ARTÍCULO CIENTÍFICO

Impacto dos insetos predadores e fatores meteorológicos sobre pulgões em couve consorciada

Impact of predatory insects and weather factors on aphids on kale intercropping

T.O. Ramos^1*; F.J. Cividanes¹; T.M.S. Cividanes²

¹ Universidade Estadual Paulista (UNESP), Departamento de Fitossanidade, Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane, s/n, (CEP 14884-900), Jaboticabal-SP, Brasil. *E-mail: tatiorbio@gmail.com

² Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios, Avenida Bandeirantes, n 2419, Vila Virgínia, (CEP 14030-670), Ribeirão-Preto-SP, Brasil.

Resumo

O objetivo desse estudo foi avaliar o impacto dos insetos predadores associados ao solo e fatores meteorológicos sobre os pulgões Brevicoryne brassicae (L.)e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae), em couve, Brassica oleracea (L.), solteira e consorciada com sorgo [Sorghum bicolor, (L.) Moench] ou feijão-guandu [Cajanus cajan, (L.) Huth]. A amostragem foi quinzenal, sendo os insetos predadores amostrados com armadilhas tipo alçapão. Na couve consorciada com sorgo às duas espécies de pulgões apresentaram-se mais relacionadas com os insetos predadores e fatores meteorológicos. Na couve com sorgo ou feijão-guandu verificou-se um potencial de predação entre Hippodamia convergens Guérin-Meneville, (Coleoptera: Coccinellidae) e Polpochila impressifrons (Dejean) (Coleoptera: Carabidae) e as duas espécies de pulgão. As temperaturas máxima e mínima, a umidade relativa e a insolação foram os fatores físicos que atuaram sobre a ocorrência de B. brassicae e L. erysimi nos consórcios da couve com sorgo ou feijão-guandu. Na couve solteira os fatores meteorológicos e os insetos predadores apresentaram-se menos relacionados com a ocorrência de B. brassicae e L. erysimi.

Palavras-chave: Brassica oleracea; Cajanus cajan;Controle biológico; Sorghum bicolor.

Abstract

The aim of this study was to evaluate the impact of predatory insects associated with soil and weather factors on aphids Brevicoryne brassicae (L.) and Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae), in kale single and intercropped with sorghum or pigeon pea. The sampling was fortnightly, with predatory insects being sampled with trap traps. Kale intercropped with sorghum the two species of aphids were more related to predatory insects and weather factors. In kale with sorghum or pigeon pea there was a potential predation between Hippodamia convergens Guérin-Méneville, (Coleoptera: Coccinellidae) and Polpochila impressifrons (Dejean) (Coleoptera: Carabidae) and the two species of aphids. The maximum and minimum temperatures, relative humidity and insolation were the physical factors that acted on the occurrence of B. brassicae and L. erysimi in kale intercropped with sorghum or pigeon pea. Kale single meteorological factors and predatory insects were less related to the occurrence of B. brassicae and L. erysimi.

Keywords: Brassica oleracea; Cajanus cajan; Biological control; Sorghum bicolor.

Recebido 19/06/2018; Aceito 23/10/2018.

Os autores declaram não haver conflito de interesses.

Introdução

A consorciação de culturas é uma prática em que duas ou mais espécies de plantas são conduzidas na mesma área, preservando o solo e contribuindo para diversificar o ambiente (Kolmans e Vásquez, 1999). Em culturas agrícolas, a ocorrência de insetos é influenciada por fatores meteorológicos como a temperatura, precipitação, insolação e umidade relativa (Cividanes e Santos, 2003; Satar et al., 2008) e pela simplificação de cultivo por meio da monocultura, resultando na perda da biodiversidade (Lövei e Sunderland, 1996; Altieri et al., 2007). Uma alternativa para a conservação e aumento de insetos predadores é utilizar plantas que forneçam recursos alimentares para a sobrevivência e incremento das populações desses insetos e que, portanto, podem compor consórcios de plantas (Wink et al., 2005; Nunes e de Carvalho, 2007). Entre as Poáceas, o sorgo granífero, Sorghum bicolor L. Moench constitui uma espécie promissora em consórcio de plantas (Valenzuela, 1994; Singh, 2004) por favorecer a introdução, aumento e preservação de insetos predadores (Prasifka et al., 1999; Silveira et al., 2003; Tillman e Cottrell, 2012). O feijão-guandu Cajanus cajan L. é uma Fabácea também indicada para consórcio, devido propiciar folhas como abrigo e pólen como alimento para os insetos (Pereira, 1985; HansPetersen et al., 2010; Ramar et al., 2012).

Os insetos das famílias Carabidae, Staphylinidae (Coleoptera) e Forficulidae (Dermaptera) destacam-se como predadores associados ao solo de culturas agrícolas (Dunxião et al., 1999; Wink et al., 2005; Lima Junior et al., 2013) e também como predadores dos pulgões, Brevicoryne brassicae (L.) e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Hemiptera: Aphididae), pragas importantes de couve e outras brassicáceas no Brasil (Bacci et al., 2002; Pontoppidan et al., 2003; Carvalho et al., 2010; Balog et al., 2013).

Embora existam informações sobre couve consorciada (Resende et al.,2007), faz-se necessário conhecer as principais espécies de insetos predadores associados ao solo e a influência dos fatores meteorológicos nas populações de pulgões, para o aprimoramento de programas de manejo de pulgões em brassicáceas. Assim, o objetivo desse estudo foi avaliar o impacto dos insetos predadores associados ao solo e fatores meteorológicos sobre os pulgões B. brassicae e L. erysimi em couve solteira e consorciada com sorgo ou feijão-guandu.

Materiais e métodos

O estudo foi conduzido em área experimental e no laboratório de Ecologia de Insetos (LECOL), ambos pertencentes ao Departamento de Fitossanidade, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias (FCAV), Universidade Estadual Paulista (UNESP), Câmpus de Jaboticabal, SP, no período de dezembro 2012 a novembro de 2013. A área de condução do experimento foi de 240 m², composta de 24 parcelas de 5 m de comprimento e 2 m de largura cada.

Foram cultivadas a couve solteira, Brassica oleracea L. var. acephala DC e couve consorciada com sorgo granífero, S. bicolor e feijão-guandu C. cajan. Para a couve solteira, a parcela constou de quatro linhas de plantas, enquanto nos consórcios continha duas linhas de couve e duas linhas de sorgo ou feijão-guandu, espaçadas 50 cm entre linhas e entre plantas. O delineamento experimental foi de parcelas divididas (Split-plot), com oito repetições. Os tratamentos constaram de: couve solteira, couve consorciada com sorgo e couve consorciada com feijão-guandu.

A captura de insetos predadores foi efetuada instalando-se duas armadilhas tipo alçapão por parcela, totalizando 48 armadilhas. Na parcela as armadilhas foram instaladas na parte central e distantes três metros entre si. As armadilhas foram constituídas de copos plásticos de oito cm de diâmetro e 14 cm de altura, contendo 150 mL de água, formol 1 % e três gotas de detergente neutro. Todas as armadilhas foram cobertas com pratos plásticos de 20 cm de diâmetro, para minimizar a entrada da água das chuvas. As armadilhas permaneceram instaladas no campo durante uma semana e as amostragens foram quinzenais, totalizando 24 datas de amostragem. Os coccinelídeos foram encaminhados para serem identificados por especialista, os demais foram identificados consultando a coleção do Laboratório de Ecologia de Insetos (LECOL).

O número observado de espécies de predadores foi considerado como a riqueza de espécies (S), e a frequência relativa como a porcentagem do número de indivíduos de cada espécie sobre o total de indivíduos de insetos predadores capturados no período estudado (Silveira Neto et al., 1976). A influência dos insetos predadores e de fatores meteorológicos sobre os pulgões, foi avaliada por meio de análise de correlação simples através do software AgroEstat (Barbosa e Maldonado, 2014) e pela análise de regressão múltipla com seleção de variáveis pelo método stepwise (SAS Institute, 1996), na qual se considerou o nível de 5 % de significância para a inclusão das variáveis independentes. Nas duas análises considerou-se o número total de pulgões observados em cada tratamento nas três categorias de folhas da couve e de insetos predadores nas armadilhas tipo alçapão durante todo o período amostrado. Quanto aos fatores meteorológicos consideraram-se as médias mensais de temperaturas máxima e mínima (^oC), umidade relativa do ar (%), precipitação pluvial (mm) e insolação (horas), registrados pela Estação Agroclimatológica da FCAV/UNESP.

Resultados

A riqueza de espécies foi maior na couve solteira, porém no consórcio da couve com sorgo ocorreu elevado número de insetos predadores associados ao solo (Tabela 1). O total de nove espécies de carabídeos foram capturados, sendo Polpochila impressifrons (Dejean), Odontocheila nodicornis (Dejean) e Harpalus sp. (Coleoptera: Carabidae) observados em todos os tratamentos (Tabela 1). Entre os coccinelídeos destacaram-se as espécies Hippodamia convergens Guérin Méneville, Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae) e larvas de coccinellidae por ocorrerem em todos os tratamentos e apresentar maior frequência relativa e maior número de indivíduos (Tabela 1). O dermáptero Labidura riparia (Pallas) (Dermaptera: Labiduridae)foi constatado entre os insetos predadores com elevado número de indivíduos capturados e frequência relativa em todos os tratamentos (Tabela 1).

A análise de correlação entre pulgões, fatores meteorológicos e insetos predadores indicou os fatores meteorológicos como as variáveis que se relacionaram com os pulgões (Tabela 2). O maior número de coeficientes de correlação significativos ocorreu quando a couve foi consorciada com sorgo em comparação com os outros dois cultivos.

Quanto à B. brassicae, observou-se correlação negativa e significativa entre a ocorrência do pulgão e a temperatura mínima na couve solteira e com feijão-guandu (Tabela 2). O mesmo foi verificado com a umidade relativa nos consórcios da couve com sorgo e feijão-guandu, contudo a espécie correlacionou-se positiva e significativamente na couve solteira. A insolação correlacionou-se positiva e significativamente com o pulgão na couve solteira e nos consórcios. Igual resultado foi observado com H. convergens e Harpalus sp. no consórcio da couve com sorgo (Tabela 2).

Na couve solteira os fatores meteorológicos não se correlacionaram significativamente com L. erysimi, apenas as larvas de coccinellidae e H. convergens correlacionaram-se positiva e significativamente com essa espécie de pulgão. A temperatura máxima e a insolação se correlacionaram positiva e significativamente com L. erysimi na couve com sorgo. Ainda nesse consórcio e na couve com feijão-guandu a temperatura mínima correlacionou-se negativa e significativamente com esse pulgão (Tabela 2).

Com relação à ocorrência de B. brassicae a couve solteira, abrigou menor número de variáveis relacionadas com esse pulgão. Na couve consorciada com sorgo quatro fatores meteorológicos foram selecionados pelo modelo de regressão múltipla, contudo os seis insetos predadores selecionados explicaram a maior parte das variações da população dessa praga. Nesse cultivo, a temperatura máxima e a umidade relativa apresentaram correlação positiva e significativa, enquanto a temperatura mínima e a insolação correlacionaram-se negativamente com B. brassicae (Tabela 3).

Na couve consorciada com feijão-guandu, a soma dos valores do teste F para a temperatura máxima, mínima e umidade relativa explicaram 38,90 % da variação da densidade populacional de B. brassicae, enquanto que os carabídeos P. impressifrons e O. nodicornis correlacionaram positivamente com B. brassicae e explicaram 64,85 % da variação numérica dessa praga (Tabela 3).

Considerando-se a análise de regressão múltipla, na couve solteira ocorreu o menor número de variáveis relacionadas com L. erysimi em comparação com os consórcios. O teste F para a temperatura máxima explicou 32,62 % da variação da densidade populacional desse pulgão e os predadores H. axyridis e T. brasiliensis representaram, respectivamente, 3,62 e 6,97 % dessa variação (Tabela 3).

No geral, três fatores meteorológicos e sete insetos predadores foram selecionados pelo modelo no consórcio da couve com sorgo sendo que, a soma dos valores do teste F para os insetos predadores explicam 87,02 % da variação numérica de L. erysimi. Nesse consórcio, L. riparia, larvas de coccinelídeos, H. axyridis e O. nodicornis apresentaram coeficientes de correlação positivos evidenciando que o aumento populacional desses predadores esteve diretamente relacionado com o crescimento da população de L. erysimi (Tabela 3).

Ressalta-se que na couve consorciada com feijão-guandu, H. convergens foi o único inseto predador relacionado com L. erysimi, contudo os fatores meteorológicos apresentaram-se mais relacionados com a população desse pulgão (Tabela 3). Nesse caso, observou-se correlação negativa e significativa para a temperatura mínima e insolação, assim o aumento desses fatores indica redução do número de L. erysimi, enquanto que a correlação positiva e significativa observada para a temperatura máxima e umidade relativa indicam que o aumento desses fatores esteve relacionado com o incremento populacional de L. erysimi.

Para a couve solteira o coeficiente de determinação (R²) das variáveis selecionadas pelo modelo explicam 68,4 % da densidade populacional de L. erysimi. Enquanto que nos consórcios da couve com sorgo e feijão-guandu, o valor de R² das variáveis selecionadas foi maior e explicaram 89,9 e 86,1 % respectivamente, da variação da população de L. erysimi. Para B. brassicae, as variáveis selecionadas explicaram 70,2; 96,7 e 92,0 % da ocorrência da espécie na couve solteira e nos dois consórcios respectiva (Tabela 3).

Discussão

Na cultura da couve foram observadas diversas espécies de insetos predadores associados ao solo pertencentes à Anisolabididae, Carabidae, Coccinellidae e Labiduridae geralmente consideradas importantes no controle natural de pragas (Kromp, 1999; Cividanes, 2002; Obrycki et al., 2009; Nascimento et al.,2011). A elevada ocorrência desses insetos predadores no monocultivo deve provavelmente à presença de B. brassicae e L. erysimi uma vez que a presença de insetos predadores está associada à existência de pulgões na área de cultivo (Phoofolo et al., 2010).

O consórcio da couve com sorgo mostrou-se viável, pois neste cultivo foram coletados 705 insetos predadores associados ao solo. Este resultado confirma observações de vários autores (Prasifka et al., 1999; Silveira et al., 2003; HansPetersen et al., 2010) os quais consideram o sorgo uma planta que proporciona aumento do número de insetos predadores como carabídeos, coccinelídeos e estafilinídeos. O número relativamente similar de insetos predadores capturados na couve solteira e no consórcio da couve com feijão-guandu sugere uma maior eficiência do consórcio da couve com sorgo em proporcionar ocorrência de insetos predadores (Tabela 1).

Os dermápteros capturados neste estudo são considerados insetos predadores promissores no controle de pulgões (Alvarenga et al., 1995; Pinto et al.,2005). Portanto, Euborellia sp. e principalmente L. riparia podem ter sido importantes na redução dos pulgões, visto que apresentaram elevado número de indivíduos e frequência relativa evidenciando potencial para serem utilizados em programas de controle biológico. Ressalta-se que o sorgo e o feijão-guandu podem ter contribuído na ocorrência dos dermápteros, uma vez que o pólen dessas plantas atrai e promove o crescimento populacional de insetos predadores (Monino et al., 2007; Silva et al.,2010; Nascimento et al.,2011).

Considerando-se os coeficientes de correlação verifica-se que a correlação positiva encontrada para Harpalus sp. em relação a B. brassicae, presente na couve consorciada com sorgo, sugere uma especificidade do carabídeo para com o pulgão. Assim, Harpalus sp. apresentou resposta numérica rápida frente à variação de B. brassicae o que pode ter favorecido a redução do pulgão nas folhas da couve (Jervis e Kidd, 1996). Esse resultado confirma observações de alguns autores (Fuller e Reagan, 1988; Suenaga e Hamamura, 2001), que consideram os carabídeos importantes predadores de pulgões e outros insetos praga em cultivos de couve e sorgo.

A correlação positiva entre H. convergens e os pulgões B. brassicae e L. erysimi no consórcio da couve com sorgo e na couve solteira respectivamente, em parte pode ser explicada devido os coccinelídeos aumentarem em número de indivíduos em períodos de abundância de pulgões (Michels e Matis, 2008). Sabe-se que joaninhas são insetos predadores eficientes no controle dos pulgões (Scarpellini e Andrade, 2011) sendo geralmente espécies predominantes em cultivo de sorgo (Archer et al., 1990), onde o pólen dessa gramínea atua no desenvolvimento biológico desses organismos (Nicholls e Altieri, 2005; Medeiros et al., 2010). No monocultivo da couve, a correlação positiva e significativa entre H. convergens e L. erysimi está de acordo com Souza et al. (2006) que relataram que H. convergens, coletada em armadilha tipo alçapão, apresentou correlação positiva e significativa com L. erysimi em couve solteira.

As larvas de joaninha podem ter usado o feijão-guandu como local de abrigo, uma vez que, abrigaram-se entre as folhas dessa leguminosa. Além disso, demonstraram potencial para a redução da população de L. erysimi nas folhas da couve solteira, uma vez que se correlacionou positivamente com esse pulgão, e em armadilhas tipo alçapão representaram 18 % dos insetos predadores coletados em algodoeiro (Barros et al., 2006).

A análise de regressão múltipla indicou maior número de correlações positivas e significativas nos consórcios da couve com sorgo ou feijão-guandu associados à população de B. brassicae e L. erysimi em comparação com a couve solteira (Tabela 3). Tais correlações indicam que o incremento da população de pulgões foi acompanhado pelo crescimento das populações de insetos predadores (Souza et al., 2010).

Na couve solteira observaram-se duas variáveis relacionadas com B. brassicae e três com L. erysimi, diferindo do consórcio de couve com sorgo onde ocorreram 10 variáveis relacionadas com as duas espécies de pulgões, com maior número de coeficiente de correlação para os insetos predadores, fato que pode indicar um potencial desses predadores no controle dos pulgões. Como foi evidenciado, a correlação negativa e significativa encontrada para H. convergens e P. impressifrons em relação a B. brassicae e L. erysimi na couve com sorgo, indica redução dos pulgões nas folhas da couve, uma vez que os coeficientes negativos revelam o aumento desses insetos predadores e a diminuição da densidade populacional dos pulgões (Jervis e Kidd, 1996; Cividanes, 2002). 

A temperatura máxima, mínima e a umidade relativa foram os fatores meteorológicos que se correlacionaram com os pulgões nos consórcios da couve com sorgo ou feijão-guandu em comparação com a couve solteira (Tabela 3). A correlação negativa e significativa encontrada para a temperatura mínima e a correlação positiva e significativa para a temperatura máxima para as duas espécies de pulgões na couve com sorgo e feijão-guandu, indicam esses fatores meteorológicos como variáveis importantes, influenciando a ocorrência dos pulgões nas folhas da couve. Neste caso, a diminuição da temperatura mínima e o aumento da temperatura máxima foram acompanhados por incremento da densidade dos pulgões. Vários autores (Singh e Verma, 1990; Davis et al., 2006; Satar et al., 2008) também relataram a ação desses fatores meteorológicos sobre pulgões.

O maior valor de R² na couve consorciada com sorgo (96,7 e 89,9 %) relacionado com a variação da densidade populacional de B. brassicae e L. erysimi, respectivamente, evidência que a utilização do sorgo com a couve foi importante para a ocorrência de insetos predadores relevantes para o controle desses pulgões. Resultado semelhante foi observado em consórcio de algodão com sorgo, em que essa gramínea foi importante na conservação das joaninhas H. convergens, H. axyridis, Scymnus spp. e Cycloneda sanguinea (L.) (Coleoptera: Coccinellidae), considerados agentes de controle de pulgões (Tillman e Cottrell, 2012). Os valores R² das variáveis selecionadas pelo modelo em relação à presença de B. brassicae nos três cultivos foram mais elevados que os valores observados para L. erysimi e explicam 70,2; 96,7 e 92,0 % da ocorrência de B. brassicae, fato que sugere maior ação dessas variáveis na ocorrência desse pulgão na couve solteira e nos consórcios da couve com sorgo ou feijão-guandu em comparação com L. erysimi.

Conclusões

Este estudo revelou que na couve consorciada com sorgo às duas espécies de pulgões apresentaram-se mais relacionadas com os insetos predadores e fatores meteorológicos. Na couve com sorgo ou feijão-guandu verificou-se potencial de predação entre H. convergens, P. impressifrons e as duas espécies de pulgão. As temperaturas máxima e mínima, a umidade relativa e a insolação foram os fatores meteorológicos que atuaram sobre a ocorrência de B. brassicae e L. erysimi nos consórcios da couve com sorgo ou feijão-guandu. Na couve solteira os fatores meteorológicos e os insetos predadores apresentaram-se menos relacionados com a ocorrência de B. brassicae e L. erysimi.

Agradecimentos

À Universidade Estadual Paulista-UNESP, Jaboticabal; à Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior – CAPES pela bolsa concedida; ao Prof. Dr. José Carlos Barbosa, da Universidade Estadual Paulista- UNESP, Jaboticabal, pelo auxílio nas análises estatísticas; ao Prof. Dr. Jose Adriano Giorgi, da Universidade Federal do Pará pela identificação de Coccinellidae. Aos integrantes do laboratório de Ecologia de Insetos.

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