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Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales

versión On-line ISSN 1853-0400

Rev. Mus. Argent. Cienc. Nat. vol.17 no.2 Ciudad Autónoma de Buenos Aires dic. 2015

 

ZOOLOGÍA

Detección de hiperparasitoides de Mastrus ridens (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Ascogaster quadridentata (Hymenoptera: Braconidae) en el Alto Valle del Río Negro, Argentina

 

Federico E. D´hervé & Daniel A. Aquino

FUNBAPA. Fundación Barrera Patagónica, Laboratorio de Control Biológico, Juan XXIII Km 5 Villa Regina, Río Negro. División Entomología. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Universidad Nacional de La Plata. Paseo del Bosque s/n, B1900FWA, La Plata, Argentina. E-mail: daquino@fcnym.unlp.edu.ar


Resumen

En el presente trabajo se describe y se analiza la acción de un grupo de hiperparasitoides que atacan a los parasitoides Mastrus ridens y Ascogaster quadridentata introducidos en el valle para el control de Cydia pomonella. Se realizan comparaciones entre sitios colonizados en la temporada 2013-2014 y uno colonizado entre 2005 y 2007. También se analizan las variaciones de las tasas de ataque de los hiperparasitoides durante las estaciones del año. Se cita por primera vez a Eupelmus vesicularis y Eupelmus cushmani como parasitoides de las especies Mastrus ridens y Ascogaster quadridentata y a Dibrachys microgastri como parasitoide de Ascogaster quadridentata en la región del Alto Valle del Río Negro.

Palabras clave: Chalcidoidea; Control Biológico; Nuevos registros; Cydia pomonella.

Abstract

Detection of hiperparasitoids of Mastrus ridens (Hymenoptera: Ichneumonidae) and Ascogaster quadridentata (Hymenoptera: Braconidae) in the Alto Valle del Río Negro, Argentina

In this contribution, we describe and analyze the action of a hiperparasitoid group that attack the parasitoids Mastrus ridens and Ascogaster quadridentata, both introduced in the valley for the control of Cydia pomonella. Comparisons are made between colonized sites in the seasons 2013-2014 and one colonized between 2005 and 2007. Variations of attack rate of the hiperparasitoids during the different seasons of the year are also analyzed. Eupelmus vesicularis and Eupelmus cushmani are cited for the first time as parasitoids of Mastrus ridens and Ascogaster quadridentata and Dibrachys microgastri as parasitoid of Ascogaster quadridentata in the region of Alto Valle del Río Negro.

Key words: Chalcidoidea; Biological Control; New Records; Cydia pomonella.


 

INTRODUCCIÓN

Los parasitoides Mastrus ridens Horstmann (Hymenoptera: Ichneumonidae) y Ascogaster quadridentata Wesmael (Hymenoptera: Braconidae) fueron introducidos en la región del Alto Valle del Río Negro para el control biológico del "gusano de la manzana" Cydia pomonella (L.) (Lepidoptera: Tortricidae) (Botto et al., 2005; Hernández et al., 2007). Durante el proceso de cuarentena llevado a cabo en el Instituto de Microbiología y Zoología Agrícola del INTA Castelar no se registró ninguna especie de hiperparasitoide en el material introducido (Botto com. pers.).
En el año 1995, ejemplares del género Mastrus fueron introducidos en California, EE.UU. desde la República de Kazajistán, identificados incorrectamente como M. ridibundus (Gravenhorst) (Hymenoptera: Ichneumonidae); posteriormente en el año 2005 la especie fue introducida en Argentina y desde Argentina a Chile y Nueva Zelanda. En el año 2009 se aclaró la sistemática de estos parasitoides y ejemplares de Mastrus provenientes de Argentina fueron descriptos por el Dr. Klaus Horstmann como nueva especie Mastrus ridens (Horstmann, 2009; Tortosa et al., 2014).
Mastrus ridens es un ectoparasitoide gregario que se desarrolla sobre larvas encapulladas de C. pomonella. Por su parte, A. quadridentata es un endoparasitoide ovo-larval solitario que se desarrolla en el interior de las larvas de C. pomonella deteniendo su ciclo cuando estas se disponen a realizar su metamorfosis.
Desde su introducción, A. quadridentata y M. ridens, fueron liberados en montes frutales para evaluar su capacidad de adaptación a las condiciones agroecológicas en las provincias de Río Negro y Mendoza (Hernández et al., 2007; D´Hervé et al., 2012; Tortosa et al., 2014). Las interacciones de las especies introducidas con el medio físico y biológico, resultan de especial interés para establecer las perspectivas de una estrategia de control biológico.
El hiperparasitoidismo, puede ser definido como un cuarto nivel trófico que existe entre insectos entomófagos. Se refiere al desarrollo de un insecto parasitoide a expensas de un parasitoide primario. El parasitoide primario ataca a un hospedador que usualmente es fitófago, aunque también puede atacar predadores o detritívoros. Esto a veces impacta en el control biológico de especies plaga (Sullivan & Völkl, 1999).
En su área de origen, Asia central, C. pomonella soporta un ensamble diverso de parasitoides que incluye a los hiperparasitoides Perilampus tristis Mayr (Hymenoptera: Perilampidae) y Dibrachys microgastri (= D. cavus) (Walker) (Hymenoptera: Pteromalidae) (Mills, 2005).
En muestreos realizados entre los años 2005 y 2009 en la provincia de Mendoza, Argentina se registró Dibrachys microgastri (= D. boarmiae) (Hymenoptera: Pteromalidae) actuando como parasitoide de C. pomonella y M. ridens (Tortosa et al. 2014).
El objetivo del presente trabajo fue registrar y caracterizar las interacciones antagónicas en el control biológico de C. pomonella ejercidas por un grupo de hiperparasitoides asociados a M. ridens y A. quadridentata en la región del Alto Valle de Río Negro.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectó material de ocho establecimientos productivos donde se liberaron parasitoides para el control de C. pomonella. Los sitios seleccionados fueron montes de manzanos variedad Red Delicious y Granny Smith con abundante presencia de C. pomonella y en los cuales no se realizaron aplicaciones de insecticidas. La recolección de material se realizó utilizando fajas de cartón corrugado de 100 cm x 12 cm plegadas en su parte media y adheridas mediante grampas a los troncos y ramas principales de los árboles. Estas fajas resultan un refugio propicio para las larvas de C. pomonella que buscan lugares protegidos para realizar su metamorfosis o para permanecer en estado de diapausa durante los meses de invierno y permiten realizar muestreos de la plaga y su fauna asociada.
En los sitios 1 a 7 se liberaron entre 100 y 300 parejas de M. ridens entre septiembre y octubre de 2013 y el muestreo se realizó al final de la temporada (Abril de 2014). El sitio 8 en cambio se encuentra colonizado por M. ridens y A. quadridentata a partir de liberaciones realizadas entre 2005 y 2007 lo cual permitió realizar un muestreo más amplio utilizando tres series sucesivas de fajas de cartón colocadas en primavera, verano y otoño.
El porcentaje de hiperparasitoidismo se calculó individualmente según la siguiente fórmula:

% hiperparasitoidismo=Nº de capullos parasitados / Nº total de capullos recolectados x 100

En la tabla 1 se detallan la ubicación de los sitios muestreados y las fechas de colocación y de extracción de las fajas de cartón.

Tabla 1: Sitios de muestreo.

Los capullos de A. quadridentata y M. ridens alojados en las fajas de cartón fueron recolectados y colocados en vasos transparentes de plástico de 27 cm3 en condiciones de laboratorio 25±2 °C16L:8O. Los adultos que emergieron fueron contabilizados y colocados en tubos con alcohol 96° para su conservación y posterior envío e identificación en el Museo de La Plata. Los especímenes se montaron mediante las técnicas convencionales (Noyes, 1990) y fueron identificados utilizando las claves de Gibson et al. (1997), Gibson (1990, 1995, 2011) y Peters & Baur (2011). Ejemplares voucher fueron depositados en las colecciones del INTA Alto Valle, Laboratorio de Control Biológico de FunBaPa y en la División Entomología del Museo de La Plata.

RESULTADOS

Se registraron tres hiperparasitoides en capullos de M. ridens y A. quadridentata.

Dibrachys microgastri (Bouché) (Hymenoptera: Pteromalidae)
(Fig. 1a-b)


Fig. 1a-d
: a. Dibrachys microgastri vista lateral; b. vista dorsal; c. Eupelmus cushmani vista lateral; d. Eupelmus vesicularis vista lateral.

Diagnosis. Cabeza y mesosoma con coloración metálica, predominantemente verde o verde oscuro, pero a veces azul o con tintes azules sobre el mesoescudo. Ojos grandes, clípeo verticalmente estriado, boca angosta. Antena con los dos primeros artejos funiculares aneliformes, el primero transverso, el segundo un poco más largo que ancho; tercer artejo funicular más largo que ancho, cuarto a séptimo cuadrados, octavo ligeramente transverso. Mesoescudo y escutelo ligeramente convexos en vista lateral. Alas hialinas. Metasoma varía desde casi tan largo como el mesosoma a más largo que cabeza y mesosoma juntos (Peters & Baur, 2011).
Distribución. Cosmopolita.
Hospedadores. Es una especie polífaga que parasitoidiza al menos cinco órdenes de insectos: Diptera (tres familias de Cyclorrhapha), Lepidoptera (10 familias), Hymenoptera (cinco familias de "Symphyta" y Apocrita), Neuroptera y Coleoptera (Peters & Baur, 2011).

Eupelmus (Eupelmus) cushmani (Crawford) (Hymenoptera: Eupelmidae)
(Fig. 1c)

Diagnosis. Cabeza castaño oscuro. Antena castaño oscuro con un ligero lustre metálico en el escapo y el pedicelo. Mesosoma similar en coloración a la cabeza, con tégula castaño a más oscura con lustre metálico, ala anterior hialina, con venación castaño amarillento. Gaster castaño oscuro o con lustre verde metálico. El prepecto de las hembras desnudo o presenta dos o tres hileras de setas inconspicuas medio-longitudinales que no alcanzan los márgenes. Ala anterior con línea calva variable, a veces continua o casi continua hasta el área vanal; celda costal ventralmente setosa, con dos o tres líneas de setas medialmente. Propodeo con depresión plical en forma de Uextendiéndose hasta el foramen (Gibson, 2011).
Distribución. Argentina, Brasil, Canadá, América Central, Colombia, Guatemala, Hawái, México, Panamá, Perú, Puerto Rico, Saint Christopher y Nevis, Trinidad y Tobago, USA y Uruguay (Noyes, 2015).
Hospedadores. Noyes (2015) lista a E. cushmani como parasitoide primario o, a través de Hymenoptera y Diptera, como hiperparasitoide de 34 especies en 14 familias de 5 órdenes de insectos.

Eupelmus (Macroneura) vesicularis (Retzius) (Hymenoptera: Eupelmidae)
(Fig. 1d)

Diagnosis. Las hembras de esta especie son comúnmente confundidas con E. (Macroneura) dryorhizoxeni debido a sus alas reducidas que se encuentran curvadas en ángulo recto. Sin embargo, las hembras de E. vesicularis se diferencian por poseer un mesoescudo superficialmente cóncavo, un escutelo casi plano al mismo nivel que las axilas (Gibson, 1990) y por su patrón asimétrico de espinas tarsales, el mesotarso posee una hilera completa de espinas en el margen anterior, pero en el margen posterior solo en la mitad basal; los subsecuentes dos o tres tarsómeros sólo con una espina apical (Gibson, 1990).
Distribución. Argelia, Andorra, Finlandia, Europa, Austria, Bulgaria, Croacia, República Checa, Dinamarca, Francia, Alemania, Grecia,
Hungría, Israel, Italia, Canadá, Cáucaso, Kazajistán, Macedonia, Moldavia, Marruecos, Holanda, Nueva Zelanda, África del Norte, China, Polonia, Rumania, Rusia, Eslovaquia, Eslovenia, España, Suecia, Transcáucaso, Turquía, Turkmenistán, Ucrania, Inglaterra, USA, USSR, Yugoslavia, Serbia (Noyes, 2015), Argentina (Nuevo registro).
Hospedadores. Parasitoides primarios o secundarios de estados inmaduros; esta especie se considera uno de los calcidoideos más polífagos que se conocen, con hospedadores en más de 30 familias correspondientes a seis órdenes de insectos (Gibson, 1990; Noyes, 2015). Se cita por primera vez para A. quadridentata y M. ridens.

DISCUSIÓN

Dibrachys microgastri fue la especie más frecuente recolectándose en 4 de los 7 sitios colonizados por M. ridens en la temporada 2013-2014 mientras que en los 3 sitios restantes no se registraron interacciones con hiperparasitoides (Tabla 2).

Tabla 2. presencia de hiperparasitoides en capullos de M. ridens en sitios 1 a 7.

En el sitio 8, D. microgastri fue colectado actuando como hiperparasitoide de A. quadridentata y M. ridens en los muestreos de noviembre de 2013 y enero de 2014 (Tablas 3 y 4). En ambos muestreos, D. microgastri se presentó en mayor porcentaje sobre A. quadridentata respecto de M. ridens (27,3% / 5,9% en el primer muestreo y 29% / 9,5% en el segundo).

Tabla 3. Hiperparasitoides de M. ridens en sitio 8.

Tabla 4. Hiperparasitoides de A. quadridentata en sitio 8.

E. cushmani y E. vesicularis se registraron únicamente en el sitio 8 y su presencia no fue simultánea. E. cushmani se colectó sobre A. quadridentata y M. ridens en noviembre mientras que E. vesicularis se recolectó en el muestreo de enero también sobre ambas especies. Los porcentajes de parasitoidismo de E. cushmani sobre A. quadridentata y M. ridens fueron similares entre sí (18,2% / 23,5% respectivamente). E. vesicularis también registró valores de parasitoidismo similares sobre ambas especies (10,5% / 14,3% respectivamente) resultando inferiores a los de E. cushmani. El efecto combinado de los hiperparasitoides D. microgastri y E. cushmani alcanza 45,5 % sobre A. quadridentata y 29,4% sobre M. ridens. Esta combinación presente en el monitoreo realizado en primavera, es reemplazada por la combinación D. microgastri y E. vesicularis durante el verano alcanzando porcentajes de parasitoidismo de 39,5% sobre A. quadridentata y 23,8% sobre M. ridens.
En el muestreo realizado en abril de 2014 en el sitio 8 no se registraron hiperparasitoides posiblemente por el escaso número de hospedadores recolectados (4 capullos de M. ridens). La ausencia de capullos de A. quadridentata en este periodo se debe a que ésta especie permanece durante los meses de otoño e invierno en el interior de las
larvas de C. pomonella que han sido parasitadas.
En cuanto a la distribución, D. microgastri fue registrado en las localidades ubicadas al este (Ing. Huergo), al centro (Gral. J. A. Roca) y al oeste del área de estudio (Campo Grande y Sgto. Vidal) (Fig. 2). Por su parte E. cushmani y E. vesicularis se registraron en una localidad ubicada al centro (Gral. J. A. Roca). En las localidades de Allen, Cipolletti y Cinco Saltos ninguna de las tres especies de hiperparasitoides mencionadas fueron encontradas en los muestreos realizados. La ausencia de barreras físicas y la continuidad del área cultivada permiten suponer que estas especies se encuentran distribuidas en toda el área de estudio por lo que se requieren mayores esfuerzos de muestreo para constatar su presencia.


Fig. 2
: Imagen satelital de la región del Alto valle de Río Negro. Los puntos numerados, indican los sitios donde se realizaron los muestreos.

CONCLUSIONES

Existe una marcada diferencia en la incidencia y variedad de especies hiperparasitoides entre los sitios colonizados en 2013-2014 (sitios 1 a 7) respecto al sitio colonizado en 2005-2007 (sitio 8). Los hábitos polífagos y la amplia distribución geográfica de estas especies permiten pensar que las mismas se encontraban presentes en el área de estudio previo a la colonización por A. quadridentata y M. ridens y que en la medida que los parasitoides introducidos para el control de C. pomonella se establecieron en el ambiente e incrementaron sus poblaciones, las interacciones con hiperparasitoides se tornaron más frecuentes y complejas. La permanencia de las especies M. ridens y A. quadridentata en el sitio colonizados desde los años 2005 a 2007 permite inferir que son capaces de permanecer en el ambiente agrícola de la región pese a las interacciones antagónicas registradas las cuales pueden superar en conjunto el 40% de tasa de ataque.

AGRADECIMIENTOS

Quisiéramos agradecer al Dr. Gary Gibson por su ayuda en la confirmación de dos especies de parasitoides, a los árbitros por sus correcciones que ayudaron a enriquecer el manuscrito y al Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) por su apoyo.

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Recibido: 08-VIII-2015
Aceptado: 27-XI-2015

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