INTRODUCCIÓN

La hidatidosis o equinococosis quística es una enfermedad zoonótica de origen parasitario, causada por el estadio larvario del cestodo Echinococcus granulosus. Este parásito requiere de diferentes hospedadores para completar el ciclo de vida: los hospedadores definitivos son cánidos (domésticos y silvestres) y albergan el desarrollo de la forma adulta, la cual elimina huevos infectantes al ambiente a través de la materia fecal; los hospedadores intermediarios son principalmente ovinos, pero también caprinos, cerdos y bovinos, en los cuales se desarrolla la forma larvaria o metacestode¹. En Argentina no se han encontrado quistes hidatídicos en equinos². El ambiente juega un papel importante, ya que opera como un reservorio inanimado de las formas infectivas y es la fuente de infección de los seres vivos susceptibles³. El hombre es un hospedador intermediario accidental⁴.

La hidatidosis representa un importante problema de salud pública y es la zoonosis parasitaria más prevalente en Argentina⁵. Además, constituye una carga económica por los costos generados a los servicios de salud y por las pérdidas resultantes del decomiso de visceras y la menor producción en los animales infectados¹.

La enfermedad se caracteriza por la presentación de quistes uniloculares en visceras de los hospedadores intermediarios. El pulmón y el hígado son los órganos más afectados. En el caso de contener protoescólices en su interior, los quistes se denominan fértiles; si no los poseen, son estériles. Sólo la presencia de quistes fértiles potenciaría la transmisión del ciclo parasitario⁶. En los bovinos, la fertilidad de los quistes puede variar entre 0,7 y 70%^6-11. En los caprinos, entre 0 y 35,7%^10-12.

En América del Sur, el ciclo perro-oveja-perro es el más importante². Esto se manifiesta en Argentina, donde la enfermedad es endémica y alcanza mayor prevalencia en las zonas caracterizadas por grandes concentraciones de ganado ovino (con una fertilidad de los quistes que llega al 92%), asociadas a una cantidad de perros por familia o establecimiento muy superior a la ideal⁷, ya que al existir un perro o más por integrante familiar se facilita el contacto entre hospedadores susceptibles y la mantención del ciclo de la enfermedad. Esta situación obligó a crear programas de control en varias provincias, sobre todo en las patagónicas, donde se exhiben los mayores índices de enfermedad. Los programas en cuestión lograron reducir la tasa de prevalencia hidatídica tanto en los hospedadores definitivos como en los intermediarios, incluido el hombre.

El presente estudio se situó en la Comarca Andina del Paralelo 42. Se trata de una región patagónica cordillerana, que está ubicada en el noroeste de la provincia de Chubut y suroeste de la de Río Negro, y se encuentra conformada por ciudades y poblaciones relativamente cercanas entre sí (ver Figura 1). Cuenta con una población aproximada de 40 000 habitantes¹³. Su economía se basa en el cultivo de frutas finas, lúpulo, explotación de recursos forestales y silvestres como frutas y hongos de bosques nativos y/o implantados, hierbas medicinales y aromáticas, etc. La cría bovina y ovina se realiza a pequeña escala, con una población aproximada de 2000 vacunos y 3700 ovinos, por lo que se comercializan animales procedentes de otras regiones.

FIGURA 1. Comarca Andina del Paralelo 42°. 

En esta región no existen estudios recientes sobre el rol en la transmisión de hidatidosis del ganado bovino comercializado, que proviene de diversos lugares de las provincias de Neuquén y Chubut, principalmente. Como antecedente, en 1973 se efectuó en el Matadero de Esquel (Chubut) un trabajo orientado al control de bovinos faenados, con el fin de obtener información respecto al índice de infección hidatídica, considerando además la edad de los animales y el órgano de localización del quiste⁷. Durante dicha investigación se realizó una inspección de 786 bovinos, que arrojó un porcentaje de infección hidatídica de 54,2% con localización pulmonar en el 42,2% de los animales, hepática en el 13,8%, y hepato-pulmonar en el 43,9%. Además, se observó que la infección aumentaba con la edad.

El objetivo general del estudio consistió en conocer la situación del ganado bovino de consumo respecto a la transmisión de hidatidosis en la Comarca Andina del Paralelo 42. De manera particular, se buscó: determinar la presencia de hallazgos compatibles con hidatidosis en bovinos faenados para comercialización en dicha Comarca; caracterizar la enfermedad en el ganado bovino y evaluar la capacidad infectiva de los quistes hidatídicos; analizar factores de riesgo asociados a la presencia de quistes hidatídicos en la población estudiada; describir el patrón de distribución espacial de la enfermedad; y analizar la presencia de clústeres espaciales de mayor riesgo de presentación de hidatidosis.

MÉTODOS

Se realizó un estudio de tipo observacional analítico transversal. La población en estudio (población blanco) fue de 432 bovinos, que ingresaron a faena de manera consecutiva al Matadero de El Bolsón (Río Negro) en agosto y septiembre de 2017. Se evaluó el total de los animales ingresados en ese período. De forma macroscópica mediante inspección, palpación e incisión, se analizaron vísceras (específicamente, hígado y pulmones) provenientes de las categorías novillo, vaca y toro para determinar la presencia de quistes hidatídicos; para identificarlos, se tuvo en cuenta la presencia de la membrana característica y el contenido: líquido, sólido por calcificación o purulento (quiste infectado)¹⁴.

Se consideró positivo a todo animal que presentara lesiones macroscópicas compatibles con hidatidosis durante el examen.

Los establecimientos se consideraron positivos cuando al menos uno de sus animales fue considerado positivo.

Se determinó la presencia de hallazgos de quistes compatibles con hidatidosis y se calculó la proporción de animales en los que se había detectado la presencia de quistes en al menos un órgano sobre el total de animales estudiados. Se determinó la proporción de establecimientos con al menos un animal con lesiones compatibles con hidatidosis.

Se tomaron muestras por punción de líquido de los quistes, exceptuando aquellos en estado degenerativo o de tamaño muy reducido, y se llevó a cabo su análisis microscópico mediante extendido en portaobjetos y observación en microscopio óptico. La búsqueda de protoescólices determinó si eran quistes fértiles o estériles.

También se recogieron los siguientes datos en base al Registro Nacional Sanitario de Productores Agropecuarios (RENSPA): establecimiento que envió a faena, localización geográfica, cantidad de animales procedentes de cada establecimiento, categoría animal y presencia de otras especies animales en el establecimiento: ovinos, caprinos, equinos, porcinos y/o cérvidos.

Se analizaron asociaciones entre las variables en estudio y la presencia de hidatidosis mediante el test de chi cuadrado o test exacto de Fisher, en caso necesario. Se estimó la razón de prevalencia (RP). En aquellas variables estadísticamente significativas (p<0,05), se realizó un análisis multivariado mediante un modelo de regresión logística con la finalidad de controlar interacciones y confusiones entre factores, y de esa manera poder estimar los factores que mejor explicaran la presencia de quistes hidatídicos.

Para la realización de los análisis estadísticos se utilizaron los programas Epi Info 3.5.3, InfoStat (2018) y Epidat 4.1.

El análisis espacial se realizó a partir de la localización geográfica (latitud y longitud) de los establecimientos de donde provenían los animales faenados. Una vez localizados los establecimientos, se confeccionaron mapas temáticos para las variables asociadas. Para el procesamiento, se utilizó el software QGis 2.18.7¹⁵. Además, se estudiaron agrupamientos espaciales (clústeres), seleccionando como variable de agrupación el valor de prevalencia de hidatidosis de cada establecimiento. Para el análisis de clústeres desarrollado en el SaTScan 9.3, se utilizó un modelo basado en Poisson para altas y bajas tasas. El programa buscó grupos de tamaño geográfico entre cero y un límite superior. Este límite superior fue calculado como porcentaje de la población en riesgo y utilizó el 50% como valor. El grupo de mayor tamaño indicaría áreas de tasas excepcionalmente bajas fuera del círculo en lugar de un área de tasas excepcionalmente altas dentro del círculo (o viceversa al buscar grupos de tasas bajas). Al calcular el porcentaje, SaTScan utilizó la población ajustada por covariable en riesgo del archivo de población para el modelo de Poisson discreto.

También fue posible especificar el tamaño máximo del círculo en términos del tamaño geográfico real en lugar de la población. En este caso se utilizaron coordenadas de latitud/longitud, por lo que el radio máximo fue especificado en kilómetros. Se indicó en el análisis que el número mínimo de clústeres fuera 2. Para calcular los valores p para los grupos detectados, el programa utilizó simulaciones por computadora a fin de generar una cantidad de réplicas aleatorias del conjunto de datos bajo la hipótesis nula. Si la razón de probabilidad máxima calculada para el grupo más probable en el conjunto de datos real fue alta en comparación con las razones de probabilidad máxima calculadas para los grupos más probables en los conjuntos de datos aleatorios, eso es evidencia contra la hipótesis nula y la existencia de grupos. Bajo la hipótesis nula, se planteó que el número esperado de casos en cada área era proporcional al tamaño de su población. La hipótesis alternativa fue que existía un riesgo elevado dentro del clúster en comparación con el exterior. El p valor obtenido fue fijado por defecto. Se calcularon los riesgos relativos y la relación de casos observados/esperados (O/E) y el p valor^16-18.

RESULTADOS

Se analizaron muestras de órganos de 432 bovinos provenientes de 13 establecimientos (6 de Neuquén y 7 de Chubut). Presentaron al menos una lesión compatible con hidatidosis 96 animales (22,2%), 50% de localización pulmonar, 4,2% hepática y 45,8% hepato-pulmonar. El análisis microscópico del líquido de quistes pertenecientes a un subconjunto de 42 animales no evidenció la presencia de protoescólices, y las membranas germinativas se encontraron abscedadas en mayor o menor grado. Este subconjunto se seleccionó según tamaño de los quistes y ausencia de estado degenerativo, lo que permitió la extracción efectiva de líquido hidatídico.

En cuanto a la procedencia de los establecimientos de Chubut, 4 se encuentran al este, sobre la costa, 2 sobre el área noroeste cordillerana y 1 sobre la meseta patagónica al sur, mientras que los establecimientos de la provincia de Neuquén están todos ubicados sobre la cordillera.

En 12 de 13 (92,3%) establecimientos se encontró al menos un animal positivo. En la Figura 2 se puede observar la proporción de animales con lesiones compatibles con hidatidosis según establecimiento de origen, junto a la composición de especies animales existentes en cada uno (ovinos, bovinos, caprinos, equinos, porcinos y/o cérvidos). Surgió un patrón espacial de distribución en el que los establecimientos ubicados al sur y al este del área analizada mostraron valores más elevados que los del oeste y del norte. Los establecimientos ubicados cerca de la costa atlántica presentaron la mayor prevalencia. Además, un establecimiento ubicado al sudoeste de la provincia de Chubut presentó el 100% de los animales positivos. En la Tabla 1 se muestra prevalencia según categoría animal y provincia de procedencia.

FIGURA 2. Proporción de especies existentes en cada establecimiento de origen de los bovinos faenados. 

TABLA 1. Prevalencia según categoría animal y provincia de procedencia. 

Luego de la realización del modelo de Poisson para analizar la presentación de clústeres espaciales con altas y bajas tasas de prevalencia de hallazgos compatibles con hidatidosis, se identificaron tres clústeres (ver Figura 3). El 1 (p<0,000) está conformado por 5 establecimientos de la provincia de Chubut (los 4 ubicados al este, cerca de la costa atlántica, y el ubicado al sudeste de la provincia). Entre el 37,5 y el 100% de los animales provenientes de dichos establecimientos presentaron lesiones compatibles con hidatidosis. Los casos observados son 61 y los esperados son 18,6, lo que arroja una relación de casos O/E de 3,3 y un riesgo relativo (RR) de 7,2. Los clústeres 2 y 3 (p<0,000) están conformados por los 6 establecimientos ubicados en Neuquén. En esta provincia se observaron 11 casos en el clúster 2 y 2 en el 3, mientras que los esperados eran de 38,2 en el clúster 2 y de 21,1 en el 3. La relación de casos O/E fue de 0,30 y 0,09 y el RR, de 0,21 y 0,07, respectivamente, por lo cual fueron considerados de bajo riesgo.

FIGURA 3. Cluster de lugar de procedencia de los animales con mayor riesgo de enfermedad en la provincia de Chubut (1) y clusteres de lugar de procedencia de los animales con menor riesgo de enfermedad en la provincia de Neuquén (2 y 3). 

En lo que respecta al análisis univariado, la proporción de lesiones compatibles con hidatidosis según categoría animal fue del 4,5% en novillos, 36,6% en vacas y 62,5% en toros. Los toros presentaron 13,8 veces más enfermedad que los novillos, y las vacas, 8,1 veces más enfermedad que los novillos (p<0,000), sin diferencias significativas entre toros y vacas (p=0,15).

Se encontraron diferencias significativas en los porcentajes según provincia de procedencia (p<0,000). Fueron positivos el 39,7% de los animales provenientes de Chubut y el 5,8% de los procedentes de Neuquén.

También se encontró en los establecimientos una presencia de ovinos asociada a la enfermedad: p<0,000, con una RP de 13,9. La existencia de equinos y de caprinos en los establecimientos se asoció a menores tasas de presentación de la enfermedad (p<0,000 en ambos casos).

En el análisis multivariado, todas las variables estadísticamente significativas (p<0,05) se incorporaron a un modelo de regresión logística. Las variables que mejor explicaron la presencia de lesiones compatibles con hidatidosis en los animales faenados fueron la provincia de procedencia y la categoría del animal (ver Tabla 2).

TABLA 2. Resultados de la regresión logística. 

DISCUSIÓN

La proporción de hallazgos compatibles con hidatidosis en bovinos encontrada en este trabajo fue menor a la obtenida en la investigación de 1973. Más allá de esto, la mayoría de los establecimientos analizados (92,3%) tuvieron al menos un animal positivo, por lo que existe una clara e importante contaminación ambiental con huevos de Echinococcus tanto en la provincia de Chubut como en la de Neuquén.

En cuanto a la distribución de los quistes hidatídicos en los órganos de los bovinos se observan similitudes con el trabajo mencionado⁷, con valores afines de distribución pulmonar y hepato-pulmonar predominantes, y una baja localización exclusivamente hepática. En otros trabajos realizados en la provincia de Buenos Aires y en Curicó, en el centro de Chile⁶,¹⁹, también predominó la localización pulmonar seguida de la hepato-pulmonar, aunque esta última con valores no tan diferentes a la localización hepática.

Según el análisis de regresión logística, las variables que mejor explican la presencia de quistes hidatídicos en los animales faenados son la provincia de procedencia y la categoría animal. El hecho de que la provincia sea significativa puede deberse a diferencias en el esfuerzo y constancia de aplicación de los respectivos programas de control de hidatidosis o a que la región presenta las condiciones ambientales que permiten la sobrevivencia del parásito: bajas temperaturas, alta humedad relativa y alta concentración de población rural y de ganado bovino y ovino. Al igual que en otros trabajos, se observa que a medida que aumenta la edad del animal, aumenta la probabilidad de enfermedad. Esto podría deberse solo al menor tiempo de exposición de los animales más jóvenes, ya que el ambiente es propicio para su infección.

No obstante, el estudio presenta las limitaciones propias de haber analizado una muestra contingente, no aleatoria, definida, identificable y enumerable, por lo cual las inferencias se encontrarían dirigidas hacia la muestra, que en este caso se corresponde con la población estudiada.

Por el análisis realizado al contenido de los quistes, se puede pensar que el bovino no sería un hospedador importante en la mantención del ciclo de la enfermedad, por no desarrollar elevado porcentaje de quistes fértiles! 9.

La hidatidosis sigue siendo un importante problema sanitario en el sur argentino, a pesar de que existen programas de control en marcha.

RELEVANCIA PARA POLÍTICAS E INTERVENCIONES SANITARIAS

Hoy siguen en funcionamiento los programas de control de hidatidosis en las dos provincias de procedencia de los bovinos analizados. Este trabajo puede contribuir al conocimiento de la epidemiología actual de la enfermedad en dicha especie y al refuerzo de las estrategias aplicadas, principalmente identificando las zonas de mayor riesgo, donde se debería hacer hincapié en el control.

RELEVANCIA PARA LA FORMACIÓN DE RECURSOS HUMANOS EN SALUD

El conocimiento de la epidemiología actual de la enfermedad, la proporción de animales positivos y las zonas de mayor riesgo ayuda a tomar dimensión de la problemática de esta enfermedad. Se puede motivar así a profesionales de la salud para que se involucren, por ejemplo, mediante la capacitación de médicos generalistas en ultrasonografía (a fin de realizar catastros ecográficos en niños de edad escolar para una detección temprana de la enfermedad), de los agentes sanitarios (para apoyar los programas de control) o de los veterinarios (para mejorar la inspección de faena en mataderos o la vigilancia epidemiológica).

RELEVANCIA PARA LA INVESTIGACIÓN EN SALUD

Quedan dos ventanas abiertas para futuras investigaciones: por un lado, realizar un estudio epidemiológico a mayor escala en las regiones identificadas de alto riesgo en este trabajo, estimar la prevalencia y analizar los factores de riesgo mediante un muestreo aleatorio tanto en bovinos como en caprinos y ovinos; por el otro, evaluar el tipo de cepa parasitaria actuante para poder ajustar los tratamientos antiparasitarios en los caninos según el período de prepatencia de cada una de ellas¹⁴.