La fertilidad química del suelo y el «mal del ciprés» en Patagonia, Argentina

Soil chemical fertility and austrocedrus chilensis disease in Patagonia, Argentina

Daniela Morales^{1, 2} & Ludmila La Manna^{1, 2, 3}

¹Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco (UNPSJB) Ruta 259 km 4, (9200) Esquel, Chubut - Argentina;
²Centro de Investigación y Extensión Forestal Andino Patagónico (CIEFAP);
³Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Autor para correspondencia: dmorales@ciefap.org.ar

Recibido: 29-06-10
Recibido con revisiones: 20-04-11
Aceptado: 02-06-11

Resumen

Los bosques de Austrocedrus chilensis sufren un proceso de mortalidad conocido como «mal del ciprés», cuya causa es aún discutida. Estudios previos sugieren la presencia de Phytophthora austrocedrae como agente causal de la mortalidad; sin embargo, el origen de la enfermedad continúa en estudio, dado que existen áreas afectadas no vinculadas con Phytophthora. El suelo, principalmente a través de sus características físicas y morfológicas, fue evidenciado como un factor asociado con la aparición y desarrollo de la enfermedad. En este trabajo, se evaluó la fertilidad química del suelo en relación al «mal del ciprés». Se seleccionaron cuatro sectores ubicados en el Valle «16 de Octubre» de la provincia del Chubut correspondientes a bosques puros y densos de A. chilensis. En cada sector se instalaron parcelas en áreas del bosque con síntomas severos de la enfermedad y en áreas sin síntomas. A su vez se incorporaron al estudio ocho parcelas control, ubicadas en bosques completamente sanos. Se tomaron muestras del horizonte A y se caracterizaron las propiedades químicas del suelo. No se encontraron deficiencias nutricionales y se observó un buen estado nutricional en todos los suelos analizados, aún en los bosques afectados, reflejándose en valores adecuados de materia orgánica, nitrógeno, bases y capacidad de intercambio catiónico. Se manifestaron diferencias entre los suelos bajo bosque afectado y suelos bajo bosques control en los contenidos de suma de bases, saturación de bases, calcio, pH NaF y fósforo. Estas diferencias podrían estar asociadas tanto a las condiciones de drenaje como a la presencia de Phytophthora.

Abstract

Austrocedrus chilensis forests suffer a widespread mortality locally known as «mal del ciprés» (cypress disease) whose cause remains controversial. Previous studies suggested Phytophthora austrocedrae as the biotic cause; however, the origin of the mortality is still being studied since there are affected areas not connected with Phytophthora. The soil was proved to be an important factor affecting the disease. The purpose of this article was to study soil chemical properties related to A. chilensis disease. Four sampling sites with A. chilensis dense forests developed on different types of soils were selected in the 16 de Octubre Valley (Chubut province, Argentine). In each of them, pairs of plots that differed in disease symptoms were established. Each pair included a plot with an advanced degree of disease (diseased plot) and another that did not exhibit symptoms (asymptomatic plot). Eight plots were included in the control forests, where the disease was totally absent. In each plot, a soil sample from the A horizon was collected for chemical analyses. This study showed high soil chemical fertility in all the forest soils, with high contents of organic matter, nitrogen, exchangeable cations and high cation exchange capacity. Differences between diseased forests and control forests were found for the following properties: sum of bases, base saturation, calcium, pH NaF and phosphorus. These differences could be associated with the drainage conditions and may also be associated to the presence of Phytophthora.

Key words. Cypress; Chemical properties; Phytophthora austrocedrae.

INTRODUCCIÓN

Una extensa área de distribución de los bosques de Austrocedrus chilensis (D. Don) Pic. Sern & Bizarri, es afectada por un fenómeno de mortalidad masiva conocido como «mal del ciprés». La primera manifestación de esta mortalidad fue registrada en Isla Victoria (Neu-quén) en 1948 (Varsavsky et al., 1975). La sintomatología del «mal del ciprés» se caracteriza por un marchitamiento, amarillamiento progresivo de las hojas y defoliación (Havrylenko et al., 1989), disminución del crecimiento radial (Calí, 1996), pudrición intensa de las raíces principales y del bajo fuste y finalmente la muerte del árbol en pie (Varsavsky et al., 1975; Havrylenko et al., 1989; Rajchenberg & Cwielong, 1993; Barroetaveña & Rajchenberg, 1996).
Recientemente, y basándose en técnicas moleculares, se ha podido determinar el agente patógeno responsable del «mal del ciprés». La causa biótica de la enfermedad es una especie del género Phytophthora (Phytophthora austrocedrae Gresl. & EM. Hansen), recientemente descrita (Greslebin & Hansen, 2007; Greslebin et al., 2007). Esta especie produce la muerte de los tejidos activos de las raíces, del cuello y del bajo fuste (Greslebin & Hansen, 2007). Sin embargo la causa del mal del ciprés aún continúa en discusión, dado que existen áreas con mortalidad, pero sin afección de raíces, en las cuales no se detecta la presencia de P. austrocedrae (Greslebin & Hansen, 2010). Existen otras teorías sobre la etiología del «mal del ciprés», una de ellas sugiere que la mortalidad de A. chilensis podría ser una consecuencia de la susceptibilidad a la cavitación (El Mujtar, 2009). Por otra parte, en Chile se ha detectado la presencia del áfido Cinara cupressi asociado a la mortalidad de A. chilensis (Baldini et al., 2008).
Estudios en relación al «mal del ciprés» han demostrado que existe una correlación entre la presencia de la enfermedad y características del suelo relacionadas con un drenaje impedido, tanto a nivel de micrositio como de paisaje (La Manna & Rajchenberg, 2004a,b, La Manna et al., 2008). Los medios saturados de humedad son propicios para la dispersión de las especies de Phytophthora, por lo que es común encontrarlas en suelos pobremente drenados (Agrios, 1996). En bosques de roble (Quercus spp.) se observó que el incremento de la ocurrencia de P. cinnamomi (Rands), puede ser contribuida por el tipo de suelo, topografía y otros factores del sitio asociados con el drenaje (Moreira & Martins, 2005). A su vez existen especies de Phytophthora bien adaptadas a condiciones de sequía estacional, que se desarrollan en suelos donde la napa freática fluctúa periódicamente (Jung et al., 1999), siendo una situación frecuente en los suelos donde habita A. chilensis (La Manna, 2005).
Los suelos de la Región Andino Patagónica donde se desarrolla A. chilensis varían de acuerdo a un gradiente de precipitación decreciente en sentido oeste-este. El sector de mayores precipitaciones hacia el oeste, está constituido por suelos perteneciente al orden Andisols. En esta zona, los suelos se caracterizan por la presencia de alófano, arcilla amorfa que presenta una gran capacidad de retención hídrica por su alta porosidad y baja densidad aparente (Irisarri & Mendia, 1997). En los suelos sometidos a un ligero desecamiento, ubicados más al este que los anteriores, las sustancias amorfas tienden a organizarse y aparecen formando minerales de arcilla tipo imogolita. Estos suelos retienen menos cantidad de agua que los alofánicos pero más que aquellos con minerales secundarios de naturaleza cristalina (Colmet Daage et al., 1988).
Los suelos desarrollados sobre ceniza volcánica presentan una alta fertilidad química y un elevado potencial de uso forestal (Irisarri et al., 1995) debido a que se caracterizan por una alta capacidad de amortiguamiento del pH, estabilización de la materia orgánica y almacenamiento de agua y nutrientes. Estudios previos evidenciaron diferencias en las propiedades químicas del suelo en bosques de A. chilensis asociadas al material original, la granulometría y las condiciones de precipitación (Morales et al., 2010).
La influencia de la fertilidad química del suelo en el desarrollo de enfermedades ha sido escasamente estudiada en la región. Las deficiencias o excesos de nutrientes pueden favorecer la aparición de enfermedades forestales, dado que afectan el metabolismo y limitan la formación de los mecanismos de defensa naturales de la planta, promoviendo el ataque de ciertos patógenos (Agrios, 1996). En otras partes del mundo, distintos estudios evidenciaron fenómenos de mortalidad forestal asociados a deficiencias nutricionales (Gerrish et al., 1988; Demchik & Sharpe, 2000).
Dada la ausencia de información al respecto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la fertilidad química de los suelos en bosques afectados por «mal del ciprés» bajo el supuesto de que los niveles nutricionales podrían estar relacionados con la ocurrencia de la enfermedad.

MATERIALES Y MÉTODOS

El área de estudio se centró en el «Valle 16 de Octubre», provincia de Chubut, Argentina, ubicado entre el límite con Chile al oeste y la localidad de Trevelin al este. Se seleccionaron cuatro sectores, correspondientes a bosques puros y densos de A. chilensis afectados por «mal del ciprés» (Fig. 1, sectores 1 a 4). Los sectores estudiados coinciden con sitios donde anteriormente se realizaron relevamientos patológicos, estando la mortalidad de A. chilensis asociada a P. austrocedrae (Greslebin et al., 2007). Los sectores se ubicaron en un gradiente de precipitación, abarcando un rango desde 690 mm hasta 1.200 mm, e incluyeron distintas condiciones geomorfológicas (Rabassa et al. , 2000) y suelos desarrollados sobre distintos materiales originarios con dominancia de materiales volcánicos (La Manna, 2005) (Tabla 1).

Figura 1. Ubicación de los sectores de muestreo. Referencias: 0= Control 1= Nant y Fall, 2= Los Rifleros, 3= Los Cipreses, 4= Río Grande.
Figure 1. Location of sampling sites. References: 0= Control 1= Nant y Fall, 2= Los Rifleros, 3= Los Cipreses, 4= Río Grande.

En cada sector afectado se seleccionaron tres pares de parcelas de 200 m². Cada par incluyó una parcela en un área del bosque con síntomas severos de la enfermedad (parcela afectada) y otra adyacente en un área del bosque sin síntomas aéreos y sin lesiones en los tejidos activos de las raíces, lo cual indica la ausencia de Phytophthora (parcela asintomática) (Greslebin & Hansen, 2007). Las parcelas afectadas manifestaban un grado muy avanzado de la enfermedad, con más del 90% de sus árboles muertos. La ubicación de las parcelas se realizó bajo el criterio de que presenten una estructura de bosque similar y que el distanciamiento entre ellas no fuera superior a 50 m.
A su vez, se incorporaron al estudio ocho rodales donde la enfermedad estuvo completamente ausente, es decir rodales que no presentaban árboles afectados (Fig. 1, sectores 0). En cada rodal control se instaló una parcela en un área representativa de la estructura del bosque.
En cada parcela incluida en el estudio se tomaron muestras compuestas del horizonte A mediante un muestreo sistemático (Roberts & Henry, 2000), las cuales fueron secadas al aire y tamizadas por malla de 2 mm. La profundidad del horizonte A varió entre 8 y 35 cm. Para la caracterización de las propiedades químicas se realizaron las siguientes determinaciones analíticas: pH en agua (1:1), pH en fluoruro de sodio (NaF) (1:50) (Fieldes & Perrot, 1966), materia orgánica (MO) por el método de ignición (Davies, 1974), nitrógeno total (N) (método Kjeldahl, Bremmer, 1960), fósforo extractable (P extractable) (Bray & Kurtz, 1945), azufre disponible (S) (Bardsley & Lancaster, 1965), bases de intercambio: calcio (Ca), magnesio (Mg), potasio (K) y sodio (Na) (Schollenber & Simon, 1945) y capacidad de intercambio catiónico (CIC) (Richter et al. , 1982). El pH NaF es un indicador de la presencia de alófano (Irisarri, 2000).
Las variables químicas del suelo fueron comparadas entre parcelas afectadas y asintomáticas, teniendo en cuenta que cada sector corresponde a un determinado material original del suelo. Los datos fueron analizados mediante análisis de varianza (ANOVA) con diseño en bloques balanceado (Ramsey & Shaffer, 1997; Steel et al., 1997), considerando cada sector como un bloque.
Los supuestos del ANOVA fueron evaluados con las pruebas de Levene y Kolmogorov Smirnov (Steel et al., 1997). Aquellas variables que no cumplieron los supuestos del ANOVA, fueron analizadas mediante la prueba no paramétrica de Freedman, utilizando los valores medios de cada bloque (Ramsey & Shaffer, 1997).
Por otra parte, a fin de evaluar la fertilidad química respecto a los rodales control, se compararon las propiedades químicas entre parcelas afectadas y parcelas control, independientemente de los sectores de muestreo. Para cada variable se realizó un análisis de ANOVA de un factor o prueba no paramétrica de Mann-Whitney, de acuerdo a si cumplía o no con los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas.
El análisis de los datos se llevó a cabo mediante el programa SPSS (Statitical Packpage for the Social Sciences) para Windows versión 11.5.

RESULTADOS

Todos los suelos analizados en bosques de A. chilensis del área de estudio presentaron una buena fertilidad química, con valores medios de MO, N, Mg, Ca y una alta CIC en el horizonte superficial. No se detectaron problemas de deficiencia ni de toxicidad de nutrientes, de acuerdo a los valores de referencia utilizados en la región por el Laboratorio de Suelos CIEFAP-UNPSJB. No se evidenciaron diferencias significativas entre las parcelas afectadas y las parcelas asintomáticas de un mismo sector de muestreo para ninguna de las variables químicas analizadas (Tabla 2).
Sin embargo, cuando se realizó el análisis de comparación de medias de las variables químicas entre las parcelas afectadas y las parcelas control, se observaron diferencias significativas en los valores de suma de bases, saturación de bases, Ca, P y pH NaF. Los valores de K, Na, Mg, CIC, MO, N, relación carbono/nitrógeno (C/N), S y pH actual, no mostraron diferencias significativas con las parcelas control (Fig. 2). Resultados similares se encontraron al considerar la disponibilidad de nutrientes por ha, teniendo en cuenta las distintas profundidades de los horizontes A muestreados (Tabla 3).

Figura 2. Valores medios ± 1 error estándar de las variables químicas del horizonte A según el estado sanitario (parcelas afectadas/parcelas control) en bosques de Austrocedrus chilensis. Letras distintas indican diferencias significativas (P < 0,05). S %, Ca, Mg, Na, P, S, MO, CIC, y pH actual fueron evaluadas mediante métodos paramétricos.
Figure 2. Mean and standard error of chemical soil properties of the A horizon in A. chilensis forests. Different letters indicate significant differences (p<0.05).

Tabla 3. Valor promedio de nutrientes del horizonte A en bosques de A. chilensis. Letras distintas indican diferencias significativas (p<0,05).
Table 3. Mean chemical soil properties of the A horizon in A. chilensis forests. Different letters indicate significant differences (p<0.05).

Las principales diferencias se hallaron en aquellas variables químicas vinculadas con el drenaje. Los máximos valores de suma de bases y saturación de bases se encontraron en las parcelas afectadas. La suma de bases de intercambio varió en un rango desde 14,71 hasta 37,7 cmol_ckg^-1 en los suelos de las parcelas afectadas y entre 10,6 y 21,9 cmol_ckg^-1 en los suelos de las parcelas control (Fig. 2a). Los valores medios de saturación de bases fueron del 14,6% en las parcelas afectadas y del 9,6% en las parcelas control (Fig. 2b). El contenido de Ca fue la única base que difirió significativamente siendo mayor en las parcelas afectadas por el «mal del ciprés» que en las parcelas control. Los horizontes superficiales de las parcelas afectadas presentaron niveles medios de Ca, según los valores de referencia de la región, con un promedio de 1.338 mg kg^-1; mientras que en los suelos de las parcelas control las concentraciones fueron bajas, con un promedio de 682 mg kg^-1 (Fig. 2c). En lo que respecta a las demás bases, si bien no se observaron diferencias significativas entre los suelos de las parcelas afectadas y los suelos de las parcelas control, las concentraciones de Mg (Fig. 2d) y K (Fig. 2e) tendieron a ser mayores en los suelos de las parcelas afectadas. Los valores de Na fueron muy bajos en todos los suelos, de manera que no se manifestaron problemas de sodicidad (Fig. 2f).
El pH NaF, indicador de la presencia de alófano, resultó diferente en función de la sanidad de las parcelas. En los suelos bajo bosques afectados el grado de alofanización fue variable, evidenciándose desde suelos sin materiales amorfos (pH NaF<9,2; Irisarri, 2000) hasta suelos alofanizados (pH NaF 2´ y 60´ > 9,2) (Fig. 2g y Fig. 2h). Mientras que en los suelos desarrollados bajo parcelas control, los valores registrados sugirieron la presencia de alófano, siendo mayores a 9,2 unidades en todos los casos (Irisarri, 2000) (Fig. 2g y Fig. 2h).
Si bien los contenidos de P extractablefueron bajos en las parcelas afectadas y en las parcelas control, los suelos de las parcelas afectadas tendieron a presentar mayores contenidos de P extractable. Se obtuvieron valores que fluctuaron entre 1 y 27,3 mg kg^-1 en las parcelas afectadas y entre 1 y 6,3 mg kg^-1 en las parcelas control (Fig. 2i). Los valores de S también fueron bajos en las parcelas afectadas y en las parcelas control, sin presentar diferencias significativas entre ellas (Fig. 2j).
Los suelos de las parcelas afectadas y las parcelas control presentaron contenidos medios de MO (Fig. 2k) y altos de N (Fig. 2l). La relación C/N no presentó variaciones entre los suelos de las parcelas control y afectadas, con un promedio de 19,9 y 20,9, respectivamente (Fig. 2m).
La CIC resultó alta tanto en los suelos de las parcelas afectadas como en los suelos de las parcelas control, alcanzando valores medios de 182 cmol_ckg^-1 y de 161 cmol_ckg^-1, respectivamente (Fig. 2n).
Los valores de pH actual fueron medianamente ácidos a ligeramente ácidos en las parcelas control y medianamente ácidos a ligeramente alcalinos en las parcelas afectadas (Fig. 2ñ).

DISCUSIÓN

En este estudio, no se evidenciaron diferencias en las propiedades químicas del suelo entre las parcelas afectadas por el «mal del ciprés» y las parcelas asintomáticas de un mismo bosque, ubicadas ambas a escasa distancia entre sí. Tampoco se encontraron valores extremos de nutrientes; aún en las parcelas afectadas existieron niveles adecuados de los distintos nutrientes evaluados como MO, N, Ca y Mg por lo que se podría indicar que la mortalidad de estos bosques no está relacionada con una deficiencia o exceso de nutrientes.
A pesar de que estudios a nivel de micrositio evidenciaron fuertes diferencias en propiedades morfológicas y físicas del suelo entre áreas sintomáticas y asintomáticas de un mismo bosque (La Manna & Rajchenberg, 2004b), estas diferencias no se reflejaron en las propiedades químicas del horizonte A. Sin embargo, existieron algunas diferencias en las variables asociadas al drenaje respecto a las parcelas control, donde la enfermedad estuvo completamente ausente. Se detectaron diferencias en los contenidos de suma de bases, saturación de bases, Ca, pH NaF y P extractable entre los suelos bajo parcelas afectadas y los suelos bajo parcelas control.
La suma de bases y saturación de bases fueron mayores en los suelos de bosques afectados por «mal del ciprés», lo cual estaría relacionado con la limitación de la lixiviación de las bases como consecuencia de un drenaje deficiente. En general, las concentraciones de bases tendieron a ser mayores en los suelos de las parcelas afectadas, el Ca fue el único que difirió significativamente de las parcelas control. Diversos estudios indican una asociación entre enfermedades producidas por Phytophthora y la concentración de Ca en el suelo. En Europa central demostraron que los suelos sobre los que se desarrollan bosques de roble infectados por Phytophthora presentan mayores valores de Ca que aquellos suelos libres de la enfermedad (Jung et al., 2000). Asimismo, Simpfendorfer & Harden (2000) identificaron una relación entre la concentración de Ca y Phytophthora clandestina Taylor, Pascoe & Greenhalgh. El calcio es esencial para su reproducción asexual y para el proceso de infección (Ribeiro, 1983). La concentración óptima de Ca requerido por Phytophthora para un buen crecimiento, varía en función de los ácidos orgánicos que se encuentran en el medio, dado que el Ca actúa contrarrestando el efecto perjudicial de los ácidos orgánicos sobre Phytophthora (Hohl, 1983). Sin embargo, en estos suelos se debería realizar una evaluación más precisa del rol que juega este elemento en Phytophthora austrocedrae.
En todos los suelos analizados de las parcelas control se detectó la presencia de alófano. Su formación se relaciona tanto con las altas precipitaciones como con un buen drenaje. Los suelos alofanizados presentan una buena aireación, retención de agua y permeabilidad (Irisarri & Mendia, 1997). Los suelos alofanizados resultarían entonces un ambiente desfavorable para el género Phytophthora, ya que el medio ideal para la formación de esporangios y zoosporas requeridas para su crecimiento, reproducción y diseminación, son los suelos con poca aireación y que se encuentran saturados con agua (Erwin & Ribeiro, 1996).
La concentración de P extractable fue mayor en los suelos de las parcelas afectadas que en los suelos de las parcelas control, probablemente debido a que en los suelos de las parcelas afectadas no siempre se observó la presencia de alófano. En cambio, los suelos desarrollados bajo las parcelas control siempre manifestaron la presencia de ceniza y alófano que favorecen la retención de este nutriente (Wada, 1985).
La acumulación de MO es una característica de los suelos con deficiencias de drenaje debido a que las condiciones de anoxia generan una menor tasa de transformación y mineralización de la materia orgánica (Kononova, 1982). Se ha demostrado que en los sectores donde el «mal del ciprés» está presente se observan mayores contenidos de MO en profundidad respecto a los sectores asintomáticos (La Manna & Rajchenberg, 2004b). Sin embargo, estas diferencias en los contenidos de MO, no se reflejaron en los horizontes superficiales analizados en este estudio. Tanto los suelos de las parcelas afectadas como los de las parcelas control, estuvieron bien provistos de MO y N.
Por otra parte, no se presentaron valores extremos de acidez o alcalinidad de pH actual, el cual influye en la tasa de liberación de nutrientes, en la solubilidad de los materiales del suelo y en la cantidad de iones nutritivos almacenados en los sitios de intercambio catiónico (Thompson & Troeh, 1988).

CONCLUSIONES

AGRADECIMIENTOS

Queremos expresar nuestro agradecimiento a la Ing. Agr. MV Alonso por su guía y asistencia en el Laboratorio de Suelos CIEFAP-UNPSJB. Este trabajo fue financiado mediante el subsidio N° 1022 de la UNPSJB (Director: Dr. M Rajchenberg).

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