MORFOLOGÍA, TAXONOMÍA Y ZOOGEOGRAFÍA DE MAMÍFEROS ARGENTINOS: HOMENAJE A JOSÉ YEPES

Tympanoctomys: 75 años de historia. Estado actual del conocimiento del género

 

Agustina A. Ojeda, Andrea Del Pilar Tarquino-Carbonell, Leandro M. Vélez & Ricardo A. Ojeda

Grupo de Investigaciones de la Biodiversidad, Instituto Argentino de Investigaciones de Zonas Áridas (IADIZA), CCT Mendoza. CONICET. Av. Ruiz Leal s/n Parque General San Martín, Mendoza, CP 5500 Argentina, e-mail: agustinao@mendoza-conicet.gob.ar

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Resumen

Esta contribución es un homenaje a José Yepes por los 75 años transcurridos desde que describiera el género Tympanoctomys, y por los 90 años de su ingreso al Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”. Las ratas vizcacha son el epítome de roedores sudamericanos adaptados al desierto, y han constituido un verdadero modelo, no solo por presentar distintos atributos especializados para la vida en ambientes xéricos, sino también como uno de los mamíferos con mayor número cromosómico. En este capítulo brindamos un panorama global sobre el estado del conocimiento del género y las especies relacionadas, en áreas como, distribución, ecología, genética y conservación. Las perspectivas se enfocan sobre los vacíos y preguntas en temas aún no resueltos y que constituyen líneas fascinantes y promisorias para investigar y profundizar.

Palabras clave: José Yepes; Octodóntidos; Roedores; Ratas Vizcachas.

Abstract

This contribution is a tribute to José Yepes on the 75th anniversary of his description of the genus Tympanoctomys, and the 90th anniversary of his admission to the Argentine Museum of Natural Sciences “Bernardino Rivadavia”. Viscacha rats are the epitome of South American rodents adapted to desert habitats, and are a true model, not only to present different specialized attributes for life in xeric environments, but also as one of the mammals with the highest chromosomal number. In this chapter, we present an overview of the state of knowledge of the genus and related species, regarding aspects such as distribution, ecology, genetic and conservation. Perspectives focus on gaps and unresolved issues that are fascinating and promising research lines.

Key words: José Yepes; Octodontids; Rodents; Viscacha Rats.

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INTRODUCCIÓN

Abocado al estudio de las faunas locales, distribución y sistemática, José Yepes es el primero en sintetizar la distribución geográfica y taxonomía de los octodóntidos de Argentina (1930, 1942; véase García, 2018 para una síntesis biográfica de Yepes), complementando así el conocimiento de esta familia con los trabajo previos de Wolfsohn en Chile (1928a, 1928b). No obstante a pesar del limitado material de ejemplares científicos con el que contaba para sus descripciones taxonómicas (muchas de ellas basadas en material fotográfico) e interpretaciones sobre distribución, José Yepes pudo caracterizar el sustrato zoogeográfico de las especies de octodóntidos de Argentina y categorizarlas según el hábitat que ocupan, “fisiografía regional” y amplitud de su distribución (Yepes, 1942).
Los octodóntidos pertenecen a una familia de roedores endémicos del sur de América del Sur (Reig, 1981; Mares & Ojeda, 1982). Actualmente, la familia se compone de 16 especies agrupadas en 6 géneros, 3 de ellos monotípicos (Octodontomys, Octomys, y Spalacopus) y 3 politípicos (Tympanoctomys, Aconaemys, y Octodon) (Verzi et al., 2015). La distribución de la familia Octodontidae se encuentra restringida a ambos lados de los Andes en Argentina, Bolivia y Chile, entre los 15° y 40° lat S. A lo largo de su estrecho rango de distribución, abarca una gran variedad de hábitats, desde áreas costeras en el centro de Chile, hasta regiones preandinas y andinas, y desde hábitats desérticos, semidesérticos y mediterráneos, a bosques húmedos (Gallardo et al., 2007). En contraste con su relativa baja riqueza específica (seis géneros y 16 especies) el grupo presenta una amplia diversidad eco-morfológica, que incluye desde especies terrestres “generalistas” a especies fosoriales y subterráneas “especialistas” (Mares & Ojeda, 1982; Contreras et al., 1987, Ojeda et al., 2015). Esta diversidad eco-morfológica estaría asociada a una subdivisión geográfica dentro de la familia, en donde las formas escansoriales (Octodon), subterráneas (Spalacopus) y fosoriales (Aconaemys) se encuentran mayormente del lado oeste de los Andes, en la región central de Chile; mientras que las formas más adaptadas a ambientes xéricos, como el saxícola (Octomys) y el fosorial (Tympanoctomys), residen del lado oriental de los Andes, en Argentina. Existe además una forma escansorial (Octodontomys) que se distribuye en zonas pre-andinas del Monte y la Puna del noroeste de Argentina, sur de Bolivia y noreste de Chile (Contreras et al., 1987; Ojeda et al., 2013; Ojeda et al, 2015; Ojeda, 2016).
Dentro de los octodóntidos se destaca el género Tympanoctomys, descripto por J. Yepes (1942), un año después de que Lawrence (1941) describiera la especie Octomys barrerae. El nombre [Tympanoctomys] deriva de la palabra griega ‘tympanom’ que refiere al hiperdesarrollo de las bullas timpánicas del cráneo, ‘octo’ del latín, referido a los molares en forma de ocho (carácter presente en todos los miembros de la familia) y la palabra griega ‘mys’ = ratón.
Tympanoctomys es endémico de las regiones áridas del centro oeste de Argentina en los biomas del desierto del Monte y Patagonia, principalmente en ambientes salitrosos (salares), dunas y matorrales asociados a vegetación halofítica (Justo et al., 1985; Ojeda et al., 1996; Diaz et al., 2000; Ojeda, 2016). Representa uno de los géneros de roedores sudamericanos más adaptados a ambientes desérticos (Mares, 1975; Bozinovic & Contreras, 1990; Mares, 1993; Ojeda et al., 1996; Mares et al., 1997a; Diaz & Ojeda, 1999; Ojeda et al., 1999; Ojeda & Tabeni, 2009). Dentro de sus adaptaciones eco-morfo-fisiológicas se destacan: orina concentrada, riñones especializados, heces secas, bullas auditivas infladas, coloración pálida, actividad nocturna y hábito cavador (Ojeda & Tabeni, 2009). Tympanoctomys presenta el mayor numero diploide (2n) conocido para mamíferos y un tamaño genómico que es el doble de sus relativos más cercanos, características que llevaron a postularlo como el primer caso de mamífero poliploide (Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2003; Gallardo et al., 2004b). Sin embargo esto es aún motivo de continuos debates y revisiones (Svartman et al., 2005; Gallardo et al., 2006; Suárez-Villota et al., 2012, Evans et al., 2017), los cuales detallaremos más adelante.
Tympanoctomys es un genero politípico que incluye cuatro especies vivientes, T. aureus “rata vizcacha dorada”, T. barrerae “rata vizcacha colorada”, T. kirchnerorum “rata vizcacha de Kirchner ó rata vizcacha patagónica”, T. loschalchalerosorum “rata vizcacha de los chalchaleros” y una especie extinta T. cordubensis. Inicialmente dos de estas especies fueron descriptas como géneros distintos (Pipanacoctomys aureus y Salinoctomys loschalchalerosorum) (Mares et al. 2000). Sin embargo, revisiones y estudios recientes sugieren que el género Tympanoctomys incluiría a Pipanacoctomys y Salinoctomys (Díaz et al., 2015; Suárez-Villota et al., 2016), mientras que otros autores sugieren mantener ciertas distinciones entre ellos (Ojeda, 2016; Evans et al., 2017) (ver más abajo). En esta revisión consideraremos a Tympanoctomys formado por cuatro especies: T. aureus, T. barrerae, T. kirchnerorum y T. loschalchalerosorum.
Distintos atributos ecológicos y biogeográficos, tales como rangos geográficos reducidos, distribución en parches, especialización en hábitat, dieta y bajas densidades poblaciones, aumentan la vulnerabilidad de las poblaciones, es así que las poblaciones de varias especies de ratas vizcacha se encuentran en estado de amenazadas o casi amenazadas (Ojeda et al., 2012; Ojeda, 2016). Las amenazas más graves para estos octodóntidos son las actividades humanas como la agricultura, la producción ganadera, la deforestación y la minería, las cuales pueden causar extinciones locales (Ojeda et al., 2012; Ojeda, 2016). Para el caso de T. barrerae, estudios genéticos han detectado algunas poblaciones diferenciadas genéticamente y que podrían tener implicaciones importantes para la conservación y el manejo de la rata vizcacha (Ojeda, 2010).
En esta revisión nos enfocaremos en los avances y estudios que se han venido desarrollando en los últimos años en áreas como la ecología, genética y conservación del género Tympanoctomys, y se destacarán algunas futuras líneas de investigación para estos roedores especialistas del desierto.

HISTORIA DEL GÉNERO

Los primeros registros de Tympanoctomys provienen de Ameghino en el año 1889, en ese entonces considerado Phitanotomys cordubensis de la provincia de Córdoba, con una procedencia estratigráfica poco exacta, aunque probablemente del Pleistoceno medio. Es recién en el año 1941 cuando se realizaron las primeras descripciones de poblaciones vivientes de Tympanoctomys y en particular correspondientes a la especie T. barrerae, en ese entonces considerada como Octomys barrerae (Lawrence, 1941). Estos ejemplares fueron colectados en la localidad de La Paz, provincia de Mendoza, y la especie fue nombrada en honor al parasitólogo J. M. de la Barrera, quien estudió el ectoparásito Parapsyllus barrerai (Siphonaptera) únicamente encontrado en este roedor. Un año después, en 1942, José Yepes realizó comparaciones de este material tipo con ejemplares de Octomyx mimax y de otros roedores octodóntidos y describió el género Tympanoctomys, basado principalmente en la morfología de las bullas timpánicas, la cual se extiende más del 45% de la longitud del cráneo (Yepes, 1942; Ojeda et al., 1989; Diaz et al., 2000). Hasta el año 2007 solo se conocían registros de T. barrerae provenientes de ocho localidades asociadas a ambientes salitrosos, medanosos y llanuras arbustivas del Monte y ecotono Monte-Patagonia (Justo et al., 1985; Ojeda et al., 1996; Diaz et al., 2000). Es recién en el año 2007 cuando a partir de varias campañas de investigación realizadas en años previos, se registran nuevas localidades, ampliando su distribución hacia el norte en la provincia de San Juan, y hacia el sur en las provincias de Neuquén y La Pampa (Ojeda et al., 2007). Previamente, Verzi et al. (2002) revisaron el material tipo colectado por Ameghino (1889) asignado a P. cordubensis, y lo compararon con nuevo material procedente del Pleistoceno de la localidad de Mar de Plata, Buenos Aires, y concluyeron que ambos ejemplares pertenecen al género Tympanoctomys descrito anteriormente por Yepes, como nueva combinación que llamaron T. cordubensis.
En el año 2009, Udrizar-Sauthier y colaboradores asignaron material craneal fósil a T. barrerae, proveniente del Holoceno tardío de Patagonia en tres secuencias estratigráficas halladas en cercanías del río Chubut, provincia de Chubut. Ese mismo año, se registraron poblaciones vivientes de Tympanoctomys en la misma provincia y fueron asignadas a T. barrerae, notando tan solo algunas diferencias morfológicas a nivel del esperma en relación a las poblaciones de T. barrerae localizadas al norte de la distribución (Gallardo et al., 2009). Posteriormente, estudios filogenéticos y filogeográficos, utilizando marcadores mitocondriales, mostraron que las poblaciones de Patagonia son altamente divergentes con respecto a las poblaciones del centro-oeste de la distribución (Gallardo et al., 2013). Es así que basados en evidencias moleculares y morfológicas, Teta et al. (2014) describieron una nueva especie, Tympanoctomys kirchnerorum, con ejemplares de la localidad de Chubut, incrementando de esta forma la diversidad del género y significancia biogeográfica de la región patagónica para la familia Octodontidae. El material paleontológico de Tympanoctomys más recientemente registrado fue hallado en la provincia de Río Negro, Cueva Galpón, perteneciente al Holoceno tardío (Fernández et al., 2016). Este último hallazgo sugiere una extinción a nivel regional, cuyas causas posibles son objeto de controversia (Teta et al., 2014; Fernández et al., 2016).
Desde la descripción original de Tympanoctomys al día de hoy, se han propuesto algunos cambios taxonómicos a nivel de género y especies relacionadas. Inicialmente Pipanacoctomys aureus y Salinoctomys loschalchalerosorum fueron descriptos como géneros distintos y emparentados a T. barrerae, sobre la base de diferencias en caracteres morfológicos (Mares et al., 2000). Rápidamente, algunos autores cuestionaron las diferencias morfológicas encontradas entre estos taxones y sugirieron incluir a P. aureus y S. loschalchalerosorum como especies dentro del género Tympanoctomys (Barquez et al., 2002; Díaz & Verzi, 2006).
Estudios a nivel molecular reflejan que la similitud genética encontrada entre S. loschalchalerosorum y T. barrerae indicaría un tiempo de divergencia reciente (Upham & Patterson, 2015). En esta misma línea, Suárez-Villota et al., (2016) mediante el uso de marcadores moleculares mitocondriales y nucleares (12S rRNA y GHR), pusieron a prueba la monofília de estas especies llegando a la conclusión de que Pipanacoctomys y Salinoctomys no se diferencian de Tympanoctomys. De este modo el género incluiría 3 especies: T. barrerae, T. kirchnerorum y T. aureus, ya que Salinoctomys estaría incluido en la diversidad de lo que se conoce como T. barrerae, presentando distancias genéticas muy bajas entre ellos (0-0.6%) (Suárez-Villota et al., 2016; veáse por ejemplo Fariña Torres et al., 2018). De modo tal que en las últimas revisiones, el escenario taxonómico con mayor apoyo considera al género Tympanoctomys formado por 4 especies actuales: T. aureus, T. barrerae, T. loschalchalerosorum y T. kirchnerorum (Díaz et al., 2015; Pérez, 2013). Asimismo, estudios morfológicos recientes apoyan esta idea y muestran que si bien T. loschalchalerosorum comparte algunos atributos morfológicos con T. barrerae, son en general morfológicamente distintos como para ser reconocidos como especies diferentes (Pérez et al., 2017). Otros autores (Upham & Patterson, 2015; Evans et al., 2017) sugieren mantener la distinción entre los géneros para resaltar la divergencia molecular encontrada principalmente entre los géneros Tympanoctomys y Pipanacoctomys. Por otro lado, Ojeda (2016), sostuvo que dada la falta de una descripción formal del nuevo escenario taxonómico (4spp), debe continuarse con la idea original de tratar a estos géneros por separados. Finalmente, todo lo mencionado anteriormente deja en evidencia la necesidad de una revisión integral del género y ratas vizcachas.

DISTRIBUCIÓN Y ADAPTACIONES ECOLÓGICAS, COMPORTAMENTALES Y FISIOLÓGICAS

Distribución
El género Tympanoctomys es endémico de las ecorregiones áridas del desierto del Monte, La Payunia y Patagonia en Argentina. El rango geográfico de las especies vivientes se extiende entre los 28°- 43° latitud sur y 67°- 69°de longitud oeste (Fig. 1). La rata vizcacha colorada, T. barrerae, tiene el mayor rango geográfico y su distribución se extiende a través de las ecorregiones del Monte (de Valles y bolsones, Septentrional), y La Payunia, a modo de “parches” poblacionales. Por otro lado la rata vizcacha patagónica, T. kirchnerorum, tiene un rango geográfico menor y restringido a la ecorregión de Patagonia (Teta et al., 2014; Ojeda, 2016; Tarquino-Carbonell et al., 2016). La rata vizcacha dorada, T. aureus, y la rata vizcacha de los chalchaleros, T. chalchalerosorum, se las conoce solamente de las localidades tipo ubicadas en el departamento de Pomán, Salar de Pipanaco, provincia de Catamarca y en el departamento de Chamical, provincia de La Rioja, respectivamente (Mares et al., 2000). Algunos estudios han sugerido que el éxito de la colonización en ambientes xéricos y el amplio rango geográfico de T. barrerae, en comparación con las otras especies, se deba a un conjunto de atributos comportamentales, ecomorfológicos y fisiológicos que le confieren una mejor utilización de ambientes de salares y recursos hipersalinos (Mares et al., 1997b, Ojeda et al., 1999; Gallardo et al., 2007; Ojeda et al., 2013).

Fig. 1. Localidades conocidas del género Tympanoctomys. Los círculos corresponden a localidades de T. barrerae, los cuadrados corresponden a registros de T. cordubensis y los triángulos a T. kirchnerorum. El rombo negro representa T. aureus y el rombo blanco a T. loschalchalerosorum. 1) Valle de la Luna, 2) Guanacache, 3)Arroyito, 4) Las Catitas, 5) La Paz (tipo), 6) Ñacuñan, 7) Nihuil, 8) Malargüe, 9) Gran Salitral, 10) Lihué Calel, 11) Casa de Piedra, 12) Añelo, 13) Puente Picún Leufú, 14) Cueva Galpón, 15) La Porfía (tipo), 16) Los Altares, 17) Cueva de la Virgen, 18) Cueva Caolinera Dique Ameghino, 19) Las Plumas, 20) Córdoba (tipo), 21) Alfa Corral, 22) Mar del Plata, 23) Salinas Grandes, 24) Salar de Pipanaco.

Hábitat, dieta, sistema de cuevas y actividad espacial
T. barrerae se distribuye principalmente en cuencas salinas o salares, y hábitats medanosos (Ojeda et al., 1996; Mares et al., 1997a) dominado por vegetación halofítica de baja altura (aproximadamente 1m). En general, el ambiente de las cuencas salitrosas está constituido en su “anillo” externo por una estructura arbórea con los géneros Prosopis y Geoffroea, y arbustos como Larrea y Lycium, mientras que el centro del salar está dominado por quenopodiáceas arbustivas como Heterostachys ritteriana, Suaeda divaricata , Atriplex sp. y Allenrolfea vaginata, esta última ocupando la parte más central del salar (Ojeda et al., 1996). Los ambientes de dunas o médanos de arena están dominados principalmente por Atriplex patagonia y Prosopis flexuosa (Ojeda et al., 1996). El hábitat de T. kirchnerorum es un terreno arenoso y dominado por especies vegetales de la estepa patagónica como Chuquiraga avellanedae, Atriplex, Prosopis y Schinus johnstonii (Asteraceae) (León et al., 1998). Por último, el hábitat de T. aureus y T. loschalchalerosorum consiste en matorrales perisalinos asociados al Salar de Pipanaco y Salinas Grandes, respectivamente, con un sustrato principalmente arenoso y altamente salitroso (Mares et al., 2000).
Las especies son estrictamente herbívoras y con alta especialización hacia una dieta compuesta principalmente de vegetación halofítica. Los únicos trabajos sobre dieta han sido realizados en T. barrerae donde se observa que se alimenta principalmente de Atriplex, Allenrolfea, Heterostachys y Suaeda y de gramíneas en menor proporción (Tabla 1). Dietas similares, basadas en consumo de plantas halofíticas (ej. Atriplex) han sido reportadas en otros roedores especialistas de desierto, como la rata canguro, Dipodomys microps (Norteamérica) y la rata obesa, Psammomys obesus del norte de África (Mares et al., 1997b).

Tabla 1. Proporción de ítems alimenticios, obtenidos a partir de trabajos sobre dieta de T. barrerae en diferentes localidades de Mendoza, Argentina (Ojeda et al. 1996, Torres-Mura et al., 1989).

Para alimentarse, T. barrerae limpia la superficie de hojas del género Atriplex mediante un manojo de cerdas rígidas ubicado detrás de los incisivos superiores para remover el exceso de sal en la epidermis vegetal y así reducir su ingesta (Mares et al., 1997a; Berman, 2003). Estudios comportamentales sobre el proceso de limpieza de las hojas han mostrado que el tiempo de “pelado” de las hojas de Atriplex es menor que el registrado para las especies convergentes D. microps y P. obesus (Giannoni et al., 2000). Esta diferencia en el tiempo de “pelado” podría estar explicada por el uso de sus cerdas ubicadas detrás de los incisivos, que actuarían como un “segundo par” de incisivos inferiores (Giannoni et al., 2000). Sobre la dieta y comportamiento de forrajeo de las otras especies del género no hay estudios específicos, aunque probablemente el mayor porcentaje de su alimentación consista en quenopodiáceas (Ojeda, 2016).
Las ratas vizcacha construyen sistemas de madrigueras o cuevas en forma de montículos, con varias entradas conectadas por galerías internas a distintas profundidades (Ojeda et al., 1996; Mares et al., 1997a; Torres et al., 2003; Teta et al., 2014; Ojeda, 2016). Los primeros trabajos sobre la ecología de T. barrerae describieron que sus madrigueras cuentan con túneles de dos o tres niveles interconectados que dan lugar a cámaras centrales que servirían para el descanso y almacenamiento del alimento (Fig. 2A; Ojeda et al., 1996; Mares et al., 1997a). La dinámica de las madrigueras es poco conocida pero algunos estudios sugieren que el número y orientación de las entradas estaría asociado a la estacionalidad. Así, se ha reportado un mayor número de entradas orientadas hacia la luz solar directa en la estación invernal e indirecta en verano (Fig. 2B; Torres et al., 2003). Estudios en marcha en esta especie reportan una mayor proporción de entradas hacia el este, particularmente en la estación húmeda (Tarquino et al., en prep.).

Fig. 2. Estructura de madrigueras de T. barrerae. A. Estructura interna mostrando diferentes niveles de las madrigueras (primer nivel: gris más claro, segundo nivel: gris intermedio, tercer nivel: negro) (modificado de Ojeda et al. 1996; Mares et al. 1997a). B. Incidencia del sol en la madriguera con respecto a las entradas apuntando hacia el norte (modificado de Torres et al. 2003).

T. barrerae es una especie solitaria y ocurre en bajas densidades poblacionales. Si bien no está cuantificada, observaciones no sistematizadas sugieren una fuerte reducción poblacional en los bordes de distribución. Estudios en curso en poblaciones del norte de Mendoza estiman un área de acción en promedio de 921 m² (Tarquino et al., en prep). Este es un valor bajo a intermedio comparado con los rangos de área de acción de otras especies de octodóntidos, teniendo en cuenta la variedad de ecorregiones que ocupan las especies de la familia en todo el cono sur (Tabla 2). Trabajos en curso muestran que los machos pueden moverse durante la noche hasta 87m. Asimismo no se han registrado individuos compartiendo madrigueras (Tarquino et al., en prep.), lo que coincide con estudios previos sobre la especie (Ojeda et al., 1996; Mares et al., 1997a). Respecto a las otras especies del género, aún no se cuenta con información detallada sobre estos aspectos.

Tabla 2. Datos promedio del área de acción de Tympanoctomys (machos y hembras) y otras especies de la Familia Octodontidae. *Area de acción de Octodon degus puede variar estacionalmente

En cuanto a algunos aspectos reproductivos y de comportamiento de las crías, podemos mencionar que las hembras de T. barrerae en cautiverio tienen en promedio cuatro camadas por año.
Las crías (una o dos por camada) son precoces, con pelo y nacen con los ojos cerrados y pesan 4 g al nacer. Al día 5 pesan 8 g y abren los ojos en el día 6. Los juveniles comienzan a consumir plantas en el día 10, aunque aún no haya destete. Además se ha observado que los juveniles limpian las hojas de Atriplex tal como hacen sus madres (Díaz et al., 2000; Ojeda, 2016). Actualmente no se conocen datos reproductivos ni poblacionales de las otras especies.

Fisiología y concentración renal
T. barrerae muestra una alta especialización para la vida en ambientes áridos (Díaz & Ojeda, 1999). La morfología renal presenta una médula desarrollada y una papila elongada lo que confiere una alta capacidad para concentrar orina. Los estudios a nivel de fisiología renal han arrojado valores máximos de concentración de orina de 7080 mosm/l, similar o superior a lo observado en otros roedores adaptados a desiertos del mundo como es el caso de Dipodomys microps (5540 mosm/l) y Psammomys obesus (6340 mosm/l) (Diaz & Ojeda, 1999; Ojeda et al., 1999).

GENÉTICA DEL MAMÍFERO CON EL GENOMA MÁS GRANDE

El género Tympanoctomys es único entre los mamíferos del desierto, no sólo por el conjunto de adaptaciones eco-morfo-fisiológicas que presenta, sino también por las características únicas y sobresalientes de su genoma. Desde su descubrimiento y a lo largo de su historia hubo importantes contribuciones y hallazgos en esta área.
T. barrerae, presenta un complemento cromosómico (2n=102, FN=200) y un tamaño genómico (2C=16,8 pg ADN), siendo los valores más altos reportados para mamíferos (Contreras et al., 1990; Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2003). Todos sus cromosomas son bibraquiados, excepto el cromosoma (Y) que es acrocéntrico, y presentan bloques de heterocromatina centromérica (Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2004b). Este incremento en el número diploide acompañado de un aumento en el tamaño genómico y aumento de tamaño de algunas células por el denominado “efecto gigas” (ej. espermatozoide, hepáticas y linfocitos) llevaron a proponer a T. barrerae como el primer mamífero poliploide “tetraploide” (Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2004b), y cuya condición tetraploide habría sido adquirida vía hibridación (Gallardo et al., 2007; Suárez-Villota et al., 2012). Esta idea generó grandes debates en los últimos años (Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2003; Gallardo et al., 2004b; Svartman et al., 2005; Gallardo et al., 2006; Evans et al., 2017), y sobre lo cual discutiremos más adelante. Respecto a T. kirchnerorum, se ha reportado el mismo número cromosómico y morfología similar a la de T. barrerae (Teta et al., 2014). Mientras que T. aureus presenta un complemento cromosómico 2n =92 y 44-45 pares de cromosomas bibraquiados. Gallardo et al., (2004b), argumentaron que el cariotipo de T. aureus es un derivado tetraploide, como el de T. barrerae. Por último en la especie T. loschalchalerosorum se desconoce su complemento cromosómico.
Dos hipótesis han prevalecido para explicar el mecanismo de la gran expansión del genoma de T. barrerae. 1) Origen del gran genoma como consecuencia de una duplicación completa del genoma (Gallardo et al., 1999; Gallardo et al., 2003; Gallardo et al., 2004a; Gallardo et al., 2004b; Gallardo et al., 2006; Gallardo et al., 2007; Suárez-Villota et al., 2012) , 2) Origen del gran genoma como consecuencia de una gran expansión y acumulación de elementos repetitivos (Contreras et al., 1990; Svartman et al., 2005; Evans et al., 2017). Las primeras evidencias a favor de la condición tetraploide en T. barrerae fueron presentadas por Gallardo et al., (1999) donde mostraron que el tamaño genómico de este roedor (2C=16,8 pg) es aproximadamente el doble de sus parientes más cercanos O. mimax (2C=7,6 pg) y O. gliroides (2C=8,2 pg), sugiriendo un posible origen por duplicación genómica de alguno de estos parientes. Otra evidencia a favor de esta hipótesis es el aumento de tamaño observado en algunos tipos de células, denominado “efecto gigas”, que estaría vinculado a un evento de poliploidía (Gallardo et al., 1999). Años más tarde, Gallardo et al. (2004b) propone a T. aureus como poliploide, basado en su tamaño genómico (~16 pg) y aumento de tamaño en sus células somáticas y sugiere que la poliploidía de T. barrerae se habría originado por hibridación mediante la fusión de gametas de T. aureus y O. mimax. Más específicamente, la poliploidía de T. barrerae se propuso a partir de la comparación de su número cromosómico (2n=102), respecto a los de T. aureus (2n=92) y O. mimax (2n=56), y a partir de esta comparación se sugirió un evento de hibridación entre una gameta haploide de T. aureus (n=46) y una gameta no reducida (2n) de O. mimax (2n=56), dando así origen a la alotetraploidía de T. barrerae (2n=102).
El primer trabajo en rechazar esta idea fue de Svartman et al., (2005), quienes a partir de evidencia citogenética molecular y bandeo G, concluyeron que el gran tamaño del genoma es producto de una amplificación y expansión de secuencias altamente repetitivas. Mediante el uso de sondas moleculares de un especie emparentada y diploide O. degus (2n=58), realizaron hibridación in situ con los cromosomas de T. barrerae, dando como resultado que las sondas solo marcaron un par de cromosomas ortólogos de T. barrerae, indicio que consideraron como evidencia de diploidía. Por último, mediante la utilización de bandeo G, encontraron un fuerte heteromorfismo entre cromosomas homólogos de T. barrerae, y presencia de heterocromatina en los brazos cromosómicos, que no habían podido identificarse con la utilización de bandeo Cen trabajos previos (Gallardo et al., 1999, 2004a). Es así que los autores concluyeron que la sola evolución y amplificación de secuencias repetitivas resultaría el mecanismo más plausible para explicar el gran aumento observado en el genoma de T. barrerae (Svartman et al., 2005). Cabe resaltar que años antes, Contreras et al., (1990), mediante la técnica de bandeo C, detectó gran cantidad de heterocromatina en los brazos cromosómicos, sugiriendo que la evolución y amplificación del genoma en T. barrerae se habría dado por fisiones en tándem de cromosomas junto con la expansión de secuencias repetitivas a partir de cromosomas telocéntricos.
Posteriormente, Gallardo et al, (2006), mediante técnicas de citogenética molecular e hibridación con cromosomas de T. barrerae, y utilizando además sondas de un gen nuclear especifico (Hox8) y una región de ADNr, detectaron presencia de 4 señales de hibridación con cada sonda utilizada, resultados que utilizaron para reafirmar la condición tetraploide de T. barrerae. Suarez-Villota et al., (2012), continuando con esta línea, y a partir del uso de sondas moleculares, tanto de O. mimax como de T. aureus, (supuestos ancestros que dieron origen a la alotetraploidía de T. barrerae) encontraron que una región del genoma de T. barrerae hibridó con aquel de T. aureus, y otra región del genoma de T. barrerae con aquel de O. mimax, interpretando estos resultados como evidencia de alotetraplodía en T. barrerae.
Finalmente, el trabajo más reciente referido a esta controversia fue publicado por Evans et al. (2017), quienes con técnicas de secuenciación masiva analizaron secuencias de transcriptomas enteros y secuencias genómicas de T. barrerae y O. mimax, para explorar así el origen del enorme genoma en Tympanoctomys. En su trabajo, los autores pusieron a prueba las dos hipótesis en boga, utilizando para ello sus resultados y la evidencia previa. Los autores demostraron que alrededor de la mitad del genoma en T. barrerae es diverso y con secuencias altamente repetitivas, siendo muchas de estas secuencias especie-especifica, y no encontraron pruebas sólidas para apoyar la idea de una duplicación completa del genoma. Este trabajo, en general, apoya las conclusiones de Svartman et al. (2005), de que la expansión del genoma en T. barrerae se debió a la expansión de elementos altamente repetitivos. Estos autores proponen además, que el gran genoma de T. barrerae pudo haberse originado por 1) evolución por expansión de un mosaico diverso de secuencias repetitivas, y 2) una distribución no uniforme de estos elementos en el genoma.
Finalmente, tanto la confirmación de la poliploidía como de la evolución por expansión de secuencias repetitivas representan mecanismos de dinámica genómica de enorme interés biológico, no solo porque permitirán lograr un mejor entendimiento del funcionamiento de los grandes genomas en mamíferos, sino también por las implicancias evolutivas en la radiación de estos organismos, y también por la posible asociación existente entre el gran tamaño genómico de Tympanoctomys y la extrema adaptación exhibida en sus hábitats, dieta, comportamiento y ecofisiología.

Aspectos filogenéticos y filogeográficos
La disponibilidad de herramientas moleculares permitió otros avances dentro del área genética-molecular, incluyendo los estudios filogenéticos y filogeográficos que se realizaron en Tympanoctomys y taxas relacionados de la familia Octodontidae. Entre los primeros trabajos se destacan los estudios de patrones de variación en alozimas (Köhler et al., 2000) y métodos de hibridación de ADN (Gallardo & Kirsch, 2001) para resolver las relaciones filogenéticas dentro de los octodóntidos. Más adelante, Honeycutt et al. (2003), analizaron secuencias nucleotídicas de genes mitocondriales (12s ARN) y nucleares (receptor de hormona del crecimiento [GHR]) para investigar las relaciones filogenéticas del mismo grupo. Estos tres primeros estudios evaluaron los patrones de variación genética y relaciones filogenéticas dentro de la familia y coinciden en identificar un clado que contiene a los especialistas del desierto (Tympanoctomys y Octomys) separados y genéticamente diferenciados de las formas chilenas (Octodontomys, Octodon, Aconaemys, Spalacopus). Asimismo, Honeycutt et al. (2003), propuso que la gran diversificación de octodóntidos ocurrió en respuesta a eventos climáticos y geológicos que sucedieron en el Mioceno y durante el Plio-Pleistoceno.
Posteriormente, Opazo, 2005, realizó una reevaluación de los tiempos de divergencia y concluyendo que T. barrerae y P. aureus (actualmente T. aureus) forman un grupo hermano que comienzan a divergir aproximadamente hace 1,74±0,59 Ma, durante el Plio-Pleistoceno. Años más tarde, Upham & Patterson (2012) utilizaron las mismas secuencias publicadas, y agregaron al estudio dos nuevos genes nucleares: el Factor de von Willebrand (vWF), y el gen activador de recombinación (RAG1). Estos autores arribaron a conclusiones similares a Opazo (2005), aunque con algunas diferencias en las estimaciones de tiempos de divergencia. En un trabajo posterior, Upham & Patterson (2015) incluyeron secuencias de Salinoctomys y como resultado mostraron que un grupo contiene a Pipanacoctomys como hermano de Tympanoctomys y Salinoctomys, en donde los tiempos de divergencias entre estos últimos es muy reciente (~0,7 Ma).
El último aporte en lo que refiere a filogenia molecular es el trabajo de Suárez-Villota et al. (2016), utilizaron las secuencias nucleotídicas ya reportadas y agregaron muestras de T. kirchnerorum, S. loschalchalerosorum (T. loschalchalerosorum), O. pacificus y A. porteri. Estos autores propusieron que Tympanoctomys incluiría 3 especies: T. barrerae, T. kirchnerorum y T. aureus y que lo que se consideraba S. loschalchalerosorum quedaría incluido dentro de la diversidad de T. barrerae, dada las bajas distancias genéticas que los separan (0-0.6%) (Suárez-Villota et al., 2016). Además propusieron que durante periodos interglaciales durante el Pleistoceno podría haberse diferenciado la especie aislada T. kirchnerorum (Suárez-Villota et al., 2016).
Con la intención de ahondar en aspectos genéticos y filogeográficos de T. barrerae, Ojeda (2010) estudió la variación y estructura genética de las poblaciones, a lo largo del rango de distribución de la especie, utilizando secuencias de ADN mitocondrial (región control). Este trabajo mostró que las poblaciones de T. barrerae presentan distintos niveles de diversidad genética a lo largo de su distribución, siendo las poblaciones del norte y sur más diversas que las del centro. A su vez, las poblaciones de T. barrerae mostraron una moderada a alta diferenciación genética entre sí, siendo las poblaciones centrales las mas diferenciadas y las que presentan haplotipos únicos y no compartidos con el resto. La distinción genética de estas poblaciones centrales podría tener importantes implicancias para la conservación y el manejo de la rata de vizcacha colorada (Ojeda, 2010). Finalmente, Gallardo et al., (2013) analizaron otros genes mitocondriales (citocromo b (cit b) y citocromo oxidasa I (COI)), e incorporaron individuos de la población periférica y aislada de la provincia de Chubut, hasta ese momento identificados como T. barrerae. Este estudio llegó a conclusiones similares a las de Ojeda (2010), aunque con algunas diferencias en cuanto a las estimaciones de diversidad genética, posiblemente producto de un mayor esfuerzo de muestreo. Los resultados de Gallardo et al., (2013) mostraron que la población de Chubut, el registro más austral para el género, es la más divergente con respecto al resto de las poblaciones. Posteriormente, en base a estas evidencias moleculares y complementando con datos morfológicos, Teta et al., (2014) describen una nueva especie para el género, T. kirchnerorum, proveniente de la provincia de Chubut.

ESTADO DE CONSERVACIÓN

Las evaluaciones del estado de conservación del género Tympanoctomys, han cambiado a lo largo del tiempo, producto de un avance en el conocimiento de la distribución y de sus poblaciones, particularmente de la rata vizcacha colorada, T. barrerae. En las primeras evaluaciones, T. barrerae fue clasificada como amenazada dentro de la categoría de vulnerable (Diaz & Ojeda, 2000). Evaluaciones más recientes (Ojeda et al., 2012; Roach, 2016), la clasifican como especie “casi amenazada”. Este cambio de categoría de “vulnerable” a “casi amenazada” desde la última evaluación, obedece a un mejor entendimiento de sus poblaciones y abundancias relativas, según el criterio experto, a lo largo de su rango geográfico. En particular, se amplió el área de distribución (nuevos registros poblacionales) registrando nuevos datos de presencia de la especie. Por otro lado, T. aureus y T. loschalchalerosorum, se encuentran clasificadas como especies “amenazadas” por la UICN, debido a que el área de extensión de ocurrencia es <100Km2 y su área de ocupación < 10Km² y todos los registros provienen de una única localidad. Para el caso de T. aureus, la principal amenaza es la pérdida de hábitat debido a la expansión de plantaciones de olivos. Finalmente, la especie recientemente descripta, T. kirchnerorum, aún carece de evaluación y categorización formal tanto por parte del Libro Rojo de Mamíferos Amenazados de Argentina (Ojeda et al., 2012), como de la Unión Internacional de Conservación de la Naturaleza (UICN). Sin embargo, el único registro de ocurrencia (localidad tipo), sumado a extinciones locales (Holoceno tardío) en el Valle del Río Chubut (Udrizar Sauthier et al., 2009; Pardiñas et al., 2012) y la extensa explotación petrolera en la ecorregión patagónica son factores que permiten considerar a T. kirchnerorum como un microendemismo con alto riesgo de extinción en el corto plazo.
En líneas generales la vulnerabilidad de las poblaciones a las extinciones locales está determinada por los atributos intrínsecos de su historia natural (ej. historia de vida, demografía, ecología, fisiología, comportamiento), del paisaje (ej. heterogeneidad, conectividad de hábitats, otros) y contingencias (catástrofes, anomalías climáticas, otros). La figura 3 (modificada de Wiens, 1989) esquematiza la vulnerabilidad de poblaciones distribuidas en parches y, como en el caso de las ratas vizcacha, combinada con una fuerte especialización de hábitat y dieta. De modo sintético, el rango geográfico restringido a las tierras áridas, sumado a la baja abundancia poblacional y ocurrencia preponderante en cuencas salinas distribuidas a modo de parches de distinto tamaño y proximidad, conforma una combinación de atributos, que asociados a contingencias naturales (ej. precipitaciones extremas, vulcanismo, incendios) o antrópicas (ej. incendios, explotación petrolera, gasífera, sobrepastoreo de ganado en bordes de salitrales, incendios), expone a las poblaciones de las ratas vizcacha a procesos dinámicos de extinción local. Estos aspectos, sumados a la singularidad genética encontrada en algunas de sus poblaciones (ej. centro de distribución de T. barrerae; Ojeda, 2010), son elementos de gran relevancia para el diseño de estrategias de conservación de especies, cuyas poblaciones se distribuyen a modo de parches, poco abundantes y especialistas de hábitat y dieta.

Fig. 3. Atributos de vulnerabilidad de Tympanoctomys. Algunos de estos atributos son potenciales y tentativamente listados (adaptado de Wiens, 1989).

SÍNTESIS Y PERSPECTIVAS

Si bien, como hemos resumido en este trabajo, se conocen diversos aspectos de las relaciones evolutivas, genéticas, distribución y ecología general de Tympanoctomys, particularmente de T. barrerae, aún quedan importantes vacíos y líneas de investigación por explorar acerca de la biología de las especies de este género. Uno de los desafíos que tenemos es lograr su mantenimiento en bioterio. Esto permitiría, al igual que con otras especies modelo de desierto (ej. Psammomys obesus) avanzar en el conocimiento de aspectos básicos de pautas comportamentales, historia de vida, gestación, cuidado parental, relaciones intraespecíficas y medición de parámetros fisiológicos ante distintas condiciones experimentales.
No hay dudas de que uno de los aspectos que estimulan nuevas investigaciones está relacionado con el tamaño del genoma y las posibles consecuencias de esta gran expansión, que podría tener algún valor adaptativo en Tympanoctomys y que aún desconocemos. Algunos trabajos han sugerido una probable vinculación entre la evolución de este gran genoma y el desarrollo de la alta tolerancia a una dieta hipersalina (Gallardo et al., 2007; Evans et al., 2017). Por otro lado la comprensión de la dinámica de los elementos repetitivos del genoma y su conexión con los rearreglos cromosómicos que ocurrieron en el ancestro de T. barrerae, son aspectos por resolver acerca del genoma más grande hallado en mamíferos (Evans et al. 2017).
Desde una perspectiva biogeográfica aun existen salinas en el ecotono entre la región del Monte -Patagonia con hábitats similares a los que habitan las ratas vizcacha, y que aún no han sido explorados y en donde podrían existir núcleos poblacionales a modo de parches aislados de una población más ampliamente distribuida en el pasado.
En cuanto a la conservación de las poblaciones “aisladas”, existen grandes vacios en el conocimiento de la dinámica poblacional o metapoblacional (colonización y extinción) de los parches o cuencas salinas, el grado de conectividad o aislamiento de estos parches, su diversidad genética
y también de las abundancias relativas a lo largo del rango geográfico, particularmente en aquellas poblaciones de Tympanoctomys que ocupan los bordes o límites de distribución. Investigaciones en marcha sobre ecología espacial y genética del paisaje en T. barrerae nos permitirán entender aspectos fundamentales de su abundancia poblacional, dinámica de movimiento y estructuración espacial en paisajes heterogéneos. Esto nos permitirá indagar sobre qué rasgos particulares del ambiente podrían estar moldeando la distribución espacial actual de la variación genética, entre otros. Estos trabajos sobre diversos aspectos de la biología de las especies son los que proporcionarán los fundamentos para establecer prioridades respecto a qué poblaciones de las ratas vizcachas conservar, y finalmente contribuir a un mejor diseño de planes de conservación de especialistas del desierto y biodiversidad de las tierras áridas.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Guillermo Cassini y Pablo Teta, por la invitación a participar de este volumen especial en homenaje al Dr. José Yepes. A todos los autores de las diferentes instituciones que con sus artículos, presentaciones en congresos e investigaciones han aportado al conocimiento del estado del arte del género que aquí discutimos. A todas las organizaciones gubernamentales y no gubernamentales (subsidios y proyectos otorgados) que han hecho posible el financiamiento total ó parcial de estas investigaciones; sin su ayuda sería imposible conocer aspectos básicos de este grupo en particular y trabajar haciendo ciencia en Argentina.

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Recibido: 15-X-2017
Aceptado: 3-V-2018