinas y carotenos en los individuos que presentan flores blancas.
Los frutos son folículos secos, leñosos y dehiscentes (Figura 1F y G) que desarrollan en su interior numerosas semillas aladas (Dimitri, 1977; Sleumer, 1984). Su fructificación ocurre en verano y se extiende a lo largo de dos o tres meses (Brion et al., 1988; Smith-Ramírez & Armesto, 1994; Riveros & Smith-Ramírez, 1997). A la madurez los folículos se abren longitudinalmente, permitiendo la dispersión anemócora de sus semillas (Rovere, 2006). En promedio los frutos poseen 11 semillas por fruto, presentando cada semilla una única ala lateral (Figura 1H) (Dimitri, 1977; Sleumer, 1984; Rovere et al., 2006).

Arquitectura del individuo.- Según el tipo de ambiente donde se encuentra, puede desarrollarse como un árbol de hasta 18 m de alto en lugares húmedos y sombríos, un arbusto de 2-5 m de altura en lugares mésicos, o crecer en forma achaparrada (menos de 1 m de altura) en lugares xéricos como el límite de la vegetación arbórea en lo alto de la montaña o la estepa patagónica (Mathiasen et al., 2005; Escobar et al., 2006). El tronco generalmente es recto pero puede torcerse y bifurcarse fácilmente al crecer en busca de luz (Escobar et al., 2006). En lugares donde han ocurrido eventos catastróficos naturales (incendios o avalanchas), o disturbios producidos por el hombre (tala o ganadería), el notro rebrota rápidamente formando arbustos muy ramosos y constituyendo matorrales muy densos (Alberdi & Donoso, 2004). Su corteza es delgada, lisa y de color rojizo (Hoffmann, 1982; Escobar et al., 2006).

Características citogenéticas.- El número de cromosomas citado para la especie es de n = 11 y corresponde al valor gamético (Moore, 1981).

Variación genética.- Con respecto a la variación genética de la especie a lo largo de toda su distribución, Souto & Premoli (2007) han confirmado cuatro grupos morfológica y genéticamente distinguibles, que ocurren en ambientes contrastantes. Ellos son, los ecotipos Norte, Sur, Central de altura y Central de baja altitud. El ecotipo Norte se caracteriza por desarrollar plantas bajas de 0,5-2,5 m de altura, presentar las hojas más pequeñas y un bajo polimorfismo genético. El ecotipo Central de baja altitud, presenta ejemplares que pueden llegar a más de 10 m de altura y que poseen las hojas más grandes de todos los ecotipos, exhibe reducida heterocigosis y riqueza alélica. El ecotipo Central de altura se caracteriza por presentar ejemplares de 1-5 m, con hojas de tamaño intermedio y con la más alta variabilidad genética. Mencionan que tal vez la alta variabilidad pueda ser un reflejo de antiguos refugios glaciarios en altura de esta especie, altamente tolerante a bajas temperaturas. El ecotipo Sur puede medir de 0,5-1,5 m de altura, mientras que sus hojas tienden a ser circulares. Este ecotipo muestra el polimorfismo y la heterocigosis más alta, y al igual que en el caso del ecotipo Central, podría ser un indicio de refugios glaciares. Souto & Premoli (2007) concluyen que la combinación de la impronta filogenética a nivel de especie, la migración post-glacial desde diferentes refugios y la selección a escala regional, serían los principales procesos que modelaron el patrón de distribución de variación genética de E. coccineum en Patagonia.

Características de cultivo.- La especie puede reproducirse por vía asexual mediante estacas, o por vía sexual mediante la propagación por semillas. Para la reproducción vegetativa se cortan en otoño estacas de 15-20 cm a las que luego se les realiza un corte en bisel en la base y pueden plantarse directamente en tierra negra o remojarse previamente en polvos enraizantes. Una vez que desarrollan raíces se las transplanta al lugar definitivo (Mathiasen et al., 2005). Para reproducir la especie por vía sexual, se deben colectar los frutos antes de su dehiscencia (febrero-marzo). Los frutos se colectan manualmente de la planta y se almacenan dentro de bolsas de papel en un lugar fresco y seco. Antes de la siembra, las semillas deben someterse a estratificación húmeda y fría, colocando las semillas en arena húmeda dentro de bolsas plásticas en la heladera a 4-5ºC durante un período de 45-50 días. La germinación promedio es de aproximadamente un 40-50%. A los 6 meses, cuando las plantas alcanzan los 10-15cm de altura, es conveniente trasplantarlas a macetas individuales antes de plantarlas en su lugar definitivo (Mathiasen et al., 2005; Rovere, 2006). El lugar de plantación debe ser abierto, ya que requieren de mucha luminosidad (Escobar et al., 2000).

Reproducción

Niveles de compatibilidad.- Mediante experimentos de polinización (autopolinización manual, autopolinización automática, polinización manual cruzada y polinización natural en flores descubiertas), se evaluó el sistema reproductivo de la especie en una población costera al oeste de la cordillera de los Andes y una población andina ubicada al este de la cordillera de los Andes (Rovere et al., 2006). Se encontró que es una especie autoincompatible y altamente dependiente de los agentes polinizadores, por lo que la especie posee un sistema reproductivo con predominio de la fecundación cruzada (Mathiasen, 2004; Rovere et al. 2006). Esta alta dependencia de los polinizadores para que transporten el polen de un individuo a otro y así tenga lugar la reproducción sexual, puede ocasionar que individuos con escasas visitas de polinizadores vean reducida su producción de frutos y semillas. Cuando tiene lugar el fenómeno de baja deposición de polen compatible en los estigmas se lo denomina limitación polínica. Entonces, puede ocurrir que en poblaciones donde la limitación polínica es alta (es decir que la polinización natural y por ende la deposición de polen es insuficiente) la eficiencia reproductiva resulte baja (i.e., pocos frutos producidos en relación a las flores disponibles), produciéndose comparativamente menos frutos que en los casos donde las visitas de los polinizadores son frecuentes y la limitación polínica es baja (Chalcoff, 2008).

Fenología.- Debido a las diferentes condiciones climáticas en las que habita Embothrium, el período de floración varía a lo largo de su amplia distribución geográfica. En el gradiente longitudinal (oeste-este), al igual que otras especies del bosque templado, florece más tempranamente en Chile (septiembrediciembre) y más tardíamente al este de los Andes, en Argentina (octubre-enero) (Chalcoff, 2008). También se observa un patrón de variación latitudinal en la fenología floral. Las poblaciones ubicadas hacia el norte de la distribución florecen más tempranamente (septiembre-enero) que las poblaciones más australes (noviembre-enero) (Souto, com. pers.). Un patrón similar de variación temporal en la floración se encuentra asociado a la altitud. Primero florecen las poblaciones ubicadas a menores alturas (octubre-enero) y posteriormente las que se encuentran en la parte más alta de las montañas (diciembre-enero) (Hoffmann, 1982; Chalcoff, 2008). Sin embargo, en ningún caso la floración se extiende más allá del mes de enero.
La fenología de la floración de E. coccineum, evaluada como la longitud del período de floración, difiere a través de su ámbito geográfico. En poblaciones tales como la costera de la isla de Chiloé o en el Parque Nacional Puyehue, la floración se extiende a lo largo de cuatro meses (desde septiembre hasta fines de diciembre; Smith-Ramírez & Armesto, 1994; Chalcoff, 2008). En poblaciones del lado este de los Andes, como la población andina de Puerto Blest y en la población más al este registrada en la estepa patagónica, en la laguna Los Juncos, la floración se limita a dos meses, desde fines de octubre a fines de diciembre en el primer caso y desde fines de noviembre a fines de enero en el segundo (Brion et al., 1988; Chalcoff, 2008). También Souto & Premoli (2007) mencionan que el inicio de la floración es más temprana en las áreas ubicadas al norte de su distribución y más tardía en las zonas australes, y a su vez también confirman que existen diferencias en la fenología de la floración en los cuatro ecotipos mencionados anteriormente. En relación al patrón de producción de frutos, la fenología de fructificación también varía en todo el rango de distribución, en relación a los mismos gradientes climáticos (Smith-Ramírez & Armesto, 1994; Chalcoff y Rovere, obs. pers.).

Néctar.- El néctar floral de Embothrium es secretado por una glándula bien diferenciada localizada en la base del pie que soporta el ovario. Tanto el volumen como la concentración del néctar floral son altamente variables (1,4 - 7,9 μL y 8,7 - 46,2%, respectivamente; valores promedio para 5 flores/5 individuos/31 poblaciones) (Chalcoff, 2008). Ambos están relacionados estrechamente con la cantidad de precipitación, teniendo los valores más bajos de volumen y altos de concentración en ambientes más áridos, debido seguramente a los costos para la planta que tiene la producción de néctar en términos de utilización de agua. En el néctar están presentes los tres azúcares más frecuentes, las hexosas glucosa y fructosa y el disacárido sacarosa, con un total de 1,2 mg por μL de néctar (con un rango que oscila entre 0,44 y 2,83, valores promedio para 5 flores/5 individuos/31 poblaciones) (Chalcoff, 2008). Sin embargo, estos tres azúcares no están presentes en las mismas proporciones, siendo la sacarosa el principal (con una proporción de 69-99%, valor relativamente poco variable entre poblaciones, porcentaje promedio para 1 flor/3 individuos/31 poblaciones) (Smith-Ramírez & Armesto, 1998; Bernardello et al., 1999; Devoto et al., 2006; Chalcoff, 2008).

Producción de semillas.- Como se mencionó anteriormente, Embothrium es una especie autoincompatible y altamente dependiente de los agentes polinizadores para su reproducción sexual (Rovere et al., 2006; Chalcoff, 2008). De esta manera, la variación en los valores de fructificación podría no solo estar relacionada con limitaciones impuestas por el ambiente en el cual los individuos se desarrollan, si no también depender de la frecuencia de visitas e identidad y eficiencia de los polinizadores en cada sitio. Por ejemplo, en las poblaciones más orientales ya inmersas en la estepa patagónica así como en las poblaciones ubicadas a mayores altitudes, si bien los individuos presentan abundante floración se ha registrado un mínimo o nulo desarrollo de frutos. A diferencia de estas, las poblaciones ubicadas en zonas menos rigurosas y/o con mayor riqueza y abundancia de polinizadores presentaron mayor éxito en términos reproductivos produciendo en promedio 1 fruto por cada 6 flores (Chalcoff, 2008; Rovere obs. pers.). Se ha observado también que el porcentaje de fructificación por polinización natural decrece a lo largo de un gradiente oesteeste. Varía desde 17% en la población más al oeste en Chiloé (Rovere et al., 2006), aproximadamente un 8% en Blest (Rovere et al., 2006; Chalcoff 2008), 3,5% en Cerro Otto (Aizen & Feinsinger, 2003; Chalcoff, 2008), 1,5% cerca de la ciudad de Bariloche (Aizen & Feinsinger, 2003), hasta un 0% en la población registrada más al este, Los Juncos (Chalcoff, 2008). Así mismo, Smith-Ramírez et al. (2007) también registran porcentajes de fructificación muy variables en ejemplares aislados de Embothrium o ubicados en bordes de fragmentos de bosques de diferente tamaño. Los valores de fructificación decrecen desde los árboles aislados (13%) o ubicados en fragmentos pequeños menores a 1 ha (11%), hasta los ubicados en fragmentos medianos (20 ha) y grandes (>150 ha), que exhiben valores de producción de frutos de 5% y 6% respectivamente.

Dispersión de semillas.- El patrón de dispersión anemócora de las semillas de E. coccineum se evaluó mediante un trabajo experimental. Los resultados muestran que la densidad de semillas dispersadas declina con la distancia al árbol de manera que se ajusta a una distribución leptocúrtica (Rovere & Premoli, 2005). Aproximadamente el 95% de las semillas son dispersadas dentro de un radio de 5 metros alrededor del árbol madre, mientras que la mayor distancia de dispersión primaria detectada fue de 20 metros. La dispersión de semillas varió entre los puntos cardinales, lo que generó un patrón de distribución asimétrico como consecuencia de los vientos predominantes del oeste característico de la región donde crece la especie.

Híbridos.- En la bibliografía no se han citado híbridos para Embothrium. Tal vez ello se deba a que los híbridos que comúnmente se dan en las distintas especies de plantas son los híbridos interespecíficos, que provienen del cruzamiento de diferentes especies del mismo género (Donoso et al., 2004) y Embothrium es un género monoespecífico.

Interacciones biológicas

Herbivoría.- Se ha observado la herbivoría de individuos de Embothrium por animales tanto nativos como exóticos en algunas de sus poblaciones, entre ellos el huemul, la vaca y los ciervos exóticos (Escobar et al., 2006; E. Ramilo, com. pers.; A. Relva, com. pers.). En el norte de su distribución, las flores de Embothrium son una importante fuente de alimento para la cachaña austral (Enicognathus ferrugineus), tanto en Argentina (Devoto et al., 2006; S. Díaz com. pers.) como en Chile (C. Smith-Ramírez com. pers.). Además, a lo largo de todo su rango de distribución, las flores suelen ser predadas por el paseriforme comesebo (Phrygilus patagonicus) en busca de néctar, y aún es discutido su rol como polinizador (Smith-Ramírez & Armesto, 1998; Devoto et al., 2006; Chalcoff, 2008). Mientras que Smith-Ramírez & Armesto (1998) consideran a esta ave como un polinizador importante de esta especie, Devoto et al. (2006) y Chalcoff (2008) cuestionan su rol de polinizador debido al daño producido en los tejidos reproductivos durante la búsqueda del néctar.
Se ha observado herbivoría de frutos durante ensayos con bolsas de redes en el campo donde éstas se encontraban perforadas, los frutos dañados y sus semillas depredadas, no pudiéndose determinar si el ataque fue producido por aves o roedores (A. Rovere, obs. pers.).
Se ha citado que las semillas son atacadas por larvas de lepidópteros y las plántulas por un gusano que produce corte de raíces y anillamiento del cuello (Escobar et al., 2006 y trabajos citados allí).

Polinización.- Las flores de Embothrium son visitadas por más de 20 especies, que incluyen 2 órdenes de aves: Passeriformes y Apodiformes, y 4 órdenes de insectos: Himenoptera, Diptera, Lepidoptera y Coleoptera (Chalcoff, 2008). En términos generales, el ensamble de polinizadores de E. coccineum es diverso y abundante tanto morfológica como taxonómicamente, ya que existe una gran variación geográfica no solo en la composición del mismo sino también en las frecuencias de visitas de éstos. No solo visitantes frecuentes de ciertas poblaciones están completamente ausentes en otras, sino que además la misma especie de polinizador visita de manera diferente (en términos de frecuencia de visitas) cada población en la que está presente (Chalcoff, 2008). Entre los principales polinizadores se encuentran el fío-fío (Elaenia albiceps) solo para las poblaciones de la vertiente occidental de los Andes, mientras que el picaflor rubí, colibrí o picaflor cabeza granate (Sephanoides sephaniodes), así como algunos insectos tales como el Díptero Trichophthalma sp., los Himenópteros Diphaglossa gayi, Corynura sp, abejorros (Bombus sp.) y la abeja doméstica (Apis mellifera) son visitantes frecuentes a lo largo de buena parte su distribución (Fraga et al., 1997; Smith-Ramírez & Armesto, 1998, 2003; Devoto et al., 2006; Chalcoff, 2008). Es interesante que a pesar de que Elaenia albiceps esta presente y es abundante también en la parte oriental del los Andes durante la floración de Embothrium, hasta la fecha no han registrado visitas de este paseriforme a sus flores (Fraga et al., 1997; Devoto et al., 2006; Chalcoff, 2008).
El ensamble de polinizadores tiene ciertos patrones de variación geográfica. Por ejemplo, mientras los insectos se distribuyen por toda el área (aunque son más abundantes y visitantes más frecuentes en las poblaciones con clima más seco y soleado), el colibrí es muy abundante y un importante visitante de las poblaciones de lugares húmedos, y como se dijo anteriormente el fío-fío se presenta exclusivamente en la zona de máxima humedad al oeste (Chalcoff, 2008). En toda el área de distribución de Embothrium y desde la aparición del abejorro exótico Bombus terrestris (aproximadamente en 1998 en Chile y primer dato en Argentina en 2006, ver Torreta et al., 2006), se ha observado robo de néctar por este insecto en flores de Embothrium (V.R. Chalcoff, obs. pers.). Los abejorros realizan un orificio en la base de la corola accediendo al néctar de manera ilegítima. Este robo puede tener importantes implicancias en el éxito reproductivo de la especie, si además del daño directo producido en los tejidos reproductivos, el abejorro compite con los polinizadores legítimos por el recurso del néctar y así evita o disminuye la visita de éstos.

Eco-fisiología

Características de la raíz.- Embothrium, al igual que otras especies de la familia de las Proteáceas, desarrolla raíces proteoides (Mathiasen et al., 2005). Su nombre se debe a que fueron descubiertas por primera vez en esta familia (Puernell, 1960). Sin embargo en la actualidad se han encontrado este tipo de raíz en especies de diferentes familias (Lambers et al., 2003). Las raíces proteoides son estructuras ramificadas que facilitan la captación de nutrientes por la planta cuando los niveles disponibles en el suelo son reducidos, y le permite a las especies establecerse en sitios con suelos tanto ricos como pobres en nutrientes (Lambers et al., 2003). Esta característica es particularmente importante en la zona andina, donde gran parte de los suelos son de origen volcánico. Este tipo de suelos si bien son ricos en nutrientes, éstos se encuentran retenidos en el suelo y por lo tanto no están disponibles para la mayoría de las plantas (Fieldes & Perrot, 1966). También se ha mencionado que la formación de raíces proteoides posiblemente se deba a la escasez de fósforo y a la presencia de aluminio (Escobar et al., 2006).

Morfología de la plántula.- La germinación del Embothrium es de tipo epígea, es decir los cotiledones emergen sobre la superficie del suelo y se convierten en las primeras estructuras fotosintéticas. Los dos cotiledones que se desarrollan tienen forma de lentejas. Aproximadamente a los 30 días aparecen las primeras hojas y a los 60 días las plántulas poseen una altura promedio de 6 cm, presentando ya dos pares de hojas (Mathiasen et al., 2005; Rovere 2006).

Respuestas a factores ambientales.- Embothrium es una especie que se adapta a los cambios severos en el medioambiente mediante su alta plasticidad ecológica (Donoso, 1995). Ocurre en una enorme variabilidad de hábitats a lo largo de toda su distribución, lo que posibilita una gran respuesta fenotípica que se refleja en propiedades fisiológicas que le permiten vivir en esos ambientes tan diferentes (Escobar et al., 2006). Por ejemplo, la variación morfológica de sus hojas (particularmente en el tamaño y la forma) está estrechamente asociada a los complejos gradientes fisiográficos presentes en la Patagonia, siendo uno por ejemplo el abrupto gradiente de precipitación oeste-este en la parte norte de la distribución de E. coccineum (Chalcoff, 2008; Souto et al., 2009). Es una especie heliófila en condiciones de humedad, sin embargo ante altas pérdidas de agua posee una escasa regulación térmica, la que compensa con su alta capacidad de tolerar el déficit hídrico o alta resistencia plasmática a la desecación (Alberdi & Donoso, 2004). Embothrium es considerado también como una especie tropófila facultativa, al ser facultativamente decidua (Alberdi & Donoso, 2004). Esto quiere decir que pierde sus hojas cuando las temperaturas alcanzan límites peligrosos para su supervivencia (Alberdi & Ríos, 1983). En la mayoría de los lugares en que habita pierde sus hojas anualmente al iniciarse el otoño. Sin embargo, puede perder sus hojas bajo condiciones desfavorables de sequía durante la estación de crecimiento en verano, pudiendo volver a brotar en respuesta a condiciones favorables (Alberdi & Donoso, 2004). Asimismo, puede conservar sus hojas verdes durante todo el año hacia el límite altitudinal superior de la vegetación arbórea (Alberdi & Ríos, 1983) o hacia el sur de su distribución latitudinal (Mathiasen et al., 2005). El grado de resistencia al frío de las plántulas de Embothrium capacitaría a esta especie para sobrevivir en ambientes sujetos a temperaturas extremas, como son los ambientes sucesionales tempranos. La máxima resistencia al frío coincide con su etapa juvenil, en la cual su carácter de tropófita aún no está desarrollado (Alberdi, 1995).

Conservación

Como se dijo anteriormente, Embothrium es una especie frecuente y abundante en los bosques templados australes de Sudamérica que debido a su amplia adaptación y resistencia a condiciones extremas, se encuentra en una gran variedad de ambientes. Un estudio realizado en un área sometida a intensa deforestación con el fin de extraer madera y ganar tierras para la agricultura y ganadería, demostró que la especie puede subsistir en paisajes fragmentados, tanto como árboles aislados o en los bordes de fragmentos de bosque remanentes (Smith-Ramírez et al., 2007).
Entre las características que convierten a Embothrium en una especie frecuente y de alto valor ecológico para el bosque templado, se puede mencionar que:
- Es una importante fuente de alimento para aves e insectos nativos (Chalcoff, 2008).
- Sus raíces proteoides facilitarían la absorción de nutrientes (Mathiassen et al., 2005).
- Presenta marcada resistencia a la sequía y a las temperaturas extremas tanto altas como bajas (Alberdi, 1995).
- Rebrota rápidamente luego de disturbios, por lo que logra colonizar y recuperar inmediatamente áreas alteradas (Alberdi & Donoso, 2004).
- Como especie pionera, puede utilizarse en trabajos de restauración ecológica, como especie facilitadora para otras especies (Rovere, 2008).

Usos etnobotánicos.- La madera de Embothrium posee un alto valor comercial, siendo frecuentemente utilizada en la construcción de casas y en la confección de artesanías (Hoffmann, 1982; Montenegro, 2000). Las flores se usan para teñir telas o lanas de color rosado (Barthelemy et al., 2008). Su corteza lisa y de color rojo grisácea, junto con las hojas, poseen propiedades medicinales, y se las utiliza en forma de extracto para atenuar dolores de muela y como cicatrizante de heridas (Hoffmann, 1982). Tiene gran valor como planta ornamental (Hoffmann, 1997), siendo un árbol frecuentemente cultivado en regiones templadas y húmedas de Europa y Norteamérica (Wiersema & León, 1999). Sus flores rojas eran usadas por los mapuches para adornar los cabellos de las niñas indígenas, y los brujos y machis utilizan sus flores maceradas como cicatrizante (Erize, 1989). Por la belleza de sus flores y a propuesta del Servicio Forestal Andino de Bariloche, la Cámara de Diputados de la Provincia de Río Negro declaró a Embothrium coccineum en el año 2000 como «Flor Andina» y es la flor representativa de los bosques andinos de la Provincia de Río Negro.

Agradecimientos

Agradecemos a la Delegaciones Técnicas de los Parques Nacionales Nahuel Huapi (Argentina) y Puyehue (Chile), a la Universidad Nacional del Comahue, CONICET, Estación Biológica Senda Darwin y Estación Biológica Puerto Blest. Agradecemos a Cecilia Ezcurra por la revisión del manuscrito y sus sugerencias.

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Original recibido el 24 de agosto de 2009;
primera decisión: 26 de noviembre de 2009;
aceptado el 4 de enero de 2010.
Editor responsable: Julieta Nattero.