ECOLOGÍA

Microorganismos consumidores en suelos de la llanura de inundación del arroyo El Pescado (Buenos Aires): Experiencia en microcosmos

 

Virginia S. Zaplara¹, L. C. Solari¹, Hernán H. Benítez & N. A. Gabellone¹

¹ Instituto de Limnología “Dr. Raúl A. Ringuelet”, CCT-Conicet La Plata, Boulevard 120 y 62, 1900 La Plata, Buenos Aires, Argentina

Doi: 10.22179/REVMACN.20.605

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Resumen

Las inundaciones periódicas de los grandes ríos favorecen el desarrollo de organismos que colonizan la llanura de inundación. Los eventos de colonización pueden ocurrir en días o semanas y muchas especies surgen de estructuras de resistencia que quedan en el suelo luego de un evento de inundación. El objetivo fue analizar la sucesión de organismos consumidores a partir de muestras de suelo de la planicie de inundación del Aº El Pescado (Buenos Aires). Se realizaron cinco tratamientos con tres réplicas, expuestos a diferentes tiempos de anegamiento. Se midieron temperatura, conductividad, oxígeno disuelto, pH y turbidez. Se estimó la concentración de fósforo total, fósforo total disuelto, clorofila “a” y se realizó el análisis cuantitativo de los organismos. Se registraron 30 taxones siendo ciliados (9), amebas testáceas (8) y rotíferos (8), los grupos con más representantes. Los ciliados tuvieron su densidad máxima en la etapa inicial con Urocentrum turbo como dominante. Las amebas testáceas dominaron en la etapa final con especies de Arcella y Difflugia. Los rotíferos bdelloideos estuvieron siempre presentes y los monogononta alcanzaron su máxima densidad (Lecane lunaris y Plationus patulus) hacia el final del experimento. Los copépodos se observaron desde la etapa inicial con estadios larvales y, en la etapa final con adultos de harpacticoideos (Attheyella sp. y Cletocamptus sp.) y ciclopoideos. En la etapa inicial predominaron los bacterívoros, en las intermedias los filtradores y pastoreadores y hacia el final los detritívoros. La presencia de los grupos en los tratamientos se relacionó con sus tiempos generacionales y con el hidroperíodo simulado.

Palabras clave: Arroyo pampeano; Llanura de inundación; Suelo inundado; Microorganismos; Colonización; Microcosmos.

Abstract

Development of microconsumers in waterlogged soil: experience in microcosms

The periodic flooding in large rivers basin favors that the organisms colonize the floodplain. Colonization events can occur in days or weeks and many species through their resistance structures can remain in the soil after a flood event. The objective of this work was to analyze the succession of microconsumers from soil samples taken from the floodplain of the El Pescado stream (Buenos Aires). Five treatments were performed with three replicates each exposed to different waterlogging times. Temperature, conductivity, dissolved oxygen, pH and turbidity were measured in each experimental unit. Likewise, the concentration of total phosphorus, total dissolved phosporus, chlorophyll “a” were estimated and the quantitative analysis of the organisms was carried out. Thirty taxa were recorded and ciliates (9), testate amoebas (8) and rotifers (8) were better represented. The ciliates had their maximum density in the initial stage with Urocentrum turbo as dominant. The testate amoebas dominated in the final stage with Arcella and Difflugia species. The bdelloid rotifers were always present and the monogononta reached their maximum density (Lecane lunaris and Plationus patulus) towards the end of the experiment. The copepods were observed from the initial stage with larval stages and, in the final stage, with cyclopoid and harpacticoid adults (Attheyella sp. and Cletocamptus sp.). Bacterivores predominated in the initial stage, filter feeders and grazers intermediate, and detritivores to the end. The presence of the different groups in the treatments was related to their generational times and to the simulated hydroperiod.

Keywords: Pampean stream; Floodplain; Waterlogged soil; Microorganisms; Colonization; Microcosms.

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INTRODUCCIÓN

Los ríos de llanura tienen como característica particular presentar una interrelación con su valle de inundación y con los ambientes lénticos asociados a él (Amoros & Bornette, 2002; Vázquez et al., 2008). Durante las inundaciones grandes, cantidades de sedimento son desplazados por los ríos y en esos sedimentos existe una gran variedad de estadios de resistencia. Pequeñas inundaciones promueven intercambio de nutrientes entre el río y la llanura de inundación y estos disturbios pueden aumentar la diversidad de la comunidad (Bayley, 1995). Grandes inundaciones atraviesan diques y recorren nuevas cuencas formando hábitats para la reproducción de peces, así como nuevos hábitats para las comunidades planctónicas (Havel et al., 2000). Las llanuras de inundación en un paisaje espacialmente complejo y temporalmente dinámico, proporcionan una diversidad de hábitats hidrogeomórficos para la biota que ocupa nichos ecológicos creados y mantenidos por el flujo de los ríos y por las inundaciones (Kobayashi et al., 2015). Además, los grados de conectividad hidrológica entre sus componentes espaciales dependen de los cambios estacionales en el nivel del agua (Iriondo et al., 2007). Las inundaciones periódicas de los grandes ríos favorecen el desarrollo de organismos acuáticos y terrestres que colonizan la llanura de inundación (Junk et al., 1989). Los eventos de colonización de un nuevo ambiente por organismos consumidores pueden ocurrir en días o semanas y muchas especies surgen de estructuras de resistencia que quedan en el suelo luego de un evento de inundación o se originan de comunidades edáficas que se mantienen con la humedad del ambiente y las lluvias esporádicas (Cohen & Shurin, 2003; Quaíni, 2011; Solari et al., 2018). Los ciliados aparecen tempranamente en el agua de inundación porque algunos son habitantes típicos del suelo y junto con otros protozoos son esenciales en el reciclado del mismo (Foissner, 1999; Schwarz & Frenzel, 2003). Por otro lado, su permanencia durante la mayor parte de la inundación indica que son organismos capaces de crecer bajo condiciones de oxígeno disuelto, pH y potencial redox muy diferentes, lo que representa una estrategia adaptativa de los ciliados en estos ambientes (Foissner, 1997). Los rotíferos producen propágulos latentes asociados con períodos desfavorables que se dispersan a larga distancia (Bohonak & Jenkins, 2003; Schröeder, 2005). La capacidad de muchos rotíferos bdelloideos para pasar de un estadio activo a uno de anhidrobiosis les permite vivir de manera efímera, incluso en condiciones de sequía como en musgos y líquenes terrestres. Así podrían considerarse organismos limno-terrestres más que limnéticos (Segers, 2008). En ambientes temporarios se pueden producir estados de dormancia previo al inicio de una fase de sequía. Una estrategia favorable de los rotíferos monogononta es la producción de estadios de resistencia que sobreviven a la sequía y eclosionan con una inundación. Los copépodos también presentan adaptaciones para resistir condiciones desfavorables. Si bien la edad promedio de sus huevos es de 70 años, hay registros de una especie de copépodo que se desarrolló después de 400 años de desecación (Hairston et al., 1995). Muchas especies de nematodos que viven en la película de agua que rodea las partículas del suelo y son acuáticos, tienen también la capacidad de sobrevivir a deshidrataciones periódicas en estado de criptobiosis (Ruppert & Barnes, 1995).
La presencia de organismos en suelos anegados está en relación con su capacidad para sobrevivir a períodos de sequía, por ejemplo, a través de estructuras de resistencia. Además, su aparición en los diferentes tiempos de inundación depende del ciclo de vida y de los recursos disponibles para las especies.
El objetivo del siguiente trabajo fue analizar la sucesión de organismos consumidores a partir de muestras de suelo extraídas de la planicie de inundación del arroyo El Pescado, que fueron expuestas a diferentes tiempos de inundación en microcosmos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio
El área de estudio está situada en la llanura de inundación del Arroyo El Pescado (35° 01’ 23” S, 57° 51’ 20’’ O) en la localidad de Ignacio Correas a 19 km de la ciudad de La Plata (Fig. 1).

Fig. 1. Ubicación del sitio de muestreo en la cuenca del arroyo El Pescado.

La cuenca del arroyo El Pescado pertenece a la región hidrológica “Noreste” de la Provincia de Buenos Aires en una zona de llanura con suaves ondulaciones y pendiente regional hacia el noreste con valores de 0,5 a 1%. En su nacimiento presenta un curso intermitente y sinuoso y sus afluentes son los arroyos Los Difuntos, del Sauce y del Pino y, además, recibe aguas del arroyo Cajaravillas (Besteiro & Delgado, 2011). En estudios previos realizados en aguas superficiales del arroyo El Pescado (Bazán et al., 2011) se observó que el pH fue moderadamente alcalino (7,6 ~ 8,9), el oxígeno disuelto fue escaso (4,8 y 6,9 mg/l) y la conductividad osciló entre 344 ~ 4.300 μS.cm^-1. Los suelos asociados a la planicie de inundación del Arroyo El Pescado varían a lo largo de su curso. En las nacientes y antes de la intersección con el Aº Cajaravillas presenta suelos Epiacuertes típicos y Albacualfes vérticos, mientras que aguas abajo de este punto pueden encontrarse suelos sódicos (Natracualfes y Natralboles vérticos) influenciados por materiales de origen mixto marino-estuárico (Imbelloneb et al., 2010). Estos tipos de suelo no son aptos para el uso agrícola por la sodicidad y por el elevado riesgo de inundación y anegamiento que presentan (Hurtado et al., 2006; Imbellone et al., 2010). La región posee un clima templado húmedo, con una precipitación media anual de 1.060 mm y una temperatura media de 16,5 °C(Bazán et al., 2011). El arroyo El Pescado fue declarado paisaje protegido en el año 2005 (Ley 12247) con el objeto de conservarlo como recurso hídrico, libre de contaminación y protección de la integridad del paisaje. Actualmente este ambiente ya no está en condiciones prístinas (García et al., 2017).

Extracción de las muestras y preparación de microcosmos
Se extrajo un bloque de suelo de 250 cm² de área y 15 cm de profundidad que se trasladó al laboratorio en una bolsa plástica cerrada herméticamente. Los microcosmos se prepararon a partir de submuestras de suelo, fraccionadas del bloque recolectado en el campo. Las fracciones, de 43 cm² de área, se colocaron en frascos de 3 litros de capacidad y se inundaron con agua de red previamente declorada por burbujeo. Las unidades experimentales se colocaron en las cercanías de una ventana de modo de estar expuestas al fotoperíodo ambiental y a una relativa variación de temperatura (Fig. 2). Esta disposición afectó de manera equitativa a todos los tratamientos. La experiencia en laboratorio comenzó el 10/9/2014 y finalizó el 19/12/2014. Se realizaron cinco tratamientos, con tres réplicas cada uno, de acuerdo al tiempo de inundación (progresión geométrica): Tratamiento A (TA), 7 días de inundación; Tratamiento B (TB), 14 días de inundación; Tratamiento C(TC), 28 días de inundación; Tratamiento D(TD), 56 días de inundación y Tratamiento E (TE), 112 días de inundación. Al cumplirse los tiempos de anegamiento, cada tratamiento finalizó con el filtrado de todo el volumen a través de una red de 35 µm de apertura de poro. La disposición de los acuarios se detalla en la Figura 2.

Fig. 2. Tratamientos, réplicas y disposición de los acuarios en el laboratorio. Situación ilustrativa del día 14: TA finalizado; TB en proceso de filtración; TC-TE en desarrollo.

En cada unidad experimental se midieron los siguientes parámetros físicos y químicos en coincidencia con los tiempos de muestreo: conductividad, oxígeno disuelto (OD), porcentaje de saturación de oxígeno disuelto (% OD), pH, temperatura (T) y turbidez, con un sensor multiparámetrico Horiba U-10. Estos parámetros se tomaron entre las 9 y las 10 hs de la mañana. Asimismo, al finalizar el tiempo de inundación, se midieron fósforo total (PT) y fósforo total disuelto (PTD) (APHA, 2012). La clorofila “a” se estimó mediante el método tricromático (APHA, 2012). Las muestras de organismos se fijaron con formol al 4% y el análisis cualitativo y cuantitativo de todos los grupos se realizó en cámaras de Sedgewick-Rafter de 1 ml bajo microscopio óptico. Para la identificación de los organismos se siguió a los siguientes autores: Bick, 1972; Foissner et al., 1999; Heyns, 1971; Koste & Shiel, 1987; Reid, 1985; Segers, 1995; Siemensma, 2017.
El resultado de los análisis cuantitativos se multiplicó por el volumen de cada muestra (organismos totales en cada tratamiento). Esto fue dividido por el área de suelo correspondiente para expresar la densidad de organismos en ind/cm². El índice de diversidad específica fue calculado de acuerdo a Shannon-Weaver (1949).

Análisis de los datos
Los datos fueron normalizados y transformados por la raíz cuadrada y se construyó una matriz de similitud de Bray-Curtis. Se realizó un análisis de varianza no paramétrica (ANOSIM). Este test puede medir si existen diferencias significativas entre tratamientos, opera a través del estadístico Rque relaciona las similitudes promedio de los mismos. Los valores positivos indican similitud entre las muestras del mismo tratamiento. Para estimar la contribución de las especies a cada tratamiento se utilizó el método SIMPER. El método toma a cada tratamiento por separado y descompone las similitudes de todas las comparaciones dentro de los tratamientos en las contribuciones de cada especie. Estas especies también suelen ser buenas discriminadoras entre tratamientos. Se realizó un análisis Multidimensional no métrico ajustado (MDS) que representa muestras como puntos en un espacio de dos dimensiones. Las distancias relativas que separan a los puntos se encuentran en el mismo orden de rango que las disimilitudes relativas de las muestras (calculadas en base a los coeficientes de Bray-Curtis). La interpretación del MDS es sencilla: los puntos que se encuentran más cercanos representan muestras más similares en composición de especies, y los puntos que se encuentran más distantes representan muestras de asociaciones diferentes. Para la realización de estos análisis se utilizó el programa Primer V.5 (Clarke & Gorley, 2001).
Para ordenar la dominancia de los microorganismos presentes en los tratamientos durante la inundación se utilizó un test no paramétrico: método de Olmstead-Tukey (Sokal & Rolf, 1979).

RESULTADOS

Parámetros físicos y químicos
Para todas las unidades experimentales el pH fue ligeramente alcalino durante el desarrollo de la experiencia y aumentó levemente hacia el final (TE) (rango: 7,4-8,3; promedio: 7,74) (Tabla 1). La temperatura osciló entre 14 y 28 °Caumentado gradualmente hacia el final de la experiencia. La conductividad varió entre 820 y 1016 µS.cm^-1 alcanzando un pico en TB. La turbidez fue elevada al inicio del ensayo. En el TCse observaron diferencias entre las réplicas y el valor máximo se observó en TE (729 UNT). El porcentaje de saturación de oxígeno disuelto fue bajo en los dos primeros tratamientos (inferior a 6% de saturación en la mayoría de las réplicas) y aumentó de forma considerable en los últimos tratamientos (TC-TE). La concentración de clorofila “a” fue baja en los primeros tratamientos, aumentando en los intermedios (TC, TD) y con valores máximos en el TE. Las diferentes fracciones de fósforo en el agua mostraron valores elevados al inicio del ensayo disminuyendo en los tratamientos intermedios y con valores máximos en el final del experimento (TE) (Tabla 1).

Tabla 1. Parámetros físicos y químicos en los diferentes tratamientos (media (± desvío estándar)).

Microorganismos consumidores: análisis cualitativo y cuantitativo
Se registraron 30 taxa distribuidos en 9 Ciliophora, 7 Amoebozoa, 1 Rhizaria, 8 Rotifera, 1 Nematoda, 1 Annelida Oligochaeta y 3 Arthropoda Crustacea (Tabla 2).

Tabla 2. Taxa de microorganismos presentes en el agua de inundación en los cinco tratamientos.

La menor riqueza específica total se registró en TA, mientras que la mayor en TD. Los tratamientos TB y TCpresentaron 10 especies, aumentando marcadamente hacia TDy disminuyendo levemente en TE. La diversidad específica promedio fue de 1,51 registrándose la más alta en TC(2,1) y la mínima en TA (0,3). La densidad promedio fue de 179 ind/cm² de suelo. La máxima se registró en TA y la mínima en TC(Fig. 3).

Fig. 3. Densidad (barra roja), riqueza específica (barra verde) y diversidad específica (línea azul) de los microorganismos en los cinco tratamientos. La diversidad específica se multiplicó por 10 para visualizarla mejor en el gráfico.

Los ciliados presentaron la mayor riqueza específica en TB y TD. Las amebas testáceas, los rotíferos y los copépodos en TD. En conjunto los nematodos y los oligoquetos mantuvieron una riqueza de especies similar a lo largo del ensayo aumentando levemente hacia el final (Fig. 4).

Fig. 4. Riqueza específica de los diferentes grupos de microorganismos en los cinco tratamientos.

Los protistas ciliados tuvieron un pico máximo (385 ind/cm²) en TA por el desarrollo de Urocentrum turbo (1.131 ind/cm² en R2). Durante el resto del experimento la densidad fue baja, destacándose una especie de Colpidium que estuvo siempre presente, con una densidad máxima en TA (13 ind/cm² R1). Vorticella sp., una especie de hábitat perifítico, se destacó en TB (14 ind/cm² en R3) (Fig. 5a, Fig.6).

Fig. 5. Densidad de los grupos de microorganismos en los cinco tratamientos durante el experimento. En el esquema de los ciliados (a), la densidad de TA se dividió por 10 para poder representarla.

Fig. 6. Análisis multidimensional no métrico de las especies en todas las réplicas de acuerdo a los distintos tiempos de incubación e inundación. Los círculos grises que acompañan a algunos tratamientos, indican que en esos tiempos de inundación ningún microorganismo presentó su densidad máxima.

Las amebas testáceas que presentaron mayor número de especies fueron Arcella y Difflugia (tres cada una) (Tabla 2). La densidad máxima se observó en TDcon dos especies de Arcella (A. discoides y A. vulgaris) (en adición, 52 ind/cm² en R1) y dos de Difflugia (D. oblonga 28 ind/cm² en R1 y D. lanceolata 22 ind/cm² en R2). Centropyxis sp. y Euglypha sp. estuvieron presentes durante todo el experimento pero siempre con escasa densidad (Fig. 5b, Fig. 6).
Los rotíferos se registraron a partir de TB con escasos bdelloideos. La densidad máxima la alcanzaron en TDen coincidencia con el pico máximo de Lecane lunaris (425 ind/cm² en R1). Los bdelloideos presentaron su densidad máxima entre TD(44 ind/cm² en R2) y TE (42 ind/cm² en R3). Plationus patulus se registró por única vez en TE en coincidencia con la máxima densidad de L. bulla (Fig. 5c, Fig. 6). Los copépodos aparecieron inicialmente como larvas nauplii que estuvieron presentes en todos los tratamientos mientras que los adultos se desarrollaron hacia TDmomento en que Paracyclops fimbriatus, entre los ciclopoideos, tuvo su máximo desarrollo (41 ind/cm² en R2). Por su parte, los harpacticoideos, representados por especies de Attheyella y Cletocamptus tuvieron su máximo desarrollo en TE (198 ind/cm² en R1) (Fig. 5e, Fig. 6). Los nematodos, representados por Mesodorylaimus sp., aparecieron en TB y estuvieron presentes hasta el final del experimento. Los oligoquetos se registraron a partir de TA y tuvieron su desarrollo máximo en TD(Fig. 5d, Fig. 6).
El análisis de Similaridad (ANOSIM) mostró un Rglobal de 0,425 (nivel de significancia de 0,002) determinando que las diferencias entre los tratamientos, en cuanto a la composición de especies, son significativas. El análisis de porcentaje de similitud (SIMPER) permitió discriminar las especies más relevantes dentro de cada tratamiento y su contribución a la similitud del mismo (Tabla 3).

Tabla 3. Resultados de similitud para el Análisis de porcentajes de similitud (SIMPER) entre los tratamientos.

De las 30 especies registradas, y teniendo en cuenta también las larvas nauplii, sólo 2 fueron dominantes, 3 ocasionales, 7 comunes y 18 raras (Fig. 7). Los dominantes fueron los rotíferos bdelloideos y dentro de las testaceas, Arcella discoides. Entre las especies comunes o constantes se encontró otra ameba testácea, Difflugia oblonga, que junto a las larvas nauplii fueron los taxa más frecuentes, pero con menor densidad que las dominantes. Entre las especies ocasionales, Urocentrum turbo fue muy abundante. Las otras especies ocasionales fueron Lecane lunaris y Attheyella sp. El 60% de las especies fueron raras y con representantes de microorganismos de la mayoría de los grupos presentes en el experimento con excepción de los nematodos y oligoquetos.

Fig. 7. Diagrama de Olmstead-Tukey que muestra la frecuencia (%, eje X) y la abundancia acumulada (escala logarítmica en el eje Y) de los microorganismos durante la inundación.

DISCUSIÓN

Parámetros físicos y químicos
El pH y la conductividad presentaron diferencias menores a lo largo del ensayo, pero siempre estuvieron dentro de rangos previamente registrados in situ mientras que el oxígeno disuelto en los primeros tratamientos fue algo más escaso que lo registrado en observaciones previas (Bazán et al., 2011). La temperatura varió de acuerdo a la estacionalidad. La turbidez presentó marcadas variaciones al inicio del experimento debido al disturbio ocasionado al incorporar el agua de inundación y su aumento hacia el final del experimento está en concordancia con el aumento de la clorofila “a” y del fósforo total en este momento. La alta concentración de fósforo al inicio del ensayo (TA), se atribuye al desplazamiento del oxígeno por el agua en suelos anegados creando condiciones reductoras que permiten que las fracciones de fósforo, unidas al Fe y al Mn, se liberen (Rubio et al., 1997; Taboada, 2009). En los tratamientos intermedios, el fósforo total disuelto disminuyó considerablemente debido al crecimiento algal como ocurrió en los suelos inundados en la cuenca del río Salado en experiencias in situ (Quaíni, 2011). Al finalizar el ensayo, la concentración de fósforo aumentó marcadamente debido, posiblemente, al reciclado de nutrientes y a los procesos de descomposición y mineralización por la actividad microbiana (Richardson & Simpson, 2011).

Sucesión de microorganismos consumidores durante el tiempo de inundación en los tratamientos
Se considera que la aparición de los organismos pudo estar relacionada con el banco de inóculos del suelo colocado en las unidades experimentales, así como su viabilidad y su posibilidad de eclosionar. Esta dinámica de eclosión depende, entre otras cosas, de las características de vida de las diferentes especies, la fenología de eclosión y de la tasa de pérdida por senescencia o por depredación (Battauz, 2015). La presencia de estos organismos depende también de sus características adaptativas, hábitos alimenticios, tolerancia a las perturbaciones y ciclos de vida. Dado que la mayoría de las especies encontradas a lo largo del ensayo son tolerantes a cambios ambientales, la presencia de las mismas se atribuyó a los tiempos de anegamiento en las unidades experimentales. De este modo, en los primeros tiempos predominaron organismos de ciclos de vida corto, como los protistas, mientras que aquéllos con ciclos de vida más largos aparecieron desde los tratamientos intermedios (rotíferos) o tardíos (adultos de copépodos). Asimismo, la subsistencia de los estados de dormancia de los diferentes organismos presentes en la llanura de inundación constituyen una reserva, así como un mecanismo eficiente de propagación (Battauz et al., 2014; Catlin et al., 2017). Entre los protistas, los ciliados y las amebas testáceas se observaron desde el inicio y a lo largo del experimento, con picos máximos en las primeras instancias (TA). Esto se debe a que presentan un ciclo de vida efímero y a la capacidad de desarrollarse en ambientes perturbados. Se consideran estrategas “r”, lo que les da una ventaja adaptativa adicional para explotar ambientes temporales (Foissner, 1999). Es muy probable que los cambios en su dinámica y estructura comunitaria influyan en la velocidad y el tipo de formación del suelo y su fertilidad. Los protozoos son muy buenos indicadores de cambios ambientales ya que pueden reaccionar más rápidamente que cualquier otro organismo eucariota y, por lo tanto, pueden ser útiles como indicio de la calidad del suelo (Foissner, 1999).
El ciliado U. turbo tuvo un auge a los 7 días de inundar el suelo y luego su población se extinguió. Esta tendencia de la densidad de la especie al aumento y posterior declinación también fue observada por Novich et al., (2014) en condiciones experimentales que incluyeron tratamientos de temperatura como así también presencia y ausencia de depredadores.
Las poblaciones de Blepharisma sp., género descripto en muestras de suelos (Küppers et al., 2009), pueden funcionar mejor cuando alternan su alimentación entre bacterias y ciliados bacterívoros que alimentándose sólo de bacterias (Lawler & Morin, 1993). Asimismo, se destacan tres ciliados que sólo aparecen en la etapa final, Blepharisma sp. que es omnívora, Bursaria sp. que se alimenta de grandes algas unicelulares y ciliados y Halteria grandinella que es bacterívora (Fenchel, 1980; Pestová et al., 2008; Quaíni, 2011; Lawler & Morin, 1993; Šimek et al., 2000).
Las amebas testáceas son un componente importante en la red alimentaria microbiana del suelo. Junto con otros protozoos regulan las poblaciones bacterianas y juegan un papel destacado en la mineralización de nutrientes y el crecimiento de las plantas (Lamentowicz & Mitchell, 2005; Mitchell et al., 2008). Arcella discoides y A. vulgaris, con mayor densidad hacia el final del experimento, están asociadas a condiciones de humedad y pH bajo y se relacionan con la abundancia de bacterias y flagelados heterótrofos (Mieczan, 2007). Los protozoos son consumidores de bacterias y cumplen un rol importante en el reciclado de nutrientes en el suelo (Crotty et al., 2012; Wanner & Xylander, 2005). Además, el suelo en condiciones de humedad recupera rápidamente la comunidad microbiana, siendo los protozoos los más abundantes como ocurrió al comienzo del experimento cuando se inundó el suelo (Stefan et al., 2014).
Los rotíferos se observaron a partir de los quince días de inundación del suelo, con los picos máximos en los últimos tratamientos (TDy TE). Los rotíferos bdelloideos fueron dominantes debido probablemente a su alta frecuencia de eclosión, a su tolerancia a la desecación y a su capacidad para persistir cuando las condiciones en el ambiente se modifican (Nogrady et al., 1993; Schröeder, 2005; Devetter & Scholl, 2014; Battauz, 2015).
Los crustáceos, representados por los copépodos, aparecieron desde TA con estados tempranos de su ciclo de vida como larvas nauplii y copepoditos. Los adultos se observaron en TCcon Cletocamptus, una especie de harpacticoideo. En los dos últimos tratamientos (TDy TE) se registraron adultos de ciclopoideos y harpacticoideos, debido a que el mayor tiempo de inundación les permitió alcanzar su estadio de madurez (Loftus & Reid, 2000).
Si bien los copépodos necesitan un mayor tiempo de residencia del agua para aumentar su biomasa, son más aptos para resistir las interacciones biológicas (Scholl & Kiss, 2008). La etapa de diapausa de varias especies de ciclopoideos les permite sobrevivir períodos de sequía en el suelo de los cuerpos de agua temporales y emerger después de la incorporación del agua, aunque el patrón de emergencia puede variar entre las especies (Frisch, 2002). Algunas especies de copépodos harpacticoideos tienen preferencia por microalgas y otras por bacterias e incluso los tiempos generacionales son más cortos con algunos de estos dos alimentos. Cletocamptus sp. se alimenta de algas adnatas y, en este experimento, su máximo desarrollo coincide con el valor más elevado de clorofila “a” (Pace & Carman, 1996). Hicks & Coull (1983) señalan la falta de estudios in situ que demuestren que la temperatura, así como la disponibilidad de alimento podrían ser factores determinantes en la actividad reproductiva de los copépodos harpacticoideos (Asencio et al., 1993).
Asimismo, pudieron observarse otros grupos característicos del suelo como los oligoquetos y los nematodos. Algunas especies de nematodos que viven en la película de agua que rodea las partículas del suelo, son capaces de sobrevivir a la desecación a través de su capacidad de producir criptobiosis (Pilato, 1979).
La presencia de estructuras de resistencia contribuye a la capacidad de recuperación del ecosistema en la inundación después de una sequía, ya que estas estructuras permiten que las especies se desarrollen rápidamente una vez finalizado el período de latencia (Brock et al., 2003). Teniendo en cuenta la recurrencia de las inundaciones en el área de estudio y al reconocer el papel ecológico de éstas en la evolución del ecosistema (Ameghino, 1884; Chaneton, 2006; Gabellone et al., 2003), se espera que el suelo esté provisto de formas de resistencia que se desarrollarán cuando las condiciones de humedad sean adecuadas. Si bien las inundaciones influyen negativamente sobre los organismos, éstos han demostrado su capacidad para adaptarse a condiciones y ambientes dinámicos (Devetter & Schöll, 2014).

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Dra. Gabriela C. Küppers por la determinación de los ciliados. Este trabajo fue subvencionado por la Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica (ANPCyT) y por la Universidad Nacional de La Plata (UNLP). Los autores agradecen a los dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios sobre el manuscrito que contribuyeron a mejorarlo. Este trabajo constituye una contribución científica N° 1150 del Instituto de Limnología Dr. Raúl A. Ringuelet (ILPLA, CCTLa Plata CONICET, UNLP).

REFERENCIAS

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Recibido: 5-X-2018
Aceptado: 27-XI-2018