ARTÍCULO DE REVISIÓN

Métodos de control para Drosophila suzukii (Matsumura) (Diptera: Drosophilidae); una nueva plaga de frutales que se está extendiendo mundialmente

Control methods for Drosophila suzukii (Matsumura) (Diptera: Drosophilidae); a new pest of fruit that is spreading worldwide

 

L.A. Escudero Colomar

IRTA, Protección Vegetal Sostenible, Estación Experimental Agrícola Mas Badia. La Tallada d’Empordà S/N. 17134, Girona. España. E-mail: adriana.escudero@irta.es

 

Resumen

Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae), es una plaga invasiva con un gran impacto económico en la producción de frutos rojos. Su control es obligado, puesto que puede causar gravísimos daños a la producción. El monitoreo de sus poblaciones y la utilización de modelos predictivos del desarrollo poblacional son el punto de partida de cualquier programa de control. Actualmente, el principal método utilizado es el uso de insecticidas, aunque se están estudiando varias otras posibilidades que permitan el diseño de un programa de manejo integrado de plagas para cada uno de los cultivos afectados. En este artículo, se revisa el conocimiento disponible hasta el momento sobre el monitoreo, modelos predictivos, insecticidas, entomopatógenos, control biológico, trampas y atrayentes, repelentes, control cultural y tratamientos poscosecha.

Palabras clave: Drospohila de alas manchadas; Monitoreo; Modelos predictivos; Control químico; Control biológico; Atrayente; Trampa; Control cultural; Manejo integrado de plagas.

Abstract

Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae), is an invasive pest with a great economic impact on the production of soft fruits. Its control is compulsory, since it can cause serious damage to production. The population monitoring and the use of predictive models of its development are the starting point of any control program. Currently, insecticides are the main used method, although several other possibilities are in development. The combination of all of them will allow the design of an integrated pest management program for each of the affected crops. In this article, the available knowledge so far on monitoring, predictive models, insecticides, entomopathogens, biological control, traps and attractants, repellents, cultural control and postharvest treatments is reviewed.

Keywords: Spotted wing Drosophila; Monitoring; Predictive models; Chemical control; Biological control; Attractant; Trap; Cultural control; Integrated pest management.

Recibido 30/05/16; Aceptado 20/06/16.

La autora declara no tener conflicto de intereses.

Introducción

Drosophila suzukii (Matsumura) (Diptera: Drosophilidae), es una nueva plaga endémica del sudeste asiático que ha colonizado rápidamente Europa, Norteamérica y Sudamérica (CABI, 2016). Fue detectada en el 2005, en Ecuador (Hauser, 2011) y en el 2008 en California (EEUU), Cataluña (España) y la Toscana (Italia) (Caprile et al., 2010; Raspi et al., 2011; Calabria et al., 2012).

El insecto coloca sus huevos debajo de la piel de frutos maduros o en proceso de maduración, de los cuales nace una larva que se alimenta de la pulpa, produciendo la pérdida de turgencia de los frutos y quitándoles su valor comercial (Rota Stabelli et al., 2013). Los ataques de la plaga a parcelas de frutales comerciales causan cuantiosas pérdidas económicas cuando no son controlados. Además, los orificios correspondientes a las puestas de huevos favorecen las infecciones secundarias por patógenos que contribuyen a incrementar las pérdidas. Bolda et al. (2010) cuantificaron en 511 millones de dólares la pérdida total producida por D. suzukii en los cultivos de frutos rojos (fresa, cereza, frambuesa, arándanos y moras) afectados en las regiones del oeste de Estados Unidos (California, Oregon y Washington) en 2008, asumiendo una pérdida media de 30 %. Posteriormente, Walsh et al. (2011) demostraron, en base al uso exclusivo de insecticidas, que resulta mucho más oneroso no controlar la plaga que controlarla.

El control y manejo de las poblaciones de D. suzukii en parcelas comerciales bajo la normativa de Producción Integrada es un reto, pero es especialmente complejo en parcelas que producen bajo la normativa de Agricultura Orgánica.

El primer factor a tener en cuenta para el diseño de una estrategia de control es la polifagia del insecto. Se han registrado numerosos hospedantes tanto cultivados como silvestres; estos últimos tienen un papel muy importante en su diseminación (Bolda et al. 2010; Goodhue et al., 2011; Cini et al., 2012; Lee et al., 2015; Brien et al., 2016; Klick et al., 2016). El segundo factor a considerar es su rápido desarrollo, puesto que necesita solo de 8 días a 25 ºC para completar un ciclo completo de huevo a huevo (Tochen et al., 2014). El tercer factor que a veces condiciona o determina el método de control a utilizar, es el mercado y sus requerimientos, debido a que actualmente existe tolerancia “cero” para la fruta infestada con esta plaga.

En el presente trabajo se presenta una revisión del conocimiento generado hasta el momento sobre el monitoreo y el uso de modelos predictivos, así como de diversos métodos para controlar sus poblaciones en parcelas comerciales de frutales incluyendo el uso de insecticidas, entomopatógenos, enemigos naturales, atrayentes alimenticios y trampas, repelentes, métodos culturales y tratamientos poscosecha.

Monitoreo y modelos predictivos

Para poder decidir el método de control a utilizar en el manejo de cualquier plaga, es imprescindible conocer los niveles poblacionales presentes en las parcelas. La utilización de trampas cebadas con algún tipo de atrayente es el método más utilizado en el manejo integrado de plagas. Drosophila suzukii necesita ser cuidadosamente monitoreada todo el año tanto en plantaciones comerciales, como en hospedantes alternativos presentes en el bosque, sobre todo si éste colinda con parcelas de frutales (Harris et al., 2014, Lee et al., 2015). Los diversos materiales a utilizar se detallan más adelante en “Trampas y atrayentes”.

Asimismo, es muy importante conocer la dinámica poblacional de la plaga, la cual depende de las características climáticas de cada zona. Walton et al. (2016) encontraron que en zonas con temperaturas invernales más frías, las capturas de adultos en trampas se registraron mucho más tarde en la siguiente campaña. Además, estudios desarrollados en Oregon y California sugieren que D. suzukii pasa el invierno como adulto. Aunque la biología detallada de hibernación aún no se conoce, hay cada vez más indicios de que la plaga puede buscar refugio para evitar las temperaturas frías de invierno ayudando a la supervivencia de los adultos durante los períodos desfavorables (Dalton et al., 2011; Walsh et al., 2011).

Además del monitoreo del vuelo de los adultos, también se pueden determinar los niveles de infestación de la fruta. Sin embargo, hay autores que consideran a este método poco práctico, debido a que aún no se ha determinado el número de muestras necesarias para establecer con exactitud el nivel de infestación de toda una parcela (Walton et al., 2016). Una manera de determinar el porcentaje de infestación es observar la presencia de huevos en algunos frutos como en las cerezas, debido a que del orificio de puesta sobresalen los filamentos de respiración del huevo que, con ayuda de una lupa cuentahílos de 10X son perfectamente visibles. En otros frutos como frutillas, frambuesas o moras, los huevos son muy difíciles de detectar, por lo cual el porcentaje de infestación se realiza haciendo el recuento de larvas presentes en los mismos. Dreves et al. (2014) recomiendan preparar una solución saturada de sal o de azúcar con agua caliente y sumergir en la misma los frutos, preferiblemente abiertos o ligeramente aplastados, para permitir que la solución saturada impregne la pulpa e irrite las larvas, las que saldrán del fruto y podrán ser recogidas dado que flotan en la superficie del agua. De esta manera, se procede al recuento de las mismas para obtener el número de larvas por kg de fruta.

Finalmente, los modelos predictivos basados en los grados-día funcionan mejor para plagas con una alta sincronicidad y pocas generaciones por año (Wiman et al., 2014). Los modelos realizados para D. suzukii sugieren que sus tiempos de generación son cortos, con una tasa reproductiva alta y con un gran solapamiento generacional (Tochen et al., 2014; Wiman et al., 2014). Por lo tanto, estos modelos, son una herramienta adicional para el diseño de una estrategia de control.

Control Químico

Debido a los cuantiosos daños registrados en la producción desde el inicio de la colonización de la plaga, tanto en EEUU como en Europa se han realizado y realizan estudios sobre la eficacia de los insecticidas disponibles en el mercado y aceptados en las normativas de producción integrada, como en producción orgánica de frutos rojos. Dichos estudios han mostrado que un número limitado de materias activas se pueden utilizar en el control de D. suzukii en producción integrada y muy pocas en producción orgánica, como se detalla a continuación.

En general, los productos que mostraron ser más eficaces sobre el insecto adulto son aquellos de amplio espectro, como algunos piretroides y organofosforados (Beers et al., 2011; Haviland y Beers, 2012; Van Timmeren e Isaacs, 2013; Cuthbertson et al., 2014a). Un estudio realizado en laboratorio sobre la eficacia de 17 materias activas aplicadas directamente sobre el adulto de D. suzukii, mostró que ocho de ellos (piretroides bifentrin, beta-ciflutrin, permetrina y zeta-cipermetrina, los organofosforados malatión y diazinón y las spinosinas, spinosad y spinetoram) tuvieron un 100 % de mortalidad, mientras que el resto de productos estudiados obtuvieron eficacias variables, aunque todos significativamente diferentes del control sin tratar (Bruck et al., 2011). En el mismo estudio, los autores reportaron diferencias significativas en la mortalidad entre machos y hembras, siendo significativamente mayor la mortalidad de los machos, sobre todo en los tratamientos con aceite de soja y piretrinas. El grupo de los neonicotinoides, mostró una menor eficacia, aunque se observaron efectos subletales sobre los insectos adultos (Bruck et al., 2011). En general, estos productos son menos utilizados, puesto que pueden tener efectos perjudiciales para artrópodos beneficiosos, sobre todo si se utilizan en aplicaciones foliares (He et al., 2012). Las spinosinas (spinosad y spinetoram) también han sido reportadas como eficaces (Beers et al., 2011; Bruck et al., 2011; Haviland y Beers, 2012) aunque su uso está limitado respecto del número de aplicaciones por año permitidos por cultivo y huerto para evitar resistencias (Van Timmeren e Isaacs, 2013).

Bruck et al. (2011) mostraron que el clorantraniliprole ofrecía un nivel de eficacia aproximada del 20 % en aplicaciones directas al insecto pero, más recientemente, otro estudio de laboratorio demostró que dicha materia activa también aplicada tópicamente puede alcanzar eficacias de hasta un 80 % de mortalidad en insectos adultos (Cuthbertson et al., 2014a). Respecto del cyantraniliprole, Diepenbrock et al. (2016) determinaron, en un exhaustivo estudio de campo comparando diferentes estrategias de tratamiento, que si bien este producto no mató un alto porcentaje de adultos tras el contacto con el mismo, sí redujo la infestación en los frutos, mientras que el contacto prolongado produjo una mortalidad significativa en los bioensayos.

En estudios de eficacias en campo, la materia activa alfa-cipermetrina proporcionó un 100 % de control para adultos de D. suzukii hasta 14 días después del tratamiento, el malatión también proporcionó casi el 100 % de control hasta un máximo de 10 días y más del 80 % de control a los 14 días, lo que fue significativamente mayor que los otros tratamientos estudiados (spinetoram, spinosad y acetamiprid) (Bruck et al., 2011). Los productos basados en spinosina (spinosad y spinetoram) proporcionaron un control del 88 % hasta 3 días después del tratamiento. Sin embargo, el nivel de control disminuyó rápidamente hasta los 14 días posteriores al tratamiento. El acetamiprid, fue significativamente diferente del control no tratado solamente hasta el día 3 después del tratamiento (Bruck et al., 2011).

Respecto de las materias activas disponibles para producción orgánica, el producto comercial Pyganic® basado en una piretrina natural, ofreció eficacias medias de un 79 % ± 20 % y en los ensayos de campo se necesitaron numerosas aplicaciones para controlar la plaga puesto que su residualidad en campo fue muy baja (Bruck et al., 2011). Las formulaciones en cebo de las spinosinas también están disponibles, pero no fueron muy eficaces para D. suzukii (Walsh et al., 2011). Sin embargo, la adición a estas materias activas de un cebo basado en la mezcla de azúcar y levadura aumentó significativamente la mortalidad de individuos adultos (Knight et al., 2013). Recientemente, un estudio mostró resultados prometedores al agregar un fago estimulante (sacarosa) a las aplicaciones insecticidas realizadas en campos de arándanos, consiguiendo un menor número de emergencia de larvas de las muestras de frutos recolectados en campos tratados con este sistema en comparación con la de campos tratados con el sistema convencional o no tratados (Cowles et al., 2015). En agricultura orgánica, las materias activas disponibles son muy pocas, por lo cual, es imprescindible la alternancia de las mismas para evitar resistencias.

Entomopatógenos

Los nemátodos entomopatógenos Steinernema carpocapsae (Weiser), S. feltiae (Filipjev) y S. kraussei (Steiner) (Rhabditida: Steinernematidae) podrían causar decrecimiento de las poblaciones, puesto que se observaron diferencias significativas en la mortalidad cuando los adultos fueron tratados directamente con estos organismos en comparación a cuando fueron tratados con agua en ensayos de laboratorio (Cuthbertson et al., 2014b). Sin embargo, no se observaron diferencias significativas en la emergencia de moscas adultas en los frutos tratados con dichos organismos y el control tratado con agua (Cuthbertson et al., 2014b). En otro estudio en el que se probaron los nematodos: Heterorabditis bacteriophora Oswego (Rhabditida: Heterorhabditidae), S. feltiae y S. carpocapsae, se concluyó que todos mostraron tasas de infección bajas y que no fueron capaces de afectar la supervivencia de D. suzukii (Woltz et al., 2015).

Respecto de hongos entomopatógenos, Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) causó un 44 % de mortalidad de adultos después de 7 días de tratamiento, mientras que Lecanicillium muscarium Zare y Gams (Hypocreales: Cordycipitaceae) apenas sobrepasó el 30 % (Cuthbertson et al., 2014b). En otro estudio, observaron que la aplicación directa de Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) sobre las hembras adultas obtuvo una mortalidad significantemente más alta que la del testigo sin tratar, mientras que la aplicación directa de B. bassiana y de Paecilomyces fumosoroseus (Wize) Brawn y Smith (Eurotiales: Trichocomaceae) no obtuvo una mortalidad significantemente diferente del control y menos del 1 % de las moscas esporularon (Woltz et al., 2015).

Poblaciones de D. suzukii con la raza wSuz de la bacteria endosimbiótica Wolbachia fueron encontradas en EEUU y Europa. La prevalencia media de infección encontrada en las poblaciones europeas fue del 46 % (Cattel et al., 2016), mientras que en las de EEUU fue del 17 % (Hamm et al., 2014), aunque en ninguno de estos trabajos se encontraron pruebas de incompatibilidad citoplasmática inducida por wSuz. Por lo cual, de momento, esta raza no se podría utilizar en una estrategia de control basada en la incompatibilidad citoplasmática bidireccional. También han sido aislados de Drosophila spp, ADN virus (Unckless, 2011), encontrándose que éstos están relacionados con otros virus utilizados para el control de plagas, aunque aún no se han reportado resultados de su uso.

Control biológico

Varios himenópteros de los géneros Ganaspis y Leptopilina (Hymenoptera: Figitidae), Trichopria (Hymenoptera: Diapriidae) y Asobara (Hymenoptera: Braconidae) han sido reportados parasitando D. suzukii en su zona de origen (Mitsui et al., 2007; Ideo et al., 2008; Mitsui y Kimura, 2010; Kasuya et al., 2013; Nomano et al., 2015; Guerrieri et al., 2016). Así también, en diversas partes de Europa y EEUU se han citados varias especies parasitando D. suzukii, Pachycrepoideus vindemmiae (Rondani) (Hymenoptera: Pteromalidae), Leptopilina boulardi (Barbotin, Carton y Kelner-Pillault) y L. heterotoma (Thomson)(Cynipoidea: Figitidae: Eucoilinae), Trichropia drosophilae (Perkins) (Hymenoptera: Diapriidae) (Brown et al., 2011; Cuch-Arguimbau et al., 2013; Rossi Stacconi et al., 2013; Rossi Stacconi et al., 2015). Sin embargo, aún no existe un consenso general sobre la eficacia de los mismos en el control de D. suzukii. Por un lado, Chabert et al. (2012) encontraron que los parasitoides de larvas resultaron poco efectivos dada la capacidad de D. suzukii de desarrollar una fuerte respuesta inmune que evita que el parasitoide se desarrolle hasta el estado adulto. Por otro lado, Rossi-Staconi et al. (2013) obtuvieron tasas altas de parasitismo sobre D. suzukii utilizando la población de L. heterotoma. Pachycrepoideus vindemmiae es la única especie que ha sido encontrada espontáneamente parasitando pupas de D. suzukii en las nuevas áreas invadidas por la plaga (Brown et al., 2011; Cuch-Arguinbau et al., 2013; Rossi Stacconi et al., 2013). Esta especie es un ectoparasitoide generalista y ampliamente distribuida en el mundo que ataca a más de 60 especies de moscas, incluyendo tefrítidos de frutales y varias especies del género Drosophila (Wang y Messing, 2004; Ovruski et al., 2000, 2006), aunque presenta la desventaja de que puede ser un hiperparasitoide de otros himenópteros bracónidos (Wang y Messing, 2004). 

Respecto de los depredadores, se han reportado varias especies del género Orius (Hemiptera: Anthocoridae), de hábitos alimenticios generalistas, alimentándose de larvas de D. suzukii en frambuesas y fresas (Walsh et al., 2011; Arnó et al., 2012). En estudios de laboratorio con adultos de Orius insidiosus (Say) sobre arándanos infestados con larvas de D. suzukii, se observó que el depredador fue capaz de reducir el desarrollo de la plaga en un 12 %; sin embargo, dicha eficacia no se mantuvo cuando los ensayos se replicaron con arándanos en macetas ni en ramas embolsadas en campo (Woltz et al., 2015). Cuthberston et al. (2014b) determinaron que, Orius laevigatus (Fieber) y O. majusculus (Reuter) eran capaces de depredar adultos de D. suzukii con respuestas significativamente mayores que las del control. También observaron que O. majusculus prefería, significativamente más, depredar hembras que machos. Estos autores también comprobaron en laboratorio que Anthocoris nemoralis (Fabricius) (Hemiptera: Anthocoridae) era capaz de depredar adultos de D. suzukii, significativamente más que el control, y también, significativamente, más a los machos. Estudios desarrollados en laboratorio utilizando Labidura riparia Pallas (Dermaptera: Labiduridae) mostraron que este insecto puede depredar las larvas y las pupas de D. suzukii de los cultivos cuyos frutos estén en contacto o cerca del suelo como las fresas (Gabarra et al., 2015). Mientras que Woltz et al. (2015) determinaron que, la especie de estafilínido, Dalotia (=Atheta) coriaria (Coleoptera: Staphylinidae) no fue capaz de reducir el desarrollo de la plaga con respecto al control, cuando se le ofrecían arándanos infestados con larvas de D. suzukii. Similares resultados obtuvieron Cubethrston et al. (2014b), quienes, también determinaron que la especie de ácaro Hypoaspis miles Berlese (Mesostigmata: Laelapidae) no se alimenta ni de larvas ni de pupas de D. suzukii. Sin embargo, Renkema et al. (2015) determinaron que D. coriaria era capaz de consumir larvas, pero no pupas de D. suzukii y que la depredación de larvas disminuía a medida que la larva aumentaba de estadio.

Trampas y atrayentes

En concordancia con la familia a la que pertenece, Drosophilae, D. suzukii se siente atraída por sustancias dulces fermentadas como el vino y el vinagre (Kanzawa, 1939; Lee et al., 2012; Landolt et al., 2012a, b; Grassi et al., 2015) así como por una comunidad de especies de levaduras (Hamby et al., 2012). Sin embargo, estas substancias son inespecíficas, atrayendo además a varias especies de Drosophilidae y a otras familias de dípteros así como a lepidópteros, himenópteros y coleópteros (Zhu et al., 2003; Qian et al., 2013; Knight et al., 2011; Escudero-Colomar, 2015). Kleiber et al. (2014), mostraron que el agregado de varias sustancias volátiles de frutas al vinagre de sidra (ácido acético, acetato de etilo, metanol, etanol, propionato de fenetilo y butirato de fenetilo), tampoco incrementó la capacidad de atracción del vinagre e incluso algunas sustancias convirtieron la mezcla en un repelente. En estudios sobre la respuesta electrofisiológica y de comportamiento de la especie a diferentes volátiles de vino y vinagre, se observó que cuatro compuestos presentes en ambos, ácido acético, etanol, acetoína y metionol, eran más atractivos para D. suzukii que las soluciones originales de vino y/o vinagre en condiciones ambientales específicas (Cha et al., 2012). Con estos datos, los mismos autores, desarrollaron un atrayente sintético combinando dichos compuestos al que llamaron “SWD lure” y que resultó, en algunos de los ensayos, significativamente más atractivo que el vinagre de sidra, mientras que no hubieron diferencias significativas cuando se comparó con las mezclas de vinagre de vino, jugo de uva y etanol, ni con vino tinto mezclado con vinagre de sidra (Cha et al., 2013). Más del 50 % de las Drosophilidae capturadas por el atrayente sintético SWD LURE fueron D. suzukii, y dado que el vinagre de sidra captura entre un 26-31 % de esta especie, es claro que el atrayente sintético es más selectivo (Burrack et al., 2015; Escudero-Colomar, 2015). Dicho atrayente está comercializado por la empresa Trécé bajo el nombre Pherocon SWD® (Adair, OK USA) (Trécé Inc., 2016). En ensayos desarrollados en otras zonas se encontró que dicha mezcla sintética era menos atractiva que los estándares utilizados: vinagre de sidra mezclado con melaza de remolacha, vinagre de sidra mezclado con vino tinto o substancias proteicas enriquecidas con otros compuestos formuladas en productos comerciales, SuzukiiTrap® (Bioiberica, Barcelona, España) y Suzzii® (Ao Midori biocontrol, Barcelona, España) (Escudero-Colomar, 2015; Ioriatti et al., 2015). Burrack et al. (2015) encontraron que las capturas con el atrayente sintético se correlacionaban bien con las tasas de infestación en fruta y que todos los cebos probados, excepto el vinagre de sidra, capturaban D. suzukii al menos una semana antes de la detección de larvas en los frutos, por lo cual podía ser usado para temporizar los tratamientos. Otros investigadores, encontraron que algunas bacterias lácticas como Oenococcus oeni Dicks Dellaglio y Collins 1995 (Leuconostocaceae) incrementaban la capacidad de atracción de las mezclas de vinagre de sidra y vino tinto, en ciertas condiciones ambientales (Guzzon et al., 2015). En un estudio reciente sobre la respuesta de D. suzukii a diferentes compuestos procedentes de frutos, se determinó que 29 compuestos provocaron una respuesta antenal clara y que los mismos estaban comprendidos en los grupos de ésteres, alcoholes, monoterpenos, ácidos, aldehídos, ketonas, aromáticos, terpenoides irregulares y sesquiterpenos, siendo los ésteres y alcoholes los que mostraron mayor actividad (Revadi et al., 2015b). Los mismos autores estudiaron especialmente el acetato de isoamilo y observaron que había una respuesta dosis-dependiente del insecto, sobre todo en hembras fecundadas.

Otra alternativa para el control biorracional de plagas es la utilización de feromonas sexuales para producir una disrupción en la comunicación entre machos y hembras. Se conoce que uno de los compuestos de la feromona sexual para otras especies de Drosophila es el acetato cis-11-octadecenilo. Este compuesto es producido por los machos para atraer hembras y tiene un corto alcance de actuación (Symonds y Wertheim, 2005). Sin embargo, D. suzukii no produce este compuesto, aunque es capaz de detectarlo y, paradójicamente, su detección por parte de la hembra desalienta los esfuerzos de apareamiento (Dekker et al., 2015).  La mayor actividad de apareamiento es por la mañana, y la eliminación de las antenas de los machos detiene el proceso de apareamiento (Revadi et al., 2015a). Estos hallazgos con respecto al comportamiento de apareamiento de la especie, pueden sentar las bases para el desarrollo de nuevos métodos de control de la plaga.

Con respecto al tipo de trampas utilizadas para contener el atrayente, los primeros estudios al inicio de la invasión de la plaga en EEUU y Europa, fueron realizados utilizando vinagre de manzana como cebo (Lee et al., 2012), lo que pudo haber influido en los resultados, dada la muy baja especificidad del mismo. En estudios posteriores, se observó que las trampas coloreadas, amarillas, rojas o negras fueron las que mostraron mayor eficacia en la captura de adultos, mientras que las transparentes o blancas tuvieron una eficacia significativamente menor (Lee et al., 2013; Basoalto et al., 2013; Escudero-Colomar, 2015). Además, Renkema et al. (2014), encontraron que las capturas aumentaban con el área total de orificios de entrada a la trampa y con la superficie de líquido expuesto dentro de la misma.

Se han realizado algunos ensayos de captura masiva como método de control, utilizando trampas y atrayentes. En uno de ellos, desarrollado en China y, utilizando entre 24-40 trampas por ha (60-100 trampas/acre) cebadas con vinagre de sidra, se obtuvo una reducción de las poblaciones (Lee et al., 2011b). Por su parte, Hampton et al. (2014) determinaron que las trampas para captura masiva se tienen que colocar en todo el perímetro de la parcela a una distancia no mayor de 5 m entre sí. Además, sugieren que, para aumentar la eficacia de las mismas, se rocíe el exterior de cada trampa con un insecticida con o sin cebo atrayente, ya que sólo 10-30 % de las moscas que se posan en una trampa entran en ella y mueren.

Repelentes

La N,N-Dietil-meta-toluamida, conocida como DEET, es el ingrediente más habitual de los repelentes de insectos. Krause-Pham y Ray (2015), demostraron que también lo es para D. suzukii. Por su parte, Wallingford et al. (2016) encontraron, en ensayos de laboratorio, que D. suzukii fue repelida por olores atractivos para ella en presencia de octenol y geosmina. El efecto repulsivo del octenol se mostró en el campo con una reducción de la oviposición y, como resultado, las tasas de daños fueron menores en un área de alrededor de 10 cm de los difusores de octenol. Ninguno de los dos compuestos fue atractivo para la especie. Estos autores también encontraron que D. suzukii no se vio afectada por la presencia de benzaldehído, como sí ocurre con D. melanogaster. Estudios de comportamiento han demostrado que la respuesta a olores puede estar influenciada por la concentración. Por ejemplo, Kleiber et al. (2014) mediante ensayos en jaulas de campo, reportaron que trampas con concentraciones entre 55-550 μL de acetato de etilo capturaban mucho menos D. suzukii que las que llevaban concentraciones de 5.5 μL. Renkema et al. (2016), probaron en laboratorio la respuesta de D. suzukii a mechas de algodón empapadas con jugo de frambuesa y cada uno de los siguientes 20 aceites esenciales de plantas: geranio (Pelargonium asperum o P. graveolens (L.), menta (Mentha x piperita L.), jengibre (Zingiber officinale Roscoe), eucalipto (Eucalyptus radiata Spreng.), citronela (Cymbopogon winterianus Jowitt), lavanda (Lavandula angustifolia Mill.), romero (Rosmarinus officinalis L.), tomillo (Thymus vulgaris L. (thymol chemotype)), tuja del Canadá (Thuja occidentalis L.), abeto balsámico (Abies balsamea (L.) Mill.), picea blanca (Picea glauca (Moench) Voss), y pino blanco americano (Pinus strobus L.). Todos los aceites esenciales, excepto el de pino blanco americano, mostraron una repelencia estadísticamente significativa para el macho; y todos ellos, menos el abeto balsámico mostraron una acción significativamente repelente hacia la hembra (Renkema et al., 2016). El aceite de menta fue especialmente efectivo hasta 6 días después de iniciado el experimento. Este aceite esencial está compuesto principalmente por los monoterpenoides mentol y mentona. El aceite de tomillo fue el que causó la mortalidad de machos más elevada (Renkema et al., 2016). Los mismos autores también probaron la respuesta de la plaga al metabisulfito de potasio, encontrando que el mismo no causó repelencia a D. suzukii.

Dado que muchos aceites esenciales están permitidos como aditivos alimentarios, pueden ser usados como un medio seguro de protección de la fruta, aplicable en ambos sistemas de producción, convencional y orgánico.

Los resultados obtenidos con compuestos repelentes son muy prometedores, aunque factores tales como la dosis, persistencia, volatilidad y la disponibilidad y costo del producto serán importantes en su formulación comercial, mientras que la determinación de mecanismos eficaces de dispersión para la aplicación de estos compuestos en el campo será crucial para el éxito.

Recubrimientos comestibles para la fruta, uno de cera (Primafresh®) y otro de cera con caolín (Raynox®), fueron probados en laboratorio, para arándanos y frambuesas y se observó que disminuían la puesta de huevos, el desarrollo larvario y la emergencia de los adultos. Sin embargo,  uno de los problemas principales es conseguir una cobertura de frutos uniforme en el campo (Swoboda-Bhattarai y Burrack, 2014). La tierra de diatomeas sola y la mezclada con piretrinas y butóxido de piperonilo (Perma-Guard® D-21) no fueron eficaces protegiendo arándanos del ataque de D. suzukii (Gerdemann y Tanigoshi, 2011).

Control cultural y tratamientos poscosecha

Las medidas profilácticas para el control de D. suzukii son las comunes a otros dípteros plaga que atacan cultivos. Una acción básica es la destrucción de los frutos una vez terminada la cosecha, tanto si han caído a tierra como si aún permanecen en la planta (Dreves et al., 2011). El objetivo principal de esta acción es la destrucción de las larvas y las pupas que puedan quedar en los frutos. Para conseguir esta destrucción, una vez acumulada en un sitio soleado toda la fruta remanente en el campo después de finalizada la cosecha, se aplica el método de solarización, cubriendo esta fruta con plástico y sellando dicha cubierta para favorecer la acción del sol. Este método ha mostrado ser muy efectivo, al igual que la simple colocación de toda la fruta atacada en una bolsa de plástico y luego sellada (Caprile et al., 2011; Dreves, 2014; Hampton et al., 2014).

Otro método que se recomienda para evitar elevados daños por la plaga, es la recolección de la fruta apenas madura y a intervalos frecuentes y, al final de la temporada, recoger y destruir los restos de las ramas que puedan haberse desprendido de la planta durante la recolección o durante la poda (Liburd y Iglesias, 2013). Sin embargo, la eliminación de la fruta no comercial o las recolecciones tempranas y frecuentes, pueden ser prohibitivas por su costo económico tanto por el tiempo como la mano de obra necesarios para llevarlos a cabo (Piñero y Byers, 2013).

Hampton et al. (2014), basándose en la dinámica poblacional de la plaga en la costa oeste de EEUU, concluyeron que plantar variedades de recolección temprana puede ser una medida de gran ayuda en la disminución de las pérdidas por la plaga. Dentro de cada cultivo hay variedades que son más o menos susceptibles (Lee et al., 2011a; Burrack et al., 2013; Kinjo et al., 2013) y, antes de elegir la variedad a plantar, es conveniente estudiar no sólo la susceptibilidad de la misma, sino también su época de recolección, para evitar, en lo posible, que coincida con los picos poblacionales de la plaga.

En algunos cultivos de alto valor económico y en huertos orgánicos, donde los métodos químicos están muy restringidos, se están utilizando sistemas físicos de exclusión de las plantaciones, utilizando mallas plásticas. El primer estudio sobre este método de control fue publicado en japonés en los años 30 del siglo pasado y en él se explica que la malla con aberturas más pequeñas que 0,98 mm evitaba con éxito la entrada de D. suzukii (Kawase y Uchino, 2005). Cormier et al. (2014), reportaron que una malla de una abertura de 1 mm x 0,6 mm fue muy eficaz previniendo el daño sobre arándanos, aunque en la segunda pasada de la cosecha los contenidos de azúcares de la fruta fueron significativamente menores que los del control. Más recientemente, Riggs (2015), encontró que la malla de 80 gr era significativamente mejor que la de 60 gr protegiendo el cultivo del ataque de D. suzukii y Schattman et al. (2015), además de señalar que las mallas eran eficaces, calcularon el costo de su utilización, incluyendo en el mismo el enlentecimiento de las tareas normales del huerto debido a las mallas. Estos autores, recomiendan el uso de estas cubiertas en variedades altamente susceptibles o que se recolectan en los periodos de picos poblacionales de la plaga. Además, concluyeron que su costo es elevado y que, dependiendo del tipo de cultivo y variedad a proteger, cada agricultor debe evaluar si dicho costo se compensa con las posibles pérdidas si no se utilizara este método.

Con respecto a los tratamientos poscosecha, el primer estudio publicado fue la utilización de bromuro de metilo en frutilla (Walse et al., 2012). Los autores observaron que la tolerancia del insecto al producto aumentaba con la edad y probaron las dosis con los estadios más tolerantes. Concluyeron que, fumigaciones comerciales de 3 h a una dosis de bromuro de metilo de 48 mg/l y a una temperatura de la pulpa de fresa ≥ 18 °C, fueron eficaces contra D. suzukii a niveles de un Probit 9 de acuerdo a las normas fitosanitarias cuarentenarias. Por lo cual, este producto puede ser útil para tratar fresas destinadas a mercados restrictivos de esta plaga, como Australia, en donde es una plaga de cuarentena y exigen este tipo de tratamientos para permitir la entrada de frutos. Follet et al. (2014), estudiaron la utilización de irradiación de la fruta fresca en tratamientos cuarentenarios para eliminar las larvas y las pupas de D. suzukii. Al igual que en el estudio anterior, comprobaron que la tolerancia a la irradiación aumentaba con la edad y el estado de desarrollo y concluyeron que una dosis de radiación de 80 Gy aplicada al último estadio pupal (el más tolerante) impidió con éxito su desarrollo hasta adulto. No se observaron supervivientes entre los 33.086 individuos tratados, los cuales fueron estudiados hasta la etapa adulta en F1. Esto cumpliría con los requisitos de “tolerancia cero” para el acceso al mercado. 

Conclusión

El diseño de un programa de Manejo Integrado de Plagas (MIP) requiere el conocimiento de la biología y ecología de la plaga, la dinámica poblacional en sus hospedantes cultivados y en los no cultivados y, si es posible, en el uso de modelos predictivos. Los sistemas comerciales de atrayentes y trampas existentes para el monitoreo de D. suzukii ofrecen un buen nivel de selectividad y permiten detectar la plaga en etapas tempranas, lo cual, unido a la utilización de modelos predictivos, posibilita un seguimiento bastante preciso del desarrollo poblacional. La utilización de variedades precoces y/o de baja sensibilidad a D. suzukii así como el saneamiento de fruta en el campo, son una gran herramienta para reducir los daños. Los métodos de barreras físicas, como el uso de mallas plásticas que aíslan el cultivo, son eficaces, aunque costosos, y dependerá de la rentabilidad del cultivo para que su aplicación sea o no económicamente viable. En cuanto al uso de repelentes y al control biológico, pueden ser útiles y ser integrados en un sistema de MIP, aunque aún se necesita más investigación en ambos. La alternancia de materias activas y mecanismos de acción en los insecticidas que han mostrado eficacia contra la especie, es una medida esencial para asegurar un buen control de la plaga y evitar la generación de resistencia. La captura masiva se puede utilizar complementada con algunas aplicaciones de insecticidas, ayudando a un menor uso de los mismos. Todos estos métodos pueden combinarse en un sistema de MIP, el que dependerá del cultivo a proteger, dado que las medidas difieren entre los cultivos afectados, ya sea por las materias activas insecticidas autorizadas en cada uno o por la rentabilidad de la especie o variedad a proteger, que permitiría o no el uso de algunos métodos, actualmente onerosos.

Agradecimientos

Al Departament d’Agricultura, Ramaderia, Pesca i Alimentació de la Generalitat de Catalunya, por financiar los estudios de la autora sobre D. suzukii citados en este trabajo.

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