Anatomía de hoja, tallo y raíz de Halophytum ameghinoi (Halophytaceae), especie endémica de Argentina

 

Fernandez, Romina D.^1-2; Omar Varela^3-4; Patricia L. Albornoz¹'⁵*

¹    Instituto de Morfología Vegetal, Fundación Miguel Lillo. Miguel Lillo 251, (4000) Tucumán, Argentina.
²    Instituto de Ecología Regional (IER), UNT-CONICET. Yerba Buena, Horco Molle cc 34.
³    Instituto de Ecología, Fundación Miguel Lillo. Miguel Lillo 251, (4000) Tucumán, Argentina.
⁴    Instituto de Ambientes de Montaña y Regiones Áridas, Universidad Nacional de Chilecito. Ruta los Peregrinos s/n, Chilecito, (5360) La Rioja, Argentina.
⁵    Cátedra de Anatomía Vegetal, Facultad de Ciencias Naturales e IML-UNT. Miguel Lillo 205, (4000) Tucumán, Argentina.

* Autor correponsal: albornoz@csnat.unt.edu.ar

Resumen

Las plantas halófitas presentan diversos mecanismos de tolerancia a la salinidad, que pueden involucrar modificaciones morfoanatómicas. El presente estudio caracteriza la anatomía de hoja, tallo y raíz de Halophytum ameghinoi y discute los rasgos anatómicos con potencial valor adaptativo a los suelos salinos. El material de estudio procede de dos sitios de la provincia de La Rioja, Argentina (Los Colorados y Alpasinche). Se trabajó con material fresco y fijado en FAA al que se aplicó técnicas histológicas convencionales. Estructuralmente, la hoja es subcircular, equilateral y anfistomática; los estomas son de tipo paracíticos, anfibraquiparacíticos y con 3 a 5 células subsidiarias, además presenta un parénquima central acuífero cuyas células producen mucílago. El tallo muestra diferentes estadios de crecimiento. El crecimiento primario posee abundante parénquima cortical y medular y los haces vasculares son colaterales; el crecimiento secundario típico presenta radios floemáticos ensanchados y esclerénquima perivascular, al igual que en raíces con crecimiento secundario. Tanto las hojas, como la raíz y el tallo contienen numerosos cristales de oxalato de calcio. El número de cristales en el parénquima cortical de tallo fue mayor en los individuos de Los Colorados, en correspondencia con la mayor concentración de sales del suelo. El desarrollo del parénquima acuífero y la formación de cristales de oxalato de calcio serían los rasgos más evidentes que presenta H. ameghinoi en la hoja en respuesta de la salinidad del suelo. Mientras que, en tallo y raíz además de los cristales, la presencia de un cilindro de esclerénquima perivascular, formado por fibras con paredes lignificadas, también contribuiría a la tolerancia de esta especie al ambiente salino.

Palabras clave: Anatomía; halófita; Halophytum ameghinoi; planta suculenta.

Abstract

Halophytes plants have developed different salinity tolerance mech-anisms, which may involve changes morphoanatomical. This study describes the anatomy of the leaf, stem and root of Halophytum ameghinoi and discusses the anatomical features with adaptive potential value to saline soils. The study material comes from two sites in the prov-ince of La Rioja, Argentina (Los Colorados and Alpasinche). We worked with fresh material and fixed in FAA and we applied conventional histological techniques. Structurally, the leaf is subcircular, equilateral and amphistomatic; with stomata paracytic, anfibraquiparacytic, and have 3-5 subsidiary cells, also it has a central parenchyma aquifer whose cells produce mucilage. The stem shows different stages of growth. The primary growth has abundant cortical and medullary parenchyma and the vascular bundles are collateral; the stem with typical secondary growth has width phloematic radios and perivascular sclerenchyma; the same is observed in secondary growth roots. The leaf as the stem and root contains numer-ous crystals of calcium oxalate. The number of crystals in the cortical parenchyma of the stem is higher in the plats of Los Colorados in correspondence with the highest concentraron of salts in the soil. The development the aquifer parenchyma and the formation of calcium oxalate crystals would be the most obvious features that presents H. ameghinoi on the leaf in response to soil salinity. While in stem and root, in addition to the crystals, the presence of cylinder of perivascular sclerenchyma formed by fibers with lignified walls, also contribute to the tolerance of this species to environment saline.

Keywords: Anatomy; halophyte; Halophytum ameghinoi; succulent plant.

 

INTRODUCCIÓN

Las halófitas son plantas que crecen en suelos con concentraciones de sales solubles iguales o mayores al 0,5% (Wickens, 1998), en regiones de climas áridos y secos donde la evaporación es mayor que la precipitación (Ferreira et al., 2001). La salinidad es uno de los factores de estrés abiótico más limitante para el establecimiento, crecimiento y supervivencia de las plantas (Mantri et al., 2012). Las plantas halófitas desarrollan diversos mecanismos de tolerancia a la salinidad que involucran procesos bioquímicos y moleculares (Parida y Das, 2005; Barkla et al., 2007; Chávez y Gonzales, 2009; Patakas, 2012), además de modificaciones morfológicas y anatómicas (Waisel, 1972; Poljakoff-Mayber, 1975; Flowers, 1985; Flowers y Col-mer, 2008).

Las modificaciones morfológicas y anatómicas más comunes ante el estrés salino incluyen la suculencia, la modificación de la densidad estomática (Salas et al., 2001; Be-navides et al., 2004), el desarrollo de parén-quima acuífero y la presencia de cristales en los tejidos (Huang y Redmann, 1995; Poblete et al., 1991; Salas et al., 2001; Apóstolo, 2005; Céccoli et al., 2011), cambios en la pared celular (Ramos et al., 2004) y en el grosor de la cutícula (Poblete et al., 1991).

Aproximadamente, un tercio del total de fanerógamas muestran adaptación a la salinidad, y sólo 20 familias contienen la mayoría de los géneros halófitos. Una de estas es la familia Halophytaceae, con la especie Halophytum ameghinoi (Speg.) Speg. como única representante (Soriano, 1946, 1984). H. ameghinoi es una hierba anual, rastrera de hasta 40 cm de altura, monoica suculenta y glabra, conocida vulgarmente como «verdolaga», «siempre verde» y «yerba del guanaco». Es una especie endémica de zonas áridas de Argentina, por lo que es considerada un xerófito con tolerancia a la salinidad (Aronson, 1989). Se distribuye fitogeográfi-camente por las regiones del Monte y Patagónica, abarcando las provincias de Cata-marca, Chubut, La Rioja, Mendoza, Neu-quén, Río Negro, Santa Cruz, San Juan y San Luis (Kiesling, 1994).

Halophytum ameghinoi fue descripta por primera vez por Soriano en 1946, a la fecha los antecedentes anatómicos son escasos y se refieren a la estomatogénesis, el xilema secundario de tallo y raíz y la estructura floral (Di Fulvio, 1975; Gibson, 1978; Pozner y Cocucci, 2006).

El presente estudio caracteriza la anatomía de hoja, tallo y raíz de H. ameghinoi y discute los rasgos anatómicos de la especie que podrían estar relacionados con la tolerancia a la salinidad edáfica.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Y RECOLECCIÓN DE MATERIAL

Se recolectó material vegetativo de H. ameghinoi (hojas, tallos y raíces) en dos sitios de la Provincia de La Rioja, Argentina: 1) Los Colorados, Dpto. Independencia (29° 56'21,9"S, 67°07'14,9"O - 688 m snm), 2) Alpasinche, Dpto. Arauco (28°19'09"S, 67° 02'16,4"O - 949 m snm) (Fig. 1A, 1B). De cada población se seleccionaron al azar 5 plantas maduras y se fijaron en FAA (1:1:8, v/v/v formol, ácido acético glacial, etanol 80%). Muestras de material fresco fueron conservadas para su estudio.

Fig. 1. Halophytum ameghinoi. A) Aspecto de la planta a campo. B-M) Hoja. B) Detalle de la hoja. C) Vista superficial de la epidermis adaxial. D) Estoma paracítico. E) Estoma anfibraqui-paracítico. F) Estoma con 3 a 5 células subsidiarias. G) estomas gemelos. H) Corte transversal de hoja. I) Detalle de epidermis y clorénquima. J) Detalle de haz vascular colateral. K y L) Detalle de cristales prismáticos. M) test de mucílago positivo. N-O) Tallo. N) Epidermis y estomas con numeras células subsidiarias. Ñ) Corte transversal de tallo con crecimiento primario. En imagen incluida granos de almidón. O) Detalle de epidermis y colénquima. Referencias: cl, clorénquima; co, colénquima; f, floema; pa, parénquima acuífero; x, xilema. Várela 253, 254 (LIL).

 

Tratamiento del material

DE ESTUDIO

Las epidermis foliares fueron tomadas de la porción media de las hojas utilizando la técnica de «peeling».

Se realizaron cortes transversales, con la técnica de «mano libre», de la porción media de la hoja, mientras que para tallo y raíz se obtuvieron cortes seriados. Los preparados se tiñeron con azul astral/safranina y se montaron en agua glicerina (1:1) (D'Am-brogio de Argüeso, 1986). La caracterización anatómica foliar se basó en la observación de 3 campos ópticos (40 x) de 5 hojas por individuo para cada población (n = 75). Se calculó la densidad estomática (estomas por mm²) y el valor promedio del tamaño de los mismos (longitud y latitud en ¿um). En la clasificación de los tipos de estomas se utilizó la terminología propuesta por Dilcher (1974). Se aplicó el test histoquímico de azul de cresilo, en hojas, para la detección de mucílago y lugol para almidón en tallos (D'Ambrogio de Argüeso, 1986).

La caracterización de tallo y raíz se baso en observaciones ópticas de cortes transversales de 5 secciones por individuos en cada población (n=25). Se aplicó la prueba t de

Student para comparar el número de cristales presentes en tallo de individuos de los dos sitios. Previo a ello se verificaron los supuestos de normalidad y homogeneidad de va-rianzas. Los resultados se expresan como promedios y su error estándar. Los análisis estadísticos se efectuaron con el software InfoStat (Di Rienzo et al., 2013).

Las observaciones se realizaron con microscopio óptico (Zeiss, Axiostar Plus, Alemania) y lupa (Olympus, Japón). Las fotografías fueron tomadas con cámara digital (Canon A620, Power Shot 7,1 MP y Olympus Sp-350 d 8 MP). La composición de cristales se determinó utilizando el microscopio de luz polarizada (Zeiss, Modelo Axio, Lab A1).

Análisis físico químico

DEL SUELO

Con el propósito de evaluar las características edáficas de los sitios de muestreo, se obtuvieron muestras de suelo de los primeros 10 cm de profundidad, con un barreno cilín-drico de 3 cm de diámetro. Se obtuvieron 5 submuestras por cada sitio, las cuales fueron homogeneizadas conformando una única muestra y almacenadas en bolsas plásticas, herméticamente selladas y rotuladas. Se analizaron 12 variables físico-químicas del suelo: contenido de agua en % (técnica gravi-

Tabla 1. Características físico-químicas de los suelos de la localidad de Los Colorados y Alpasinche, La Rioja, Argentina.

Variables ffslco-químlcas	Los Colorados	Alpasinche
Humedad (%)	8,9	0,5
PH	7,8	9,0
Salinidad (dS/m)	4,3	1,9
Materia orgánica (%)	0,5	0,3
Fósforo disponible	17,0	6,5
Nitrógeno total (%) Sodio Intercambiable	0,1	0,0
(Cmolc/Kg)	1,5	1,2
Potasio intercambiable (Cmolc/Kg)	0,2	0,1
Calcio intercambiable (Cmolc/Kg)	116,6	8,9
Magnesio intercambiable (Cmolc/Kg)	13,1	2,5
C.I.C (pH=8.2 Cmolc/Kg)	9,1	5,2
Arcilla (%)	22,3	2,3
Limo (%)	52,5	0,0
Arena (%)	52,2	97,7
Clase textural	Franco Limoso	Arenoso

métrica), pH (agua 1:2,5), salinidad (C.E. 25°C en extracto de suelo), materia orgánica oxidable en % (Walkley- Black), Fósforo disponible ppm (Bray- Kurtz I), Nitrógeno Total en % (Kjeldhal), Sodio, Potasio, Calcio y Magnesio intercambiable (Acetato de amonio pH = 7), C.I.C. (Acetato de sodio pH = 8.2), % de Arena, Arcilla y Limo (Hidrómetro de Bouyucos) y clase textural. El análisis se realizó en el laboratorio de suelos de la Estación Experimental Agroindustrial Obispo Colombres (E.E.A.O.C) (Tabla 1).

MATERIAL ESTUDIADO

ARGENTINA. Prov. La Rioja, Dpto. Arau-co, 28°19'09,05''S - 67°02'16,4"O, 688 m snm, 05-XI-2015, Varela 253 (LIL); Dpto. Independencia, 29°56'21,9''S - 67°07'14,9''O, 688 m snm, 27-I-2014, Varela 254 (LIL).

RESULTADOS

Anatomía de la lámina

En vista superficial ambas epidermis presentan células poligonales de paredes rectas a curvas y cutícula lisa (Fig. 1C). Los estomas se encuentran en la superficie adaxial y abaxial y son de tipo: anfibraquiparacítico, paracítico y con 3 a 5 células subsidiarias. El paracítico es el tipo más frecuente, mientras que los estomas gemelos son escasos (Fig. 1D-G). El tamaño promedio de los estomas es de 62 ¿um ± 0,6 de longitud x 25 ^m ± 0,9 de latitud para plantas de Los Colorados y de 38,4 um ± 0,8 de longitud x 32,9 um ± 0,9 de latitud, para plantas de Alpasinche. La densidad estomática fue similar entre plantas de Los Colorados (29 esto-mas/mm²) y Alpasinche (28 estomas/mm²).

En sección transversal la lámina es subcircular, equilateral y anfistomática (Fig. 1H). Ambas epidermis son uniestratificadas con un grosor promedio de 40,24 um en los individuos de ambas poblaciones. Los estomas se encuentran levemente hundidos o al mismo nivel que el resto de las células epidérmicas y la cutícula es delgada (Fig. 1I). El parénquima clorofiliano presenta 4 capas de células compactas con escasos espacios intercelulares hacia ambas superficies. Internamente al clorénquima se observa un pa-rénquima acuífero formado por células de gran tamaño y paredes delgadas. En posición central a este último se encuentra un haz vascular colateral (Fig. 1J). Entre el clorén-quima y el parénquima acuífero se presentan haces vasculares colaterales más pequeños y numerosos cristales prismáticos de oxalato de calcio que se agrupan de diferentes formas (Fig. 1K, 1L). El parénquima acuífero evidencia la producción de mucílago (Fig.

IM) .

Anatomía del tallo

La epidermis en vista superficial de los individuos de ambas poblaciones presenta células alargadas de paredes delgadas, cutícula lisa y glabra. Los estomas están rodeados por numerosas células subsidiarias (Fig. IN) .

En sección transversal, el tallo con crecimiento primario es circular (Fig. 1Ñ). La epidermis es uniestratificada con cutícula delgada. El tejido cortical presenta 2 (3) estratos de colénquima de tipo angular y menos frecuentemente laminar. Se continua con 8 a 11 estratos de células parenquimáticas (Fig. 1O). Internamente se observa una vaina amílifera de amiloplastos simples con hilo en rajadura. La vascularización corresponde a una eustela con 9 haces vasculares colaterales (Fig. 1Ñ).

En tallos con crecimiento secundario temprano se observa una reducción del número de estratos de células parenquimáticas corticales encontrándose de 6 a 7 capas (Fig. 2A). Además, comienza a desarrollarse es-clerénquima discontinuo a la altura del floema y el cámbium se observa continuo (Fig. 2B).

En tallos con crecimiento secundario típico los cambios son significativos. La peri-dermis (súber, felógeno y felodermis) reemplaza a la epidermis. El súber presenta lenti-celas bien desarrolladas y el felógeno origina internamente 5 capas de felodermis. El parénquima cortical se reduce entre 5 a 6 estratos, el esclerenquima forma un anillo casi continuo en la proximidad del floema

Fig. 2. Halophytum ameghinoi. A-F) Tallo. A) Corte transversal de tallo con crecimiento secundario temprano. B) Detalle de vascularización. C) Corte transversal de tallo con crecimiento secundario típico. En imagen incluida se observa una lenticela. D) Detalle de radios floemá-ticos ensanchados. E y F) Detalle de cristales prismáticos. En la imagen incluida en E) se observa el cristal con luz polarizada. G) Corte transversal de raíz con crecimiento secundario típico. H) Detalle de radios floemáticos ensanchados. I) Detalle de porción central de la raíz con dos puntos protoxilemáticos. Referencias: es, esclerénquima; f, floema; px, protoxilema; rf, radio floemático; x, xilema. Varela 253, 254 (LIL).

(Fig. 2C). El disociado del esclerenquima permitió identificar diferentes tipos de escle-reidas (braquiesclereidas, macroesclereidas y esclereidas con proyecciones). El xilema y el floema se observan continuos y la médula parenquimática se reduce significativamente. El xilema presenta radios parenquimáti-cos escasos y cortos. Los vasos son solitarios o múltiples radiales y se encuentran en menor proporción en relación al resto de los elementos xilemáticos (Fig. 2D). Las placas de perforación son simples y oblicuas. En floema los radios parenquimáticos se ensanchan (Fig. 2D).

En todos los estadios de crecimiento del tallo, se registraron cristales de oxalato de calcio asociados al parénquima cortical y medular, con forma de prismas solitarios y drusas, (Fig. 2E y 2F).

El número promedio de cristales del parénquima cortical de tallos con crecimiento secundario, entre individuos de distintos sitios (21 ± 2,2 Los Colorados; 7 ± 1,3 Alpasinche) fue significativamente diferente (t= -3,87; p= 0,02). Sin embargo, las diferencias encontradas en el número de cristales del parénquima medular para individuos de distintos sitios (12 ± 1,3 Los Colorados; 13 ± 1,3 Alpasinche), no fueron significativas (p> 0,05).

Anatomía de la raíz

El sistema radical presenta una raíz principal axonomorfa de la que surgen escasas ramificaciones laterales. Las zonas próxima al ápice, media y basal de la raíz presentan estructura secundaria típica (Fig. 2G). La peridermis se observa compacta sin lentice-las. La corteza presenta 5 a 6 estratos de células parenquimáticas en la cual se observa esclérenquima compuesto por fibras que forman una capa discontinua (Fig. 2H) y cristales de oxalato de calcio en forma de prismas y drusas. El cilindro vascular es similar a lo descripto para tallo con crecimiento secundario (Fig. 2H). En porción central la raíz evidencia 2 puntos protoxilemá-ticos los que sugieren que la estructura primaria presenta una estela de tipo diarca (Fig. 2I). No se encontraron raíces con crecimiento primario en las muestras analizadas.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIÓN

La morfoanatomía de Halophytum ameg-hinoi fue brevemente descripta por Soriano (1946, 1984). La información relacionada con la anatomía de esta especie es escasa por lo que este trabajo describe y completa la anatomía de hoja, tallo y raíz.

El estudio de la estomatogénesis en hoja y tallo de H. ameghinoi fue realizado por Di Fulvio (1975), quien menciona estomas de tipo paracíticos (con dos a cuatro células subsidiarias), cicloperíginos, ciclomesoperí-ginos y estomas gemelos. Las muestras analizadas en este trabajo evidenciaron la presencia de estomas paracíticos, anfibraquipa-racíticos, estomas con 3 a 5 células subsidiarias y estomas gemelos en hoja; mientras que en tallo los estomas están rodeados por numerosas células subsidiarias. Los estomas paracíticos fueron los más frecuentes, en coincidencia con lo citado por Di Fulvio (1975). Los diferentes aparatos estomáticos de la especie estudiada podrían estar relacionados con los mecanismos de tolerancia a la salinidad, como propone Bercu et al. (2012) para Aster tripolium. La hoja de H. ameghinoi presenta en posición central un parénquima acuífero que le otorga la suculencia. Esta característica es considerada una adaptación al ambiente salino ya que contribuye al ajuste osmótico protegiendo a las plantas de la salinidad (Waisel, 1972; Hagemeyer, 1997), principalmente en especies herbáceas que carecen de glándulas secretoras de sal (Poljakoff-Mayber, 1975; Popp, 1995), como ocurre en H. ameghinoi.

En relación al tallo y a la raíz, Soriano (1946) mencionó que ambos órganos presentan crecimiento secundario normal pero no realizó una descripción de los tejidos que lo conforman. Posteriormente, Gibson (1978) describió que el xilema secundario de tallo y raíz de esta especie carecen de radios pa-renquimáticos. En este trabajo se describen los diferentes estadios de crecimiento de tallo y el crecimiento secundario de raíz. En ambos órganos observamos la presencia de radios parenquimáticos reducidos en el xilema que se ensanchan a la altura del floema. Además, H. ameghinoi presenta, en tallo y raíz con crecimiento secundario, un anillo perivascular de esclerénquima con fibras lig-nificadas.

La presencia de fibras con paredes fuertemente lignificadas, en tallo y raíz de Jun-cus gerardi fue citada por Grigore y Toma (2008) como posible adaptación al ambiente salino; otorgándole resistencia a la presión osmótica a la que se encuentra sometida la planta. En H. ameghinoi la presencia de es-clerénquima probablemente se relaciona con la adaptación a la salinidad.

La formación de cristales es otro mecanismo de osmo-regulación interna de sales (Poblete et al., 1991; Grigore y Toma, 2008). Rains (1972) y Apóstolo (2005) mencionan una relación positiva entre la salinidad y los cristales de oxalato de calcio. Soriano (1946) observó en H. ameghinoi la presencia de conglomerados de cristales de forma estrellada en la médula del tallo. En este trabajo, tanto las hojas, como tallos y raíces de individuos de las dos poblaciones presentaron diferentes formas de cristales de oxalato de calcio. Los individuos de Los Colorados evidenciaron la mayor cantidad de cristales en el parénquima cortical del tallo. Esto se relaciona directamente con la mayor concentración de sales encontradas en este sitio (4,3 dS/m) en comparación a la observada en Alpasinche (1,9 dS/m).

Las características relacionadas con la salinidad edáfica en hoja son los diferentes aparatos estomáticos, el parénquima acuífe-ro y los cristales de oxalato de calcio. Mientras que en tallo y raíz, la presencia de fibras con paredes lignificadas en posición perivas-cular y los cristales de oxalato de calcio serían los caracteres asociados a la salinidad.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a la Lic. Lelia Bordón de la sección Iconografía (FML), por la realización de las láminas de este trabajo.

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